Flavonoid-Derived Human Phenyl-γ-Valerolactone Metabolites Selectively Detoxify Amyloid-β Oligomers and Prevent Memory Impairment in a Mouse Model of Alzheimer's Disease.
Alzheimer's disease prevention
amyloid oligomer detoxification
flavan 3-ol flavonoids
phenyl-γ-valerolactones
polyphenols
Journal
Molecular nutrition & food research
ISSN: 1613-4133
Titre abrégé: Mol Nutr Food Res
Pays: Germany
ID NLM: 101231818
Informations de publication
Date de publication:
03 2020
03 2020
Historique:
received:
21
08
2019
revised:
24
11
2019
pubmed:
9
1
2020
medline:
4
5
2021
entrez:
9
1
2020
Statut:
ppublish
Résumé
Amyloid-β oligomers (AβO) are causally related to Alzheimer's disease (AD). Dietary natural compounds, especially flavonoids and flavan-3-ols, hold great promise as potential AD-preventive agents but their host and gut microbiota metabolism complicates identification of the most relevant bioactive species. This study aims to investigate the ability of a comprehensive set of phenyl-γ-valerolactones (PVL), the main circulating metabolites of flavan-3-ols and related dietary compounds in humans, to prevent AβO-mediated toxicity. The anti-AβO activity of PVLs is examined in different cell model systems using a highly toxic β-oligomer-forming polypeptide (β23) as target toxicant. Multiple PVLs, and particularly the monohydroxylated 5-(4'-hydroxyphenyl)-γ-valerolactone metabolite [(4'-OH)-PVL], relieve β-oligomer-induced cytotoxicity in yeast and mammalian cells. As revealed by atomic force microscopy (AFM) and other in vitro assays, (4'-OH)-PVL interferes with AβO (but not fibril) assembly and actively remodels preformed AβOs into nontoxic amorphous aggregates. In keeping with the latter mode of action, treatment of AβOs with (4'-OH)-PVL prior to brain injection strongly reduces memory deterioration as well as neuroinflammation in a mouse model of AβO-induced memory impairment. PVLs, which have been validated as biomarkers of the dietary intake of flavan-3-ols, lend themselves as novel AβO-selective, candidate AD-preventing compounds.
Identifiants
pubmed: 31914208
doi: 10.1002/mnfr.201900890
doi:
Substances chimiques
(-)-5-(3',4'-dihydroxyphenyl)-valerolactone
0
Amyloid beta-Peptides
0
Flavonoids
0
Lactones
0
Peptide Fragments
0
amyloid beta-protein (1-42)
0
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e1900890Informations de copyright
© 2020 WILEY-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim.
Références
C. Haass, D. J. Selkoe, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 101.
E. N. Cline, M. A. Bicca, K. L. Viola, W. L. Klein, J. Alzheimer's Dis. 2018, 64, S567.
G. Forloni, C. Balducci, J. Alzheimer's Dis. 2018, 62, 1261.
M. Necula, R. Kayed, S. Milton, C. G. Glabe, J. Biol. Chem. 2007, 282, 10311.
T. Tomiyama, T. Nagata, H. Shimada, R. Teraoka, A. Fukushima, H. Kanemitsu, H. Takuma, R. Kuwano, M. Imagawa, S. Ataka, Y. Wada, E. Yoshioka, T. Nishizaki, Y. Watanabe, H. Mori, Ann. Neurol. 2008, 63, 377.
Z. X. Wang, L. Tan, J. Liu, J. T. Yu, Mol. Neurobiol. 2016, 53, 1905.
F. Panza, M. Lozupone, G. Logroscino, B. P. Imbimbo, Nat. Rev. Neurol. 2019, 15, 73.
H. Hara, F. Ono, S. Nakamura, S. E. Matsumoto, H. Jin, N. Hattori, T. Tabira, J. Alzheimer's Dis. 2016, 54, 1047.
J. Hodgson, Nat. Biotechnol. 2019, 37, 114.
D. E. Ehrnhoefer, J. Bieschke, A. Boeddrich, M. Herbst, L. Masino, R. Lurz, S. Engemann, A. Pastore, E. E. Wanker, Nat. Struct. Mol. Biol. 2008, 15, 558.
J. Bieschke, J. Russ, R. P. Friedrich, D. E. Ehrnhoefer, H. Wobst, K. Neugebauer, E. E. Wanker, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 7710.
A. R. Ladiwala, M. Mora-Pale, J. C. Lin, S. S. Bale, Z. S. Fishman, J. S. Dordick, P. M. Tessier, ChemBioChem 2011, 12, 1749.
J. Wang, M. G. Ferruzzi, L. Ho, J. Blount, E. M. Janle, B. Gong, Y. Pan, G. A. Gowda, D. Raftery, I. Arrieta-Cruz, V. Sharma, B. Cooper, J. Lobo, J. E. Simon, C. Zhang, A. Cheng, X. Qian, K. Ono, D. B. Teplow, C. Pavlides, R. A. Dixon, G. M. Pasinetti, J. Neurosci. 2012, 32, 5144.
A. Nehlig, Br. J. Clin. Pharmacol. 2013, 75, 716.
L. Dubner, J. Wang, L. Ho, L. Ward, G. M. Pasinetti, J. Alzheimer's Dis. 2015, 48, 879.
A. Moreira, M. J. Diogenes, A. de Mendonca, N. Lunet, H. Barros, J. Alzheimer's Dis. 2016, 53, 85.
V. Socci, D. Tempesta, G. Desideri, L. De Gennaro, M. Ferrara, Front. Nutr. 2017, 4, 19.
P. Mena, L. Bresciani, N. Brindani, I. A. Ludwig, G. Pereira-Caro, D. Angelino, R. Llorach, L. Calani, F. Brighenti, M. N. Clifford, C. I. R. Gill, A. Crozier, C. Curti, D. Del Rio, Nat. Prod. Rep. 2019, 36, 714.
B. N. Jaeger, S. L. Parylak, F. H. Gage, Mol. Aspects Med. 2018, 61, 50.
D. Wang, L. Ho, J. Faith, K. Ono, E. M. Janle, P. J. Lachcik, B. R. Cooper, A. H. Jannasch, B. R. D'Arcy, B. A. Williams, M. G. Ferruzzi, S. Levine, W. Zhao, L. Dubner, G. M. Pasinetti, Mol. Nutr. Food Res. 2015, 59, 1025.
D. Del Rio, L. Calani, C. Cordero, S. Salvatore, N. Pellegrini, F. Brighenti, Nutrition 2010, 26, 1110.
J. I. Ottaviani, G. Borges, T. Y. Momma, J. P. Spencer, C. L. Keen, A. Crozier, H. Schroeter, Sci. Rep. 2016, 6, 29034.
J. I. Ottaviani, R. Fong, J. Kimball, J. L. Ensunsa, A. Britten, D. Lucarelli, R. Luben, P. B. Grace, D. H. Mawson, A. Tym, A. Wierzbicki, K. T. Khaw, H. Schroeter, G. G. C. Kuhnle, Sci. Rep. 2018, 8, 9859.
G. Borges, J. I. Ottaviani, J. J. J. van der Hooft, H. Schroeter, A. Crozier, Mol. Aspects Med. 2018, 61, 18.
H. Olzscha, S. M. Schermann, A. C. Woerner, S. Pinkert, M. H. Hecht, G. G. Tartaglia, M. Vendruscolo, M. Hayer-Hartl, F. U. Hartl, R. M. Vabulas, Cell 2011, 144, 67.
M. W. West, W. Wang, J. Patterson, J. D. Mancias, J. R. Beasley, M. H. Hecht, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 11211.
V. Khurana, S. Lindquist, Nat. Rev. Neurosci. 2010, 11, 436.
T. von der Haar, L. Josse, P. Wright, J. Zenthon, M. F. Tuite, Neurodegener. Dis. 2007, 4, 136.
F. D'Angelo, H. Vignaud, J. Di Martino, B. Salin, A. Devin, C. Cullin, C. Marchal, Dis. Models Mech. 2013, 6, 206.
A. Villar-Pique, S. Ventura, Biochim. Biophys. Acta - Mol. Cell Res. 2013, 1833, 2714.
S. Treusch, S. Hamamichi, J. L. Goodman, K. E. Matlack, C. Y. Chung, V. Baru, J. M. Shulman, A. Parrado, B. J. Bevis, J. S. Valastyan, H. Han, M. Lindhagen-Persson, E. M. Reiman, D. A. Evans, D. A. Bennett, A. Olofsson, P. L. DeJager, R. E. Tanzi, K. A. Caldwell, G. A. Caldwell, S. Lindquist, Science 2011, 334, 1241.
R. Kayed, E. Head, J. L. Thompson, T. M. McIntire, S. C. Milton, C. W. Cotman, C. G. Glabe, Science 2003, 300, 486.
P. A. Adlard, R. A. Cherny, D. I. Finkelstein, E. Gautier, E. Robb, M. Cortes, I. Volitakis, X. Liu, J. P. Smith, K. Perez, K. Laughton, Q. X. Li, S. A. Charman, J. A. Nicolazzo, S. Wilkins, K. Deleva, T. Lynch, G. Kok, C. W. Ritchie, R. E. Tanzi, R. Cappai, C. L. Masters, K. J. Barnham, A. I. Bush, Neuron 2008, 59, 43.
H. LeVine, 3rd, Q. D, J. A. Walker, R. S. Voss, C. E. Augelli-Szafran, Neurosci. Lett. 2009, 465, 99.
C. Grossi, S. Francese, A. Casini, M. C. Rosi, I. Luccarini, A. Fiorentini, C. Gabbiani, L. Messori, G. Moneti, F. Casamenti, J. Alzheimer's Dis. 2009, 17, 423.
T. M. Ryan, B. R. Roberts, G. McColl, D. J. Hare, P. A. Doble, Q. X. Li, M. Lind, A. M. Roberts, H. D. Mertens, N. Kirby, C. L. Pham, M. G. Hinds, P. A. Adlard, K. J. Barnham, C. C. Curtain, C. L. Masters, J. Neurosci. 2015, 35, 2871.
K. E. Matlack, D. F. Tardiff, P. Narayan, S. Hamamichi, K. A. Caldwell, G. A. Caldwell, S. Lindquist, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 4013.
Y. T. Choi, C. H. Jung, S. R. Lee, J. H. Bae, W. K. Baek, M. H. Suh, J. Park, C. W. Park, S. I. Suh, Life Sci. 2001, 70, 603.
X. Y. Qin, Y. Cheng, L. C. Yu, Neurosci. Lett. 2012, 513, 170.
M. Pervin, K. Unno, A. Takagaki, M. Isemura, Y. Nakamura, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 3630.
K. Rezai-Zadeh, D. Shytle, N. Sun, T. Mori, H. Hou, D. Jeanniton, J. Ehrhart, K. Townsend, J. Zeng, D. Morgan, J. Hardy, T. Town, J. Tan, J. Neurosci. 2005, 25, 8807.
S. Bastianetto, Z. X. Yao, V. Papadopoulos, R. Quirion, Eur. J. Neurosci. 2006, 23, 55.
Z. Najarzadeh, H. Mohammad-Beigi, J. Nedergaard Pedersen, G. Christiansen, T. V. Sonderby, S. A. Shojaosadati, D. Morshedi, K. Stromgaard, G. Meisl, D. Sutherland, J. Skov Pedersen, D. E. Otzen, Biomolecules 2019, 9, 659.
A. R. Ladiwala, J. C. Lin, S. S. Bale, A. M. Marcelino-Cruz, M. Bhattacharya, J. S. Dordick, P. M. Tessier, J. Biol. Chem. 2010, 285, 24228.
C. Balducci, M. Beeg, M. Stravalaci, A. Bastone, A. Sclip, E. Biasini, L. Tapella, L. Colombo, C. Manzoni, T. Borsello, R. Chiesa, M. Gobbi, M. Salmona, G. Forloni, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 2295.
C. Balducci, A. Frasca, M. Zotti, P. La Vitola, E. Mhillaj, E. Grigoli, M. Iacobellis, F. Grandi, M. Messa, L. Colombo, M. Molteni, L. Trabace, C. Rossetti, M. Salmona, G. Forloni, Brain, Behav., Immun. 2017, 60, 188.
M. T. Heneka, M. J. Carson, J. El Khoury, G. E. Landreth, F. Brosseron, D. L. Feinstein, A. H. Jacobs, T. Wyss-Coray, J. Vitorica, R. M. Ransohoff, K. Herrup, S. A. Frautschy, B. Finsen, G. C. Brown, A. Verkhratsky, K. Yamanaka, J. Koistinaho, E. Latz, A. Halle, G. C. Petzold, T. Town, D. Morgan, M. L. Shinohara, V. H. Perry, C. Holmes, N. G. Bazan, D. J. Brooks, S. Hunot, B. Joseph, N. Deigendesch, et al., Lancet Neurol. 2015, 14, 388.
K. Unno, M. Pervin, A. Nakagawa, K. Iguchi, A. Hara, A. Takagaki, F. Nanjo, A. Minami, Y. Nakamura, Mol. Nutr. Food Res. 2017, 61, 1700294.
C. C. Lee, J. H. Kim, J. S. Kim, Y. S. Oh, S. M. Han, J. H. Y. Park, K. W. Lee, C. Y. Lee, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, E1363.
A. Takagaki, S. Otani, F. Nanjo, Biosci., Biotechnol., Biochem. 2011, 75, 582.
A. M. Brickman, U. A. Khan, F. A. Provenzano, L. K. Yeung, W. Suzuki, H. Schroeter, M. Wall, R. P. Sloan, S. A. Small, Nat. Neurosci. 2014, 17, 1798.
D. Angelino, D. Carregosa, C. Domenech-Coca, M. Savi, I. Figueira, N. Brindani, S. Jang, S. Lakshman, A. Molokin, J. F. Urban, Jr., C. D. Davis, M. A. Brito, K. S. Kim, F. Brighenti, C. Curti, C. Blade, J. M. Del Bas, D. Stilli, G. I. Solano-Aguilar, C. N. D. Santos, D. Del Rio, P. Mena, Nutrients 2019, 11, 2678.
G. M. Pasinetti, R. Singh, S. Westfall, F. Herman, J. Faith, L. Ho, J. Alzheimer's Dis. 2018, 63, 409.
C. Curti, N. Brindani, L. Battistini, A. Sartori, G. Pelosi, P. Mena, F. Brighenti, F. Zanardi, D. Del Rio, Adv. Synth. Catal. 2015, 357, 4082.
N. Brindani, P. Mena, L. Calani, I. Benzie, S. W. Choi, F. Brighenti, F. Zanardi, C. Curti, D. Del Rio, Mol. Nutr. Food Res. 2017, 61, 1700077.
G. Donofrio, S. Herath, C. Sartori, S. Cavirani, C. F. Flammini, I. M. Sheldon, Reproduction 2007, 134, 183.
M. Beeg, M. Stravalaci, A. Bastone, M. Salmona, M. Gobbi, Anal. Biochem. 2011, 411, 297.
M. Messa, L. Colombo, E. del Favero, L. Cantu, T. Stoilova, A. Cagnotto, A. Rossi, M. Morbin, G. Di Fede, F. Tagliavini, M. Salmona, J. Biol. Chem. 2014, 289, 24143.
C. Balducci, G. Santamaria, P. La Vitola, E. Brandi, F. Grandi, A. R. Viscomi, M. Beeg, M. Gobbi, M. Salmona, S. Ottonello, G. Forloni, Neurobiol. Aging 2018, 70, 128.