Complement Receptor Targeted Liposomes Encapsulating the Liver X Receptor Agonist GW3965 Accumulate in and Stabilize Atherosclerotic Plaques.
Lyp-1
atherosclerosis
foam cells
liposomes
liver X receptor
Journal
Advanced healthcare materials
ISSN: 2192-2659
Titre abrégé: Adv Healthc Mater
Pays: Germany
ID NLM: 101581613
Informations de publication
Date de publication:
05 2020
05 2020
Historique:
received:
08
01
2020
revised:
20
02
2020
pubmed:
25
4
2020
medline:
15
5
2021
entrez:
25
4
2020
Statut:
ppublish
Résumé
Atherosclerosis is characterized by the retention of lipids in foam cells in the arterial intima. The liver X receptor (LXR) agonist GW3965 is a promising therapeutic compound, since it induces reverse cholesterol transport in foam cells. However, hepatic LXR activation increases plasma and liver lipid levels, inhibiting its clinical development. Herein, a formulation that specifically enhances GW3965 deposition in the atherosclerotic lesion is aimed to be developed. GW3965 is encapsulated in liposomes functionalized with the cyclic peptide Lyp-1 (CGNKRTRGC), which binds the p32 receptor expressed on foam cells. These liposomes show preferential uptake by foam cells in vitro and higher accumulation in atherosclerotic plaques in mice compared to non-targeted liposomes as determined by in vivo imaging. Flow cytometry analysis of plaques reveals increased retention of Lyp-1 liposomes in atherosclerotic plaque macrophages compared to controls (p < 0.05). Long term treatment of established plaques in LDLR -/- mice with GW3965-containing Lyp-1 liposomes significantly reduces plaque macrophage content by 50% (p < 0.01). Importantly, GW3965-containing Lyp-1 liposomes do not increase plasma or hepatic lipid content. Thus, GW3965-containing Lyp-1 liposomes successfully target the atherosclerotic macrophages allowing plaque stabilization without commonly observed side effects of LXR agonists.
Identifiants
pubmed: 32329226
doi: 10.1002/adhm.202000043
doi:
Substances chimiques
Benzoates
0
Benzylamines
0
GW 3965
0
Liposomes
0
Liver X Receptors
0
Receptors, Complement
0
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2000043Informations de copyright
© 2020 The Authors. Published by WILEY-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim.
Références
J. Frostegård, BMC Med. 2013, 11, 117.
A. Pirillo, G. D. Norata, A. L. Catapano, Mediators Inflammation 2013, 2013, 152786.
D. A. Chistiakov, A. A. Melnichenko, V. A. Myasoedova, A. V. Grechko, A. N. Orekhov, J. Mol. Med. 2017, 95, 1153.
I. Tabas, Nat. Rev. Immunol. 2010, 10, 36.
Y. Luo, H. Duan, Y. Qian, L. Feng, Z. Wu, F. Wang, J. Feng, D. Yang, Z. Qin, X. Yan, Cell Res. 2017, 27, 352.
A. R. Tall, J. Intern. Med. 2008, 263, 256.
A. Venkateswaran, B. A. Laffitte, S. B. Joseph, P. A. Mak, D. C. Wilpitz, P. A. Edwards, P. Tontonoz, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 12097.
E. D. Bischoff, C. L. Daige, M. Petrowski, H. Dedman, J. Pattison, J. Juliano, A. C. Li, I. G. Schulman, J. Lipid Res. 2010, 51, 900.
J. L. Collins, A. M. Fivush, M. A. Watson, C. M. Galardi, M. C. Lewis, L. B. Moore, D. J. Parks, J. G. Wilson, T. K. Tippin, J. G. Binz, K. D. Plunket, D. G. Morgan, E. J. Beaudet, K. D. Whitney, S. A. Kliewer, T. M. Willson, J. Med. Chem. 2002, 45, 1963.
T. G. Kirchgessner, P. Sleph, J. Ostrowski, J. Lupisella, C. S. Ryan, X. Liu, G. Fernando, D. Grimm, P. Shipkova, R. Zhang, R. Garcia, J. Zhu, A. He, H. Malone, R. Martin, K. Behnia, Z. Wang, Y. C. Barrett, R. J. Garmise, L. Yuan, J. Zhang, M. D. Gandhi, P. Wastall, T. Li, S. Du, L. Salvador, R. Mohan, G. H. Cantor, E. Kick, J. Lee, R. J. Frost, Cell Metab. 2016, 24, 223.
N. Levin, E. D. Bischoff, C. L. Daige, D. Thomas, C. T. Vu, R. A. Heyman, R. K. Tangirala, I. G. Schulman, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2005, 25, 135.
G. Wojcicka, A. Jamroz-Wisniewska, K. Horoszewicz, J. Beltowski, Postepy Hig. Med. Dosw. 2007, 61, 736.
a) S. B. Joseph, B. A. Laffitte, P. H. Patel, M. A. Watson, K. E. Matsukuma, R. Walczak, J. L. Collins, T. F. Osborne, P. Tontonoz, J. Biol. Chem. 2002, 277, 11019;
b) J. R. Schultz, H. Tu, A. Luk, J. J. Repa, J. C. Medina, L. Li, S. Schwendner, S. Wang, M. Thoolen, D. J. Mangelsdorf, K. D. Lustig, B. Shan, Genes Dev. 2000, 14, 2831.
S. B. Joseph, E. McKilligin, L. Pei, M. A. Watson, A. R. Collins, B. A. Laffitte, M. Chen, G. Noh, J. Goodman, G. N. Hagger, J. Tran, T. K. Tippin, X. Wang, A. J. Lusis, W. A. Hsueh, R. E. Law, J. L. Collins, T. M. Willson, P. Tontonoz, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 7604.
M. W. Tibbitt, J. E. Dahlman, R. Langer, J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 704.
A. Accardo, G. Morelli, Biopolymers 2015, 104, 462.
M. Yu, J. Amengual, A. Menon, N. Kamaly, F. Zhou, X. Xu, P. E. Saw, S. J. Lee, K. Si, C. A. Ortega, W. I. Choi, I. H. Lee, Y. Bdour, J. Shi, M. Mahmoudi, S. Jon, E. A. Fisher, O. C. Farokhzad, Adv. Healthcare Mater. 2017, 6, 1700313.
a) K. A. Kelly, M. Nahrendorf, A. M. Yu, F. Reynolds, R. Weissleder, Mol. Imaging Biol. 2006, 8, 201;
b) K. Park, H.-Y. Hong, H. J. Moon, B.-H. Lee, I.-S. Kim, I. C. Kwon, K. Rhee, J. Controlled Release 2008, 128, 217;
c) S. P. Deosarkar, R. Malgor, J. Fu, L. D. Kohn, J. Hanes, D. J. Goetz, Biotechnol. Bioeng. 2008, 101, 400.
K. Namdee, A. J. Thompson, A. Golinski, S. Mocherla, D. Bouis, O. Eniola-Adefeso, Atherosclerosis 2014, 237, 279.
D. Peters, M. Kastantin, V. R. Kotamraju, P. P. Karmali, K. Gujraty, M. Tirrell, E. Ruoslahti, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 9815.
a) D. P. Cormode, T. Skajaa, M. M. van Schooneveld, R. Koole, P. Jarzyna, M. E. Lobatto, C. Calcagno, A. Barazza, R. E. Gordon, P. Zanzonico, E. A. Fisher, Z. A. Fayad, W. J. M. Mulder, Nano Lett. 2008, 8, 3715;
b) S. Zhaorigetu, C. Rodriguez-Aguayo, A. K. Sood, G. Lopez-Berestein, B. L. Walton, J. Liposome Res. 2014, 24, 182.
X. Q. Zhang, O. Even-Or, X. Xu, M. van Rosmalen, L. Lim, S. Gadde, O. C. Farokhzad, E. A. Fisher, Adv. Healthcare Mater. 2015, 4, 228.
a)T. Binderup, R. Duivenvoorden, F. Fay, M. M. T. van Leent, J. Malkus, S. Baxter, S. Ishino, Y. Zhao, B. Sanchez-Gaytan, A. J. P. Teunissen, Y. C. A. Frederico, J. Tang, G. Carlucci, S. Lyashchenko, C. Calcagno, N. Karakatsanis, G. Soultanidis, M. L. Senders, P. M. Robson, V. Mani, S. Ramachandran, M. E. Lobatto, B. A. Hutten, J. F. Granada, T. Reiner, F. K. Swirski, M. Nahrendorf, A. Kjaer, E. A. Fisher, Z. A. Fayad, C. Pérez-Medina, W. J. M. Mulder, Sci. Transl. Med. 2019, 11, eaaw7736;
b) A. Alaarg, M. L. Senders, A. Varela-Moreira, C. Pérez-Medina, Y. Zhao, J. Tang, F. Fay, T. Reiner, Z. A. Fayad, W. E. Hennink, J. M. Metselaar, W. J. M. Mulder, G. Storm, J. Controlled Release 2017, 262, 47.
M. E. Lobatto, C. Calcagno, A. Millon, M. L. Senders, F. Fay, P. M. Robson, S. Ramachandran, T. Binderup, M. P. M. Paridaans, S. Sensarn, S. Rogalla, R. E. Gordon, L. Cardoso, G. Storm, J. M. Metselaar, C. H. Contag, E. S. G. Stroes, Z. A. Fayad, W. J. M. Mulder, ACS Nano 2015, 9, 1837.
J. Hamzah, V. R. Kotamraju, J. W. Seo, L. Agemy, V. Fogal, L. M. Mahakian, D. Peters, L. Roth, M. K. Gagnon, K. W. Ferrara, E. Ruoslahti, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 7154.
P. Laakkonen, K. Porkka, J. A. Hoffman, E. Ruoslahti, Nat. Med. 2002, 8, 751.
E. I. Peerschke, J. O. Minta, S. Z. Zhou, A. Bini, A. Gotlieb, R. W. Colman, B. Ghebrehiwet, Mol. Immunol. 2004, 41, 759.
M. Uchida, H. Kosuge, M. Terashima, D. A. Willits, L. O. Liepold, M. J. Young, M. V. McConnell, T. Douglas, ACS Nano 2011, 5, 2493.
J. W. Seo, H. Baek, L. M. Mahakian, J. Kusunose, J. Hamzah, E. Ruoslahti, K. W. Ferrara, Bioconjugate Chem. 2014, 25, 231.
N. Song, L. Zhao, M. Zhu, J. Zhao, Drug Delivery 2019, 26, 363.
J. G. Dickhout, S. Basseri, R. C. Austin, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2008, 28, 1413.
a) S. Rodriguez-Fernandez, I. Pujol-Autonell, F. Brianso, D. Perna-Barrull, M. Cano-Sarabia, S. Garcia-Jimeno, A. Villalba, A. Sanchez, E. Aguilera, F. Vazquez, J. Verdaguer, D. Maspoch, M. Vives-Pi, Front. Immunol. 2018, 9, 253;
b) S. M. Krishna, J. V. Moxon, R. J. Jose, J. Li, A. Sahebkar, M. R. Jaafari, M. Hatamipour, D. Liu, J. Golledge, J. Cell Physiol. 2018, 233, 6951;
c) H. Hosseini, Y. Li, P. Kanellakis, C. Tay, A. Cao, P. Tipping, A. Bobik, B. H. Toh, T. Kyaw, Cardiovasc. Res. 2015, 106, 443;
d) N. Benne, J. van Duijn, F. Lozano Vigario, R. J. T. Leboux, P. van Veelen, J. Kuiper, W. Jiskoot, B. Slutter, J. Controlled Release 2018, 291, 135;
e) I. Pujol-Autonell, A. Serracant-Prat, M. Cano-Sarabia, R. M. Ampudia, S. Rodriguez-Fernandez, A. Sanchez, C. Izquierdo, T. Stratmann, M. Puig-Domingo, D. Maspoch, J. Verdaguer, M. Vives-Pi, PLoS One 2015, 10, e0127057.
A. Abuchowski, J. R. McCoy, N. C. Palczuk, T. van Es, F. F. Davis, J. Biol. Chem. 1977, 252, 3582.
D. M. Fernandez, A. H. Rahman, N. F. Fernandez, A. Chudnovskiy, E.-a. D. Amir, L. Amadori, N. S. Khan, C. K. Wong, R. Shamailova, C. A. Hill, Z. Wang, R. Remark, J. R. Li, C. Pina, C. Faries, A. J. Awad, N. Moss, J. L. M. Bjorkegren, S. Kim-Schulze, S. Gnjatic, A. Ma'ayan, J. Mocco, P. Faries, M. Merad, C. Giannarelli, Nat. Med. 2019, 25, 1576.
Y. Wang, J. A. Dubland, S. Allahverdian, E. Asonye, B. Sahin, J. E. Jaw, D. D. Sin, M. A. Seidman, N. J. Leeper, G. A. Francis, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2019, 39, 876.
V. Bieghs, F. Verheyen, P. J. van Gorp, T. Hendrikx, K. Wouters, D. Lutjohann, M. J. Gijbels, M. Febbraio, C. J. Binder, M. H. Hofker, R. Shiri-Sverdlov, PLoS One 2012, 7, e34378.
N. Benne, R. J. T. Leboux, M. Glandrup, J. van Duijn, F. L. Vigario, M. A. Neustrup, S. Romeijn, F. Galli, J. Kuiper, W. Jiskoot, B. Slütter, J. Controlled Release 2020, 318, 246.
F. M. Marim, T. N. Silveira, D. S. Lima Jr., D. S. Zamboni, PLoS One 2010, 5, e15263.
J. van Duijn, E. Kritikou, N. Benne, T. van der Heijden, G. H. van Puijvelde, M. J. Kröner, F. H. Schaftenaar, A. C. Foks, A. Wezel, H. Smeets, H. Yagita, I. Bot, W. Jiskoot, J. Kuiper, B. Slütter, Cardiovasc. Res. 2019, 115, 729.
A. Mehlem, C. E. Hagberg, L. Muhl, U. Eriksson, A. Falkevall, Nat. Protoc. 2013, 8, 1149.
E. Kritikou, G. H. van Puijvelde, T. van der Heijden, P. J. van Santbrink, M. Swart, F. H. Schaftenaar, M. J. Kroner, J. Kuiper, I. Bot, Sci. Rep. 2016, 6, 37585.
A. Wezel, M. R. de Vries, H. M. Lagraauw, A. C. Foks, J. Kuiper, P. H. Quax, I. Bot, J. Cell. Mol. Med. 2014, 18, 2020.
S. K. Nadkarni, M. C. Pierce, B. H. Park, J. F. de Boer, P. Whittaker, B. E. Bouma, J. E. Bressner, E. Halpern, S. L. Houser, G. J. Tearney, J. Am. Coll. Cardiol. 2007, 49, 1474.
R. Out, M. Hoekstra, R. B. Hildebrand, J. K. Kruit, I. Meurs, Z. Li, F. Kuipers, T. J. C. Van Berkel, M. Van Eck, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2006, 26, 2295.
J. Folch, M. Lees, G. H. Sloane Stanley, J. Biol. Chem. 1957, 226, 497.