Disulfide Bond Replacement with 1,4- and 1,5-Disubstituted [1,2,3]-Triazole on C-X-C Chemokine Receptor Type 4 (CXCR4) Peptide Ligands: Small Changes that Make Big Differences.
1,4-triazole
1,5-triazole
CXCR4 receptor
cyclic peptides
disulfide bond
Journal
Chemistry (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1521-3765
Titre abrégé: Chemistry
Pays: Germany
ID NLM: 9513783
Informations de publication
Date de publication:
06 Aug 2020
06 Aug 2020
Historique:
received:
19
05
2020
revised:
29
06
2020
pubmed:
1
7
2020
medline:
3
3
2021
entrez:
1
7
2020
Statut:
ppublish
Résumé
Here we investigated the structural and biological effects ensuing from the disulfide bond replacement of a potent and selective C-X-C chemokine receptor type 4 (CXCR4) peptide antagonist, with 1,4- and 1,5- disubstituted 1,2,3-triazole moieties. Both strategies produced candidates that showed high affinity and selectivity against CXCR4. Notably, when assessed for their ability to modulate the CXCL12-mediated cell migration, the 1,4-triazole variant conserved the antagonistic effect in the low-mid nanomolar range, while the 1,5-triazole one displayed the ability to activate the migration, becoming the first in class low-molecular-weight CXCR4 peptide agonist. By combining NMR and computational studies, we provided a valuable model that highlighted differences in the interactions of the two peptidomimetics with the receptor that could account for their different functional profile. Finally, we envisage that our findings could be translated to different GPCR-interacting peptides for the pursuit of novel chemical probes that could assist in dissecting the complex puzzle of this fundamental class of transmembrane receptors.
Identifiants
pubmed: 32603023
doi: 10.1002/chem.202002468
doi:
Substances chimiques
Chemokine CXCL12
0
Disulfides
0
Ligands
0
Peptides
0
Peptidomimetics
0
Receptors, CXCR4
0
Triazoles
0
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
10113-10125Subventions
Organisme : Ministero dell'Istruzione, dell'Università e della Ricerca
ID : 2017PHRC8X_004
Organisme : Ministero dell'Istruzione, dell'Università e della Ricerca
ID : AIM1873131 - 2, linea 1
Organisme : Regione Campania
ID : B61G18000470007
Informations de copyright
© 2020 Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim.
Références
M. Góngora-Benítez, J. Tulla-Puche, F. Albericio, Chem. Rev. 2014, 114, 901-926.
Y. Liu, J. Biochem. 2004, 135, 1-6;
Z.-Y. Guo, X.-Y. Jia, Y.-M. Feng, Biol. Chem. 2004, 385, 1171-1175.
N. Morozumi, S. Sato, S. Yoshida, Y. Harada, M. Furuya, Y. Minamitake, K. Kangawa, Peptides 2017, 97, 16-21.
A. Jamil Sami, Curr. Protein Pept. Sci. 2007, 8, 283-292.
U. Kumar, S. Singh, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 2568.
H. Nassour, M. Iddir, D. Chatenet, Trends Pharmacol. Sci. 2019, 40, 725-734;
F. Merlino, E. Billard, A. M. Yousif, S. Di Maro, D. Brancaccio, L. Abate, A. Carotenuto, R. Bellavita, R. d'Emmanuele di Villa Bianca, P. Santicioli, L. Marinelli, E. Novellino, T. E. Hébert, W. D. Lubell, D. Chatenet, P. Grieco, J. Med. Chem. 2019, 62, 1455-1467.
G. Barany, N. Kneib-Cordonier, D. G. Mullen, Int. J. Pept. Protein Res. 2009, 30, 705-739;
B. Mandal, B. Basu, RSC Adv. 2014, 4, 13854;
A. J. Mijalis, D. A. Thomas, M. D. Simon, A. Adamo, R. Beaumont, K. F. Jensen, B. L. Pentelute, Nat. Chem. Biol. 2017, 13, 464-466;
S. K. Singh, J. M. Collins, Meth. Mol. Biol. 2019, 95-109.
K. K. Khoo, R. S. Norton, in Amino Acids, Peptides and Proteins in Organic Chemistry, Vol. 5 (Eds. A. B. Hughes), Wiley-VCH, Weinheim, 2011, 395-417.
N. Berger, F. Li, B. Mallick, J. T. Brüggemann, W. Sander, C. Merten, Biopolymers 2016, 107, 28-34.
A. M. Almeida, R. Li, S. H. Gellman, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 75-78.
C. M. Santiveri, E. León, M. Rico, M. A. Jiménez, Chem. Eur. J. 2008, 14, 488-499.
A. Snellman, A. Tuomisto, A. Koski, A. Latvanlehto, T. Pihlajaniemi, J. Biol. Chem. 2007, 282, 14898-14905.
C. M. B. K. Kourra, N. Cramer, Chem. Sci. 2016, 7, 7007-7012.
B. Hargittai, N. A. Solé, D. R. Groebe, S. N. Abramson, G. Barany, J. Med. Chem. 2000, 43, 4787-4792;
P. Grieco, A. Carotenuto, R. Patacchini, C. A. Maggi, E. Novellino, P. Rovero, Bioorg. Med. Chem. 2002, 10, 3731-3739.
D. D'Addona, A. Carotenuto, E. Novellino, V. Piccand, J. C. Reubi, A. D. Cianni, F. Gori, A. M. Papini, M. Ginanneschi, J. Med. Chem. 2008, 51, 512-520;
P. Martín-Gago, R. Ramón, E. Aragón, J. Fernández-Carneado, P. Martin-Malpartida, X. Verdaguer, P. López-Ruiz, B. Colás, M. A. Cortes, B. Ponsati, M. J. Macias, A. Riera, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2014, 24, 103-107;
S. Chhabra, A. Belgi, P. Bartels, B. J. V. Lierop, S. D. Robinson, S. N. Kompella, A. Hung, B. P. Callaghan, D. J. Adams, A. J. Robinson, R. S. Norton, J. Med. Chem. 2014, 57, 9933-9944.
P. J. Knerr, A. Tzekou, D. Ricklin, H. Qu, H. Chen, W. A. V. D. Donk, J. D. Lambris, ACS Chem. Biol. 2011, 6, 753-760;
K. Pulka-Ziach, V. Pavet, N. Chekkat, K. Estieu-Gionnet, R. Rohac, M.-C. Lechner, C. R. Smulski, G. Zeder-Lutz, D. Altschuh, H. Gronemeyer, S. Fournel, B. Odaert, ChemBioChem 2014, 16, 293-301.
S. Fiori, S. Pegoraro, S. Rudolph-Böhner, J. Cramer, L. Moroder, Biopolymers 2000, 53, 550-564;
C. J. Armishaw, N. L. Daly, S. T. Nevin, D. J. Adams, D. J. Craik, P. F. Alewood, J. Biol. Chem. 2006, 281, 14136-14143;
K. Arai, T. Takei, M. Okumura, S. Watanabe, Y. Amagai, Y. Asahina, L. Moroder, H. Hojo, K. Inaba, M. Iwaoka, Angew. Chem. Int. Ed. 2017, 56, 5522-5526;
Angew. Chem. 2017, 129, 5614-5618.
K. Holland-Nell, M. Meldal, Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 5204-5206;
Angew. Chem. 2011, 123, 5310-5312;
M. Empting, O. Avrutina, R. Meusinger, S. Fabritz, M. Reinwarth, M. Biesalski, S. Voigt, G. Buntkowsky, H. Kolmar, Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 5207-5211;
Angew. Chem. 2011, 123, 5313-5317;
A. White, S. D. Veer, G. Wu, P. Harvey, K. Yap, G. J. King, J. E. Swedberg, C. K. Wang, R. H. P. Law, T. Durek, D. Craik, Angew. Chem. Int. Ed. 2020, 59, 11273-11277;
Angew. Chem. 2020, 132, 11369-11373.
S. Cantel, A. L. C. Isaad, M. Scrima, J. J. Levy, R. D. Dimarchi, P. Rovero, J. A. Halperin, A. M. D'Ursi, A. M. Papini, M. Chorev, J. Org. Chem. 2008, 73, 5663-5674;
A. A. Rashad, Methods Mol. Biol. 2001, 133-145;
A. Knuhtsen, C. Whitmore, F. S. Mcwhinnie, L. Mcdougall, R. Whiting, B. O. Smith, C. M. Timperley, A. C. Green, K. I. Kinnear, A. G. Jamieson, Chem. Sci.. 2019, 10, 1671-1676.
A. Dondoni, P. P. Giovannini, A. Massi, Org. Lett. 2004, 6, 2929-2932;
Q. Wan, J. Chen, G. Chen, S. J. Danishefsky, J. Org. Chem. 2006, 71, 8244-8249;
N. Miller, G. M. Williams, M. A. Brimble, Org. Lett. 2010, 12, 1375-1376;
N. G. Quigley, S. Tomassi, F. S. Di Leva, S. Di Maro, F. Richter, K. Steiger, S. Kossatz, L. Marinelli, J. Notni, ChemBioChem 2020, https://doi.org/10.1002/cbic.202000200.
S. R. Tala, A. Singh, C. J. Lensing, S. M. Schnell, K. T. Freeman, J. R. Rocca, C. Haskell-Luevano, ACS Chem. Neurosci. 2018, 9, 1001-1013.
S. Pacifico, A. Kerckhoffs, A. J. Fallow, R. E. Foreman, R. Guerrini, J. Mcdonald, D. G. Lambert, A. G. Jamieson, Org. Biomol. Chem. 2017, 15, 4704-4710.
J. A. Burger, T. J. Kipps, Blood 2006, 107, 1761-1767.
J. F. Berson, D. Long, B. J. Doranz, J. Rucker, F. R. Jirik, R. W. Doms, J. Virol. 1996, 70, 6288-6295.
S. Chatterjee, B. B. Azad, S. Nimmagadda, Adv. Cancer Res. Emerging Applications of Molecular Imaging to Oncology 2014, 124, 31-82.
M. R. Kuhne, T. Mulvey, B. Belanger, S. Chen, C. Pan, C. Chong, F. Cao, W. Niekro, T. Kempe, K. A. Henning, L. J. Cohen, A. J. Korman, P. M. Cardarelli, Clin. Cancer Res. 2013, 19, 357-366.
F. Grande, G. Giancotti, G. Ioele, M. A. Occhiuzzi, A. Garofalo, Eur. J. Med. Chem. 2017, 139, 519-530.
D. Karpova, S. Bräuninger, E. Wiercinska, A. Krämer, B. Stock, J. Graff, H. Martin, A. Wach, C. Escot, G. Douglas, B. Romagnoli, E. Chevalier, K. Dembowski, L. Hooftman, H. Bonig, J. Trans. Med. 2017, 15, 2.
L. M. Pelus, H. Bian, S. Fukuda, D. Wong, A. Merzouk, H. Salari, Exp. Hematol. 2005, 33, 295-307;
W.-T. Choi, S. Duggineni, Y. Xu, Z. Huang, J. An, J. Med. Chem. 2012, 55, 977-994;
J. Quoyer, J. M. Janz, J. Luo, Y. Ren, S. Armando, V. Lukashova, J. L. Benovic, K. E. Carlson, S. W. Hunt, M. Bouvier, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, E5088-E5097;
R. K. Mishra, A. K. Shum, L. C. Platanias, R. J. Miller, G. E. Schiltz, Sci. Rep. 2016, 6, 30155.
M. Lefrançois, M.-R. Lefebvre, G. Saint-Onge, P. E. Boulais, S. Lamothe, R. Leduc, P. Lavigne, N. Heveker, E. Escher, ACS Med. Chem. Lett. 2011, 2, 597-602;
C. E. Mona, É. Besserer-Offroy, J. Cabana, M. Lefrançois, P. E. Boulais, M.-R. Lefebvre, R. Leduc, P. Lavigne, N. Heveker, É. Marsault, E. Escher, J. Med. Chem. 2016, 59, 7512-7524.
L. Portella, R. Vitale, S. D. Luca, C. D'Alterio, C. Ieranò, M. Napolitano, A. Riccio, M. N. Polimeno, L. Monfregola, A. Barbieri, A. Luciano, A. Ciarmiello, C. Arra, G. Castello, P. Amodeo, S. Scala, PLoS ONE 2013, 8, e74548.
S. Di Maro, A. M. Trotta, D. Brancaccio, F. S. Di Leva, V. La Pietra, C. Ieranò, M. Napolitano, L. Portella, C. D'Alterio, R. A. Siciliano, D. Sementa, S. Tomassi, A. Carotenuto, E. Novellino, S. Scala, L. Marinelli, J. Med. Chem. 2016, 59, 8369-8380;
S. Di Maro, F. S. Di Leva, A. M. Trotta, D. Brancaccio, L. Portella, M. Aurilio, S. Tomassi, A. Messere, D. Sementa, S. Lastoria, A. Carotenuto, E. Novellino, S. Scala, L. Marinelli, J. Med. Chem. 2017, 60, 9641-9652;
S. Santagata, M. Napolitano, C. Dalterio, S. Desicato, S. Di Maro, L. Marinelli, A. Fragale, M. Buoncervello, F. Persico, L. Gabriele, E. Novellino, N. Longo, S. Pignata, S. Perdonà, S.a Scala, Oncotarget 2017, 8, 77110-77120;
D. Brancaccio, D. Diana, S. Di Maro, F. S. Di Leva, S. Tomassi, R. Fattorusso, L. Russo, S. Scala, A. M. Trotta, L. Portella, E. Novellino, L. Marinelli, A. Carotenuto, J. Med. Chem. 2018, 61, 2910-2923.
F. Merlino, S. Tomassi, A. M. Yousif, A. Messere, L. Marinelli, P. Grieco, E. Novellino, S. Cosconati, S. Di Maro, Org. Lett. 2019, 21, 6378-6382.
C. W. Tornøe, C. Christensen, M. Meldal, J. Org. Chem. 2002, 67, 3057-3064;
J. M. Holub, H. Jang, H. Kirshenbaum, Org. Biomol. Chem. 2006, 4, 1497-1502.
M. Wrobel, J. Aubé, B. König, Beilstein J. Org. Chem. 2012, 8, 1027-1036.
K. Wütrich, NMR of Proteins and Nucleic Acids, John Wiley & Sons, Inc: New York.
U. Piantini, O. W. Sorensen, R. R. Ernst, J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 6800-6801;
D. Marion, K. Wüthrich, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1983, 113, 967-974.
L. Braunschweiler, R. R. Ernst, J. Magn. Reson. 1983, 53, 521-528.
J. Jeener, B. H. Meyer, P. Bachman, R. R. Ernst, J. Chem. Phys. 1979, 71, 4546-4553.
M. Arimont, S. L. Sun, R. Leurs, M. Smit, I. J. P. De Esch, C. De Graaf, J. Med. Chem. 2017, 60, 4735-4779;
B. Wu, E. Y. T. Chien, C. D. Mol, G. Fenalti, W. Liu, V. Katritch, R. Abagyan, A. Brooun, P. Wells, F. C. Bi, D. J. Hamel, P. Kuhn, T. M. Handel, V. Cherezov, R. C. Stevens, Science 2010, 330, 1066-1071;
S. Thiele, J. Mungalpara, A. Steen, M. M. Rosenkilde, J. Våbenø, Br. J. Pharmacol. 2014, 171, 5313-5329.
J. Mungalpara, S. Thiele, Ø. Eriksen, J. Eksteen, M. M. Rosenkilde, J. Våbenø, J. Med. Chem. 2012, 55, 10287-10291;
Z. G. Zachariassen, S. Karlshøj, B. E. Haug, M. M. Rosenkilde, J. Våbenø, J. Med. Chem. 2015, 58, 8141-8153.
A. Brelot, N. Heveker, M. Montes, M. Alizon, J. Biol. Chem. 2000, 275, 23736-23744.
E. W. Smith, A. M. Nevins, Z. Qiao, Y. Liu, A. E. Getschman, S. L. Vankayala, M. T. Kemp, F. C. Peterson, R. Li, B. F. Volkman, Y. Chen, J. Med. Chem. 2016, 59, 4342-4351.
M. P. Wescott, I. Kufareva, C. Paes, J. R. Goodman, Y. Thaker, B. A. Puffer, E. Berdougo, J. B. Rucker, T. M. Handel, B. J. Doranz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 9928-9933;
J. J. Ziarek, A. B. Kleist, N. London, B. Raveh, N. Montpas, J. Bonneterre, G. St-Onge, C. J. DiCosmo-Ponticello, C. A. Koplinski, I. Roy, B. Stephens, S. Thelen, C. T. Veldkamp, F. D. Coffman, M. C. Cohen, M. B. Dwinell, M. Thelen, F. C. Peterson, N. Heveker, B. F. Volkman, Sci. Signaling 2017, 10, eaah5756.
D. J. States, R. A. Haberkorn, D. J. Ruben, J. Magn. Reson. 1982, 48, 286-292.
C. Bartels, T. Xia, M. Billeter, P. Guentert, K. Wüthrich, J. Biomol. NMR 1995, 6, 1-10.
P. Güntert, L. Buchner, J. Biomol. NMR 2015, 62, 453-471.
J. R. Maple, U. Dinur, A. T. Hagler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1988, 85, 5350-5354.
E. F. Pettersen, T. D. Goddard, C. C. Huang, G. S. Couch, D. M. Greenblatt, E. C. Meng, T. E. Ferrin, Comput. Chem. 2004, 25, 1605-1612.
G. Madhavi Sastry, M. Adzhigirey, T. Day, R. Annabhimoju, W. Sherman, J. Comput. Aided Mol. Des. 2013, 27, 221-234.
J. C. Shelley, A. Cholleti, L. L. Frye, J. R. Greenwood, M. R. Timlin, M. Uchimaya, J. Comput. Aided Mol. Des. 2007, 21, 681-691;
J. R. Greenwood, D. Calkins, A. P. Sullivan, J. C. Shelley, J. Comput. Aided Mol. Des. 2010, 24, 591-604.
R. A. Friesner, J. L. Banks, R. B. Murphy, T. A. Halgren, J. J. Klicic, D. T. Mainz, M. P. Repasky, E. H. Knoll, M. Shelley, J. K. Perry, D. E. Shaw, P. Francis, P. S. Shenkin, J. Med. Chem. 2004, 47, 1739-1749;
T. A. Halgren, R. B. Murphy, R. A. Friesner, H. S. Beard, L. L. Frye, W. T. Pollard, J. L. Banks, J. Med. Chem. 2004, 47, 1750-1759.
E. Harder, W. Damm, J. Maple, C. Wu, M. Reboul, J. Y. Xiang, L. Wang, D. Lupyan, M. K. Dahlgren, J. L. Knight, J. W. Kaus, D. S. Cerutti, G. Krilov, W. L. Jorgensen, R. Abel, R. A. Friesner, J. Chem. Theory Comput. 2016, 12, 281-296.
M. P. Jacobson, R. A. Friesner, Z. Xiang, B. Honig, J. Mol. Biol. 2002, 320, 597-608;
M. P. Jacobson, D. L. Pincus, C. S. Rapp, T. J. F. Day, B. Honig, D. E. Shaw, R. A. Friesner, Proteins Struct. Funct. Bioinf. 2004, 55, 351-367.
J. A. Maier, C. Martinez, K. Kasavajhala, L. Wickstrom, K. E. Hauser, C. Simmerling, J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 3696-3713.
J. Wang, R. M. Wolf, J. W. Caldwell, P. A. Kollman, D. A. Case, J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157-1174.
C. I. Bayly, P. Cieplak, W. D. Cornell, P. A. Kollman, J. Phys. Chem. 1993, 97, 10269-10280.
J. Wang, W. Wang, P. A. Kollman, D. A. Case, J. Mol. Graph. Model. 2006, 25, 247-260.
Gaussian 16, Revision C.01, M. J. Frisch, G. W. Trucks, H. B. Schlegel, G. E. Scuseria, M. A. Robb, J. R. Cheeseman, G. Scalmani, V. Barone, G. A. Petersson, H. Nakatsuji, X. Li, M. Caricato, A. et al., Gaussian, Inc., Wallingford CT, 2016.
D. A. Case, I. Y. Ben-Shalom, S. R. Brozell, D. S. Cerutti, T. E. Cheatham III, V. W. D. Cruzeiro, T. A. Darden, R. E. Duke, D. Ghoreishi, M. K. Gilson, H. Gohlke, et al. 2018, AMBER 2018, University of California, San Francisco.
H. J. C. Berendsen, D. van der Spoel, R. van Drunen, Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 43-56.
T. Darden, D. York, L. Pedersen, J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089.
B. Hess, H. Bekker, H. J. C. Berendsen, J. G. E. M. Fraaije, J. Comput. Chem. 1997, 18, 1463-1472.
H. J. C. Berendsen, J. P. M. Postma, W. F. Van Gunsteren, A. Dinola, J. R. Haak, J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684-3690.
G. Bussi, D. Donadio, M. Parrinello, J. Chem. Phys. 2007, 126, 014101.
M. Parrinello, A. Rahman, J. Appl. Phys. 1981, 52, 7182-7190.