Engineering Macrophages for Cancer Immunotherapy and Drug Delivery.
cancer immunotherapy
drug delivery
macrophage membrane coatings
macrophage-derived exosomes
tumor-associated macrophages
Journal
Advanced materials (Deerfield Beach, Fla.)
ISSN: 1521-4095
Titre abrégé: Adv Mater
Pays: Germany
ID NLM: 9885358
Informations de publication
Date de publication:
Oct 2020
Oct 2020
Historique:
received:
24
03
2020
revised:
13
05
2020
pubmed:
29
8
2020
medline:
9
7
2021
entrez:
29
8
2020
Statut:
ppublish
Résumé
Macrophages play an important role in cancer development and metastasis. Proinflammatory M1 macrophages can phagocytose tumor cells, while anti-inflammatory M2 macrophages such as tumor-associated macrophages (TAMs) promote tumor growth and invasion. Modulating the tumor immune microenvironment through engineering macrophages is efficacious in tumor therapy. M1 macrophages target cancerous cells and, therefore, can be used as drug carriers for tumor therapy. Herein, the strategies to engineer macrophages for cancer immunotherapy, such as inhibition of macrophage recruitment, depletion of TAMs, reprograming of TAMs, and blocking of the CD47-SIRPα pathway, are discussed. Further, the recent advances in drug delivery using M1 macrophages, macrophage-derived exosomes, and macrophage-membrane-coated nanoparticles are elaborated. Overall, there is still significant room for development in macrophage-mediated immune modulation and macrophage-mediated drug delivery, which will further enhance current tumor therapies against various malignant solid tumors, including drug-resistant tumors and metastatic tumors.
Identifiants
pubmed: 32856350
doi: 10.1002/adma.202002054
doi:
Types de publication
Journal Article
Review
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2002054Subventions
Organisme : National Key Research and Development Program of China
ID : 2017YFC1309100
Organisme : National Key Research and Development Program of China
ID : 2017YFA0205200
Organisme : National Natural Science Foundation of China
ID : 81671753
Organisme : National Natural Science Foundation of China
ID : 91959124
Organisme : National Natural Science Foundation of China
ID : 81227901
Organisme : National Natural Science Foundation of China
ID : 21804104
Organisme : National 1000 Young Talents Program of China
Organisme : Key Research and Development Program of Shaanxi Province
ID : 2019NY-085
Organisme : Natural Science Basic Research Plan in Shaanxi Province of China
ID : 2019JQ-662
Organisme : Natural Science Basic Research Plan in Shaanxi Province of China
ID : 2019JQ-139
Organisme : Natural Science Basic Research Plan in Shaanxi Province of China
ID : 2018JM2041
Organisme : Fundamental Research Funds for the Central Universities
ID : JB191211
Organisme : Fundamental Research Funds for the Central Universities
ID : JB191207
Organisme : Fundamental Research Funds for the Central Universities
ID : JB191208
Organisme : Intramural Research Program
Organisme : NIBIB NIH HHS
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
Pays : United States
Organisme : NIBIB NIH HHS
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
Pays : United States
Informations de copyright
© 2020 Wiley-VCH GmbH.
Références
E. Blanco, H. Shen, M. Ferrari, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 941.
D. Bobo, K. J. Robinson, J. Islam, K. J. Thurecht, S. R. Corrie, Pharm. Res. 2016, 33, 2373.
H. Chen, Z. Gu, H. An, C. Chen, J. Chen, R. Cui, S. Chen, W. Chen, X. Chen, X. Chen, Z. Chen, B. Ding, Q. Dong, Q. Fan, T. Fu, D. Hou, Q. Jiang, H. Ke, X. Jiang, G. Liu, S. Li, T. Li, Z. Liu, G. Nie, M. Ovais, D. Pang, N. Qiu, Y. Shen, H. Tian, C. Wang, H. Wang, Z. Wang, H. Xu, J.-F. Xu, X. Yang, S. Zhu, X. Zheng, X. Zhang, Y. Zhao, W. Tan, X. Zhang, Y. Zhao, Sci. China: Chem. 2018, 61, 1503.
D. J. A. Crommelin, P. van Hoogevest, G. Storm, J. Controlled Release 2020, 318, 256.
D. de Melo-Diogo, C. Pais-Silva, D. R. Dias, A. F. Moreira, I. J. Correia, Adv. Healthcare Mater. 2017, 6, 1700073.
S. M. El Sayed, Int. J. Nanomed. 2018, 13, 4699.
B. Pelaz, C. Alexiou, R. A. Alvarez-Puebla, F. Alves, A. M. Andrews, S. Ashraf, L. P. Balogh, L. Ballerini, A. Bestetti, C. Brendel, S. Bosi, M. Carril, W. C. W. Chan, C. Chen, X. Chen, X. Chen, Z. Cheng, D. Cui, J. Du, C. Dullin, A. Escudero, N. Feliu, M. Gao, M. George, Y. Gogotsi, A. Grünweller, Z. Gu, N. J. Halas, N. Hampp, R. K. Hartmann, M. C. Hersam, P. Hunziker, J. Jian, X. Jiang, P. Jungebluth, P. Kadhiresan, K. Kataoka, A. Khademhosseini, J. Kopeček, N. A. Kotov, H. F. Krug, D. S. Lee, C.-M. Lehr, K. W. Leong, X.-J. Liang, M. Ling Lim, L. M. Liz-Marzán, X. Ma, P. Macchiarini, H. Meng, H. Möhwald, P. Mulvaney, A. E. Nel, S. Nie, P. Nordlander, T. Okano, J. Oliveira, T. H. Park, R. M. Penner, M. Prato, V. Puntes, V. M. Rotello, A. Samarakoon, R. E. Schaak, Y. Shen, S. Sjöqvist, A. G. Skirtach, M. G. Soliman, M. M. Stevens, H.-W. Sung, B. Z. Tang, R. Tietze, B. N. Udugama, J. S. VanEpps, T. Weil, P. S. Weiss, I. Willner, Y. Wu, L. Yang, Z. Yue, Q. Zhang, Q. Zhang, X.-E. Zhang, Y. Zhao, X. Zhou, W. J. Parak, ACS Nano 2017, 11, 2313.
T. Souho, L. Lamboni, L. Xiao, G. Yang, Biotechnol. Adv. 2018, 36, 1928.
S. Wilhelm, A. J. Tavares, Q. Dai, S. Ohta, J. Audet, H. F. Dvorak, W. C. W. Chan, Nat. Rev. Mater. 2016, 1, 16014.
J. Zhou, A. V. Kroll, M. Holay, R. H. Fang, L. Zhang, Adv. Mater. 2019, 31, e1901255.
X. Zhen, P. Cheng, K. Pu, Small 2019, 15, 1804105.
G. M. Ngandeu Neubi, Y. Opoku-Damoah, X. Gu, Y. Han, J. Zhou, Y. Ding, Biomater. Sci. 2018, 6, 958.
A. V. Kroll, R. H. Fang, L. Zhang, Bioconjugate Chem. 2017, 28, 23.
W. Gao, L. Zhang, J. Drug Targeting 2015, 23, 619.
R. H. Fang, A. V. Kroll, W. Gao, L. Zhang, Adv. Mater. 2018, 30, 1706759.
R. H. Fang, Y. Jiang, J. C. Fang, L. Zhang, Biomaterials 2017, 128, 69.
P. Y. Li, Z. Fan, H. Cheng, Bioconjugate Chem. 2018, 29, 624.
P. J. Murray, T. A. Wynn, Nat. Rev. Immunol. 2011, 11, 723.
L. Guo, Y. Zhang, Z. Yang, H. Peng, R. Wei, C. Wang, M. Feng, ACS Nano 2019, 13, 1078.
C. X. Li, Y. Zhang, X. Dong, L. Zhang, M. D. Liu, B. Li, M. K. Zhang, J. Feng, X. Z. Zhang, Adv. Mater. 2019, 31, 1807211.
H. Liang, K. Huang, T. Su, Z. Li, S. Hu, P. U. Dinh, E. A. Wrona, C. Shao, L. Qiao, A. C. Vandergriff, M. T. Hensley, J. Cores, T. Allen, H. Zhang, Q. Zeng, J. Xing, D. O. Freytes, D. Shen, Z. Yu, K. Cheng, ACS Nano 2018, 12, 6536.
J. Su, H. Sun, Q. Meng, Q. Yin, S. Tang, P. Zhang, Y. Chen, Z. Zhang, H. Yu, Y. Li, Adv. Funct. Mater. 2016, 26, 1243.
L. Zhang, Z. Wang, Y. Zhang, F. Cao, K. Dong, J. Ren, X. Qu, ACS Nano 2018, 12, 10201.
C. Shi, E. G. Pamer, Nat. Rev. Immunol. 2011, 11, 762.
A. Shapouri-Moghaddam, S. Mohammadian, H. Vazini, M. Taghadosi, S. A. Esmaeili, F. Mardani, B. Seifi, A. Mohammadi, J. T. Afshari, A. Sahebkar, J. Cell. Physiol. 2018, 233, 6425.
M. Najafi, N. Hashemi Goradel, B. Farhood, E. Salehi, M. S. Nashtaei, N. Khanlarkhani, Z. Khezri, J. Majidpoor, M. Abouzaripour, M. Habibi, I. R. Kashani, K. Mortezaee, J. Cell. Biochem. 2019, 120, 2756.
Y. Lin, J. Xu, H. Lan, J. Hematol. Oncol. 2019, 12, 76.
A. Mantovani, F. Marchesi, A. Malesci, L. Laghi, P. Allavena, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2017, 14, 399.
W. A. Lim, C. H. June, Cell 2017, 168, 724.
C. Ngambenjawong, H. H. Gustafson, J. M. Pineda, N. A. Kacherovsky, M. Cieslewicz, S. H. Pun, Theranostics 2016, 6, 1403.
J. Conde, C. Bao, Y. Tan, D. Cui, E. R. Edelman, H. S. Azevedo, H. J. Byrne, N. Artzi, F. Tian, Adv. Funct. Mater. 2015, 25, 4183.
S. Shen, Y. Zhang, K. G. Chen, Y. L. Luo, J. Wang, Mol. Pharmaceutics 2018, 15, 3642.
Y. Qian, S. Qiao, Y. Dai, G. Xu, B. Dai, L. Lu, X. Yu, Q. Luo, Z. Zhang, ACS Nano 2017, 11, 9536.
Y. Song, J. Jin, J. Li, R. He, M. Zhang, Y. Chang, K. Chen, Y. Wang, B. Sun, G. Xing, J. Nanosci. Nanotechnol. 2014, 14, 4022.
M. Yang, J. Meng, X. Cheng, J. Lei, H. Guo, W. Zhang, H. Kong, H. Xu, Theranostics 2012, 2, 258.
S. Zeisberger, B. Odermatt, C. Marty, A. Zehnder-Fjällman, K. Ballmer-Hofer, R. Schwendener, Br. J. Cancer 2006, 95, 272.
S. Gazzaniga, A. I. Bravo, A. Guglielmotti, N. van Rooijen, F. Maschi, A. Vecchi, A. Mantovani, J. Mordoh, R. Wainstok, J. Invest. Dermatol. 2007, 127, 2031.
J. E. Bader, R. T. Enos, K. T. Velázquez, M. S. Carson, M. Nagarkatti, P. S. Nagarkatti, I. Chatzistamou, J. M. Davis, J. A. Carson, C. M. Robinson, Am. J. Physiol.: Gastrointest. Liver Physiol. 2018, 314, G22.
S. G. Moreno, Macrophages, Springer, Berlin, Germany 2018, p. 259.
F. Piaggio, V. Kondylis, F. Pastorino, D. Di Paolo, P. Perri, I. Cossu, F. Schorn, C. Marinaccio, D. Murgia, A. Daga, J. Controlled Release 2016, 223, 165.
X. Zhan, L. Jia, Y. Niu, H. Qi, X. Chen, Q. Zhang, J. Zhang, Y. Wang, L. Dong, C. Wang, Biomaterials 2014, 35, 10046.
S. Shen, H. J. Li, K. G. Chen, Y. Wang, X. Z. Yang, Z. X. Lian, J. Z. Du, J. Wang, Nano Lett. 2017, 17, 3822.
S. Zhou, T. Zhang, B. Peng, X. Luo, X. Liu, L. Hu, Y. Liu, D. Di, Y. Song, Y. Deng, Int. J. Pharm. 2017, 523, 203.
M. Niu, Y. W. Naguib, A. M. Aldayel, Y.-C. Shi, S. D. Hursting, M. A. Hersh, Z. Cui, Mol. Pharmaceutics 2014, 11, 4425.
Y. Ben-Nun, E. Merquiol, A. Brandis, B. Turk, A. Scherz, G. Blum, Theranostics 2015, 5, 847.
P. Zhao, W. Yin, A. Wu, Y. Tang, J. Wang, Z. Pan, T. Lin, M. Zhang, B. Chen, Y. Duan, Y. Huang, Adv. Funct. Mater. 2017, 27, 1700403.
C. B. Rodell, S. P. Arlauckas, M. F. Cuccarese, C. S. Garris, R. Li, M. S. Ahmed, R. H. Kohler, M. J. Pittet, R. Weissleder, Nat. Biomed. Eng. 2018, 2, 578.
Y. Wang, Y. X. Lin, S. L. Qiao, H. W. An, Y. Ma, Z. Y. Qiao, R. P. Rajapaksha, H. Wang, Biomaterials 2017, 112, 153.
Z. Huang, Z. Zhang, Y. Jiang, D. Zhang, J. Chen, L. Dong, J. Zhang, J. Controlled Release 2012, 158, 286.
X. Y. He, B. Y. Liu, S. L. Ai, L. Xu, R. X. Zhuo, S. X. Cheng, Mater. Today Chem. 2017, 4, 106.
H. Zhao, B. Zhao, L. Wu, H. Xiao, K. Ding, C. Zheng, Q. Song, L. Sun, L. Wang, Z. Zhang, ACS Nano 2019, 13, 12553.
S.-Y. Kim, S. Kim, J.-E. Kim, S. N. Lee, I. W. Shin, H. S. Shin, S. M. Jin, Y.-W. Noh, Y. J. Kang, Y. S. Kim, T. H. Kang, Y.-M. Park, Y. T. Lim, ACS Nano 2019, 13, 12671.
Y. Feng, R. Mu, Z. Wang, P. Xing, J. Zhang, L. Dong, C. Wang, Nat. Commun. 2019, 10, 2272.
L. Liu, H. He, R. Liang, H. Yi, X. Meng, Z. Chen, H. Pan, Y. Ma, L. Cai, Biomacromolecules 2018, 19, 2146.
N. N. Parayath, A. Parikh, M. M. Amiji, Nano Lett. 2018, 18, 3571.
M. Cao, H. Yan, X. Han, L. Weng, Q. Wei, X. Sun, W. Lu, Q. Wei, J. Ye, X. Cai, C. Hu, X. Yin, P. Cao, J. Immunother. Cancer 2019, 7, 326.
Y. Zhang, L. Wu, Z. Li, W. Zhang, F. Luo, Y. Chu, G. Chen, Biomacromolecules 2018, 19, 2098.
H. Y. Tan, N. Wang, S. Li, M. Hong, X. Wang, Y. Feng, Oxid. Med. Cell. Longevity 2016, 2016, 2795090.
S. Zanganeh, G. Hutter, R. Spitler, O. Lenkov, M. Mahmoudi, A. Shaw, J. S. Pajarinen, H. Nejadnik, S. Goodman, M. Moseley, L. M. Coussens, H. E. Daldrup-Link, Nat. Nanotechnol. 2016, 11, 986.
J. Zhao, Z. Zhang, Y. Xue, G. Wang, Y. Cheng, Y. Pan, S. Zhao, Y. Hou, Theranostics 2018, 8, 6307.
C. Shi, T. Liu, Z. Guo, R. Zhuang, X. Zhang, X. Chen, Nano Lett. 2018, 18, 7330.
C. Murdoch, A. Giannoudis, C. E. Lewis, Blood 2004, 104, 2224.
G. Yang, L. Xu, Y. Chao, J. Xu, X. Sun, Y. Wu, R. Peng, Z. Liu, Nat. Commun. 2017, 8, 902.
M. Song, T. Liu, C. Shi, X. Zhang, X. Chen, ACS Nano 2016, 10, 633.
R. Majeti, M. P. Chao, A. A. Alizadeh, W. W. Pang, S. Jaiswal, K. D. Gibbs, Jr., N. van Rooijen, I. L. Weissman, Cell 2009, 138, 286.
P. A. Betancur, B. J. Abraham, Y. Y. Yiu, S. B. Willingham, F. Khameneh, M. Zarnegar, A. H. Kuo, K. McKenna, Y. Kojima, N. J. Leeper, P. Ho, P. Gip, T. Swigut, R. I. Sherwood, M. F. Clarke, G. Somlo, R. A. Young, I. L. Weissman, Nat. Commun. 2017, 8, 14802.
M. Feng, W. Jiang, B. Y. Kim, C. C. Zhang, Y.-X. Fu, I. L. Weissman, Nat. Rev. Cancer 2019, 19, 568.
S. M. G. Hayat, V. Bianconi, M. Pirro, M. R. Jaafari, M. Hatamipour, A. Sahebkar, Cell. Oncol. 2020, 43, 19.
R. Uger, L. Johnson, Expert Opin. Biol. Ther. 2020, 20, 5.
H. Yang, R. Shao, H. Huang, X. Wang, Z. Rong, Y. Lin, Cancer Med. 2019, 8, 4245.
Y. Murata, Y. Saito, T. Kotani, T. Matozaki, Cancer Sci. 2018, 109, 2349.
W. Zhang, Q. Huang, W. Xiao, Y. Zhao, J. Pi, H. Xu, H. Zhao, J. Xu, C. E. Evans, H. Jin, Front. Immunol. 2020, 11, 18.
A. Veillette, J. Chen, Trends Immunol. 2018, 39, 173.
H. L. Matlung, K. Szilagyi, N. A. Barclay, T. K. van den Berg, Immunol. Rev. 2017, 276, 145.
S. Gholamin, S. S. Mitra, A. H. Feroze, J. Liu, S. A. Kahn, M. Zhang, R. Esparza, C. Richard, V. Ramaswamy, M. Remke, A. K. Volkmer, S. Willingham, A. Ponnuswami, A. McCarty, P. Lovelace, T. A. Storm, S. Schubert, G. Hutter, C. Narayanan, P. Chu, E. H. Raabe, G. Harsh, M. D. Taylor, M. Monje, Y.-J. Cho, R. Majeti, J. P. Volkmer, P. G. Fisher, G. Grant, G. K. Steinberg, H. Vogel, M. Edwards, I. L. Weissman, S. H. Cheshier, Sci. Transl. Med. 2017, 9, eaaf2968.
K. Weiskopf, I. L. Weissman, mAbs 2015, 7, 303.
P. S. Petrova, N. N. Viller, M. Wong, X. Pang, G. H. Lin, K. Dodge, V. Chai, H. Chen, V. Lee, V. House, N. T. Vigo, D. Jin, T. Mutukura, M. Charbonneau, T. Truong, S. Viau, L. D. Johnson, E. Linderoth, E. L. Sievers, S. Maleki Vareki, R. Figueredo, M. Pampillo, J. Koropatnick, S. Trudel, N. Mbong, L. Jin, J. C. Wang, R. A. Uger, Clin. Cancer Res. 2017, 23, 1068.
Y. Wang, Z. Xu, S. Guo, L. Zhang, A. Sharma, G. P. Robertson, L. Huang, Mol. Ther. 2013, 21, 1919.
J. Wu, Z. Li, Z. Yang, L. Guo, Y. Zhang, H. Deng, C. Wang, M. Feng, Mol. Pharmaceutics 2018, 15, 3032.
E. Koh, E. J. Lee, G. H. Nam, Y. Hong, E. Cho, Y. Yang, I. S. Kim, Biomaterials 2017, 121, 121.
X. W. Zhao, E. M. van Beek, K. Schornagel, H. Van der Maaden, M. Van Houdt, M. A. Otten, P. Finetti, M. Van Egmond, T. Matozaki, G. Kraal, D. Birnbaum, A. van Elsas, T. W. Kuijpers, F. Bertucci, T. K. van den Berg, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 18342.
S. J. Madsen, H. Hirschberg, Ther. Delivery 2019, 10, 189.
R. Advani, I. Flinn, L. Popplewell, A. Forero, N. L. Bartlett, N. Ghosh, J. Kline, M. Roschewski, A. LaCasce, G. P. Collins, T. Tran, J. Lynn, J. Y. Chen, J. P. Volkmer, B. Agoram, J. Huang, R. Majeti, I. L. Weissman, C. H. Takimoto, M. P. Chao, S. M. Smith, N. Engl. J. Med. 2018, 379, 1711.
M. P. Chao, A. A. Alizadeh, C. Tang, J. H. Myklebust, B. Varghese, S. Gill, M. Jan, A. C. Cha, C. K. Chan, B. T. Tan, C. Y. Park, F. Zhao, H. E. Kohrt, R. Malumbres, J. Briones, R. D. Gascoyne, I. S. Lossos, R. Levy, I. L. Weissman, R. Majeti, Cell 2010, 142, 699.
J. R. Ingram, O. S. Blomberg, J. T. Sockolosky, L. Ali, F. I. Schmidt, N. Pishesha, C. Espinosa, S. K. Dougan, K. C. Garcia, H. L. Ploegh, M. Dougan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 10184.
J. T. Sockolosky, M. Dougan, J. R. Ingram, C. C. Ho, M. J. Kauke, S. C. Almo, H. L. Ploegh, K. C. Garcia, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, E2646.
H. Tao, P. Qian, F. Wang, H. Yu, Y. Guo, Oncol. Res. 2017, 25, 1579.
M. Ngo, A. Han, A. Lakatos, D. Sahoo, S. J. Hachey, K. Weiskopf, A. H. Beck, I. L. Weissman, A. D. Boiko, Cell Rep. 2016, 16, 1701.
K. Weiskopf, A. M. Ring, C. C. Ho, J. P. Volkmer, A. M. Levin, A. K. Volkmer, E. Ozkan, N. B. Fernhoff, M. van de Rijn, I. L. Weissman, K. C. Garcia, Science 2013, 341, 88.
E. C. Piccione, S. Juarez, J. Liu, S. Tseng, C. E. Ryan, C. Narayanan, L. Wang, K. Weiskopf, R. Majeti, mAbs 2015, 7, 946.
V. Buatois, Z. Johnson, S. Salgado-Pires, A. Papaioannou, E. Hatterer, X. Chauchet, F. Richard, L. Barba, B. Daubeuf, L. Cons, L. Broyer, M. D'Asaro, T. Matthes, S. LeGallou, T. Fest, K. Tarte, R. K. Clarke Hinojosa, E. Genescà Ferrer, J. M. Ribera, A. Dey, K. Bailey, A. K. Fielding, L. Eissenberg, J. Ritchey, M. Rettig, J. F. DiPersio, M. H. Kosco-Vilbois, K. Masternak, N. Fischer, L. Shang, W. G. Ferlin, Mol. Cancer Ther. 2018, 17, 1739.
B. Liu, H. Guo, J. Xu, T. Qin, Q. Guo, N. Gu, D. Zhang, W. Qian, J. Dai, S. Hou, H. Wang, Y. Guo, mAbs 2018, 10, 315.
Y. Yang, R. Guo, Q. Chen, Y. Liu, P. Zhang, Z. Zhang, X. Chen, T. Wang, Biotechnol. Lett. 2018, 40, 789.
X. Zhang, S. Wang, Y. Nan, J. Fan, W. Chen, J. Luan, Y. Wang, Y. Liang, S. Li, W. Tian, D. Ju, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2018, 102, 6503.
Q. Chen, G. Chen, J. Chen, J. Shen, X. Zhang, J. Wang, A. Chan, Z. Gu, Nano Lett. 2019, 19, 4879.
C. C. Ho, N. Guo, J. T. Sockolosky, A. M. Ring, K. Weiskopf, E. Ozkan, Y. Mori, I. L. Weissman, K. C. Garcia, J. Biol. Chem. 2015, 290, 12650.
N. G. Ring, D. Herndler-Brandstetter, K. Weiskopf, L. Shan, J.-P. Volkmer, B. M. George, M. Lietzenmayer, K. M. McKenna, T. J. Naik, A. McCarty, Y. Zheng, A. M. Ring, R. A. Flavell, I. L. Weissman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, E10578.
Y. Murata, D. Tanaka, D. Hazama, T. Yanagita, Y. Saito, T. Kotani, P. A. Oldenborg, T. Matozaki, Cancer Sci. 2018, 109, 1300.
T. Yanagita, Y. Murata, D. Tanaka, S. I. Motegi, E. Arai, E. W. Daniwijaya, D. Hazama, K. Washio, Y. Saito, T. Kotani, H. Ohnishi, P. A. Oldenborg, N. V. Garcia, M. Miyasaka, O. Ishikawa, Y. Kanai, T. Komori, T. Matozaki, JCI Insight 2017, 2, e89140.
E. Voets, M. Paradé, D. L. Hulsik, S. Spijkers, W. Janssen, J. Rens, I. Reinieren-Beeren, G. van den Tillaart, S. van Duijnhoven, L. Driessen, J. Immunother. Cancer 2019, 7, 340.
M. Zhang, G. Hutter, S. A. Kahn, T. D. Azad, S. Gholamin, C. Y. Xu, J. Liu, A. S. Achrol, C. Richard, P. Sommerkamp, M. K. Schoen, M. N. McCracken, R. Majeti, I. Weissman, S. S. Mitra, S. H. Cheshier, PLoS One 2016, 11, e0153550.
Q. Chen, C. Wang, X. Zhang, G. Chen, Q. Hu, H. Li, J. Wang, D. Wen, Y. Zhang, Y. Lu, G. Yang, C. Jiang, J. Wang, G. Dotti, Z. Gu, Nat. Nanotechnol. 2019, 14, 89.
A. Kulkarni, V. Chandrasekar, S. K. Natarajan, A. Ramesh, P. Pandey, J. Nirgud, H. Bhatnagar, D. Ashok, A. K. Ajay, S. Sengupta, Nat. Biomed. Eng. 2018, 2, 589.
A. Ramesh, S. Kumar, D. Nandi, A. Kulkarni, Adv. Mater. 2019, 31, 1904364.
A. D. Guerra, O. W. H. Yeung, X. Qi, W. J. Kao, K. Man, Theranostics 2017, 7, 3732.
H. Cao, Z. Dan, X. He, Z. Zhang, H. Yu, Q. Yin, Y. Li, ACS Nano 2016, 10, 7738.
C. Wang, K. Li, T. Li, Z. Chen, Y. Wen, X. Liu, X. Jia, Y. Zhang, Y. Xu, M. Han, N. Komatsu, L. Zhao, X. Chen, Nanomedicine 2018, 13, 157.
J. Fu, D. Wang, D. Mei, H. Zhang, Z. Wang, B. He, W. Dai, H. Zhang, X. Wang, Q. Zhang, J. Controlled Release 2015, 204, 11.
H. Sakai, S. Kokura, T. Ishikawa, R. Tsuchiya, M. Okajima, T. Matsuyama, S. Adachi, K. Katada, K. Kamada, K. Uchiyama, O. Handa, T. Takagi, N. Yagi, Y. Naito, T. Yoshikawa, J. Clin. Biochem. Nutr. 2013, 52, 64.
S. Li, S. Feng, L. Ding, Y. Liu, Q. Zhu, Z. Qian, Y. Gu, Int. J Nanomed. 2016, 11, 4107.
C. H. Fan, Y. H. Lee, Y. J. Ho, C. H. Wang, S. T. Kang, C. K. Yeh, Ultrasound Med. Biol. 2018, 44, 1468.
L. Pang, Y. Zhu, J. Qin, W. Zhao, J. Wang, Drug Delivery 2018, 25, 1922.
W. Zhang, M. Wang, W. Tang, R. Wen, S. Zhou, C. Lee, H. Wang, W. Jiang, I. M. Delahunty, Z. Zhen, H. Chen, M. Chapman, Z. Wu, E. W. Howerth, H. Cai, Z. Li, J. Xie, Adv. Mater. 2018, 30, 1805557.
T. Lang, X. Dong, Y. Huang, W. Ran, Q. Yin, P. Zhang, Z. Zhang, H. Yu, Y. Li, Adv. Funct. Mater. 2017, 27, 1701093.
X. He, H. Cao, H. Wang, T. Tan, H. Yu, P. Zhang, Q. Yin, Z. Zhang, Y. Li, Nano Lett. 2017, 17, 5546.
Y. Tao, M. Ning, H. Dou, Nanomedicine 2013, 9, 222.
Z. Huang, X. Sun, X. Liu, Y. Shen, K. Wang, J. Drug Targeting 2018, 26, 458.
L. Qiang, Z. Cai, W. Jiang, J. Liu, Z. Tai, G. Li, C. Gong, S. Gao, Y. Gao, J. Nanobiotechnol. 2019, 17, 83.
B. Dalzon, M. Guidetti, D. Testemale, S. Reymond, O. Proux, J. Vollaire, V. Collin-Faure, I. Testard, D. Fenel, G. Schoehn, J. Arnaud, M. Carriere, V. Josserand, T. Rabilloud, C. Aude-Garcia, Nanoscale 2019, 11, 9341.
Y. Ikehara, T. Niwa, L. Biao, S. K. Ikehara, N. Ohashi, T. Kobayashi, Y. Shimizu, N. Kojima, H. Nakanishi, Cancer Res. 2006, 66, 8740.
M. R. Choi, K. J. Stanton-Maxey, J. K. Stanley, C. S. Levin, R. Bardhan, D. Akin, S. Badve, J. Sturgis, J. P. Robinson, R. Bashir, N. J. Halas, S. E. Clare, Nano Lett. 2007, 7, 3759.
M. Muthana, A. Giannoudis, S. D. Scott, H. Y. Fang, S. B. Coffelt, F. J. Morrow, C. Murdoch, J. Burton, N. Cross, B. Burke, R. Mistry, F. Hamdy, N. J. Brown, L. Georgopoulos, P. Hoskin, M. Essand, C. E. Lewis, N. J. Maitland, Cancer Res. 2011, 71, 1805.
M. Muthana, S. Rodrigues, Y. Y. Chen, A. Welford, R. Hughes, S. Tazzyman, M. Essand, F. Morrow, C. E. Lewis, Cancer Res. 2013, 73, 490.
J. Choi, H. Y. Kim, E. J. Ju, J. Jung, J. Park, H. K. Chung, J. S. Lee, J. S. Lee, H. J. Park, S. Y. Song, S. Y. Jeong, E. K. Choi, Biomaterials 2012, 33, 4195.
M. Muthana, A. J. Kennerley, R. Hughes, E. Fagnano, J. Richardson, M. Paul, C. Murdoch, F. Wright, C. Payne, M. F. Lythgoe, N. Farrow, J. Dobson, J. Conner, J. M. Wild, C. Lewis, Nat. Commun. 2015, 6, 8009.
B. R. Smith, E. E. Ghosn, H. Rallapalli, J. A. Prescher, T. Larson, L. A. Herzenberg, S. S. Gambhir, Nat. Nanotechnol. 2014, 9, 481.
L. Zheng, X. Hu, H. Wu, L. Mo, S. Xie, J. Li, C. Peng, S. Xu, L. Qiu, W. Tan, J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 382.
N. Doshi, A. J. Swiston, J. B. Gilbert, M. L. Alcaraz, R. E. Cohen, M. F. Rubner, S. Mitragotri, Adv. Mater. 2011, 23, H105.
Y. N. Chang, H. Guo, J. Li, Y. Song, M. Zhang, J. Jin, G. Xing, Y. Zhao, PLoS One 2013, 8, e76024.
C. A. Holden, Q. Yuan, W. A. Yeudall, D. A. Lebman, H. Yang, Int. J. Nanomed. 2010, 5, 25.
M. S. Kim, M. J. Haney, Y. Zhao, D. Yuan, I. Deygen, N. L. Klyachko, A. V. Kabanov, E. V. Batrakova, Nanomedicine 2018, 14, 195.
H. Cao, H. Wang, X. He, T. Tan, H. Hu, Z. Wang, J. Wang, J. Li, Z. Zhang, Y. Li, Nano Lett. 2018, 18, 4762.
A. Aalipour, H. Y. Chuang, S. Murty, A. L. D'Souza, S. M. Park, G. S. Gulati, C. B. Patel, C. Beinat, F. Simonetta, I. Martinic, G. Gowrishankar, E. R. Robinson, E. Aalipour, Z. Zhian, S. S. Gambhir, Nat. Biotechnol. 2019, 37, 531.
M. Ray, Y. W. Lee, J. Hardie, R. Mout, G. Yesilbag Tonga, M. E. Farkas, V. M. Rotello, Bioconjugate Chem. 2018, 29, 445.
S. P. Arlauckas, S. B. Garren, C. S. Garris, R. H. Kohler, J. Oh, M. J. Pittet, R. Weissleder, Theranostics 2018, 8, 5842.
M. A. Morrissey, A. P. Williamson, A. M. Steinbach, E. W. Roberts, N. Kern, M. B. Headley, R. D. Vale, eLife 2018, 7, e36688.
L. Guo, Y. Zhang, R. Wei, C. Wang, M. Feng, Theranostics 2019, 9, 6936.
E. J. Bunggulawa, W. Wang, T. Yin, N. Wang, C. Durkan, Y. Wang, G. Wang, J. Nanobiotechnol. 2018, 16, 81.
M. S. Kim, M. J. Haney, Y. Zhao, V. Mahajan, I. Deygen, N. L. Klyachko, E. Inskoe, A. Piroyan, M. Sokolsky, O. Okolie, Nanomedicine 2016, 12, 655.
M. J. Haney, Y. Zhao, Y. S. Jin, S. M. Li, J. R. Bago, N. L. Klyachko, A. V. Kabanov, E. V. Batrakova, J. Neuroimmune Pharmacol. 2019, https://doi.org/10.1007/s11481-019-09884-9.
P. Wang, H. Wang, Q. Huang, C. Peng, L. Yao, H. Chen, Z. Qiu, Y. Wu, L. Wang, W. Chen, Theranostics 2019, 9, 1714.
L. Cheng, Y. Wang, L. Huang, Mol. Ther. 2017, 25, 1665.
S. C. Jang, O. Y. Kim, C. M. Yoon, D. S. Choi, T. Y. Roh, J. Park, J. Nilsson, J. Lotvall, Y. K. Kim, Y. S. Gho, ACS Nano 2013, 7, 7698.
Y. W. Choo, M. Kang, H. Y. Kim, J. Han, S. Kang, J. R. Lee, G. J. Jeong, S. P. Kwon, S. Y. Song, S. Go, M. Jung, J. Hong, B. S. Kim, ACS Nano 2018, 12, 8977.
S. Rayamajhi, T. D. T. Nguyen, R. Marasini, S. Aryal, Acta Biomater. 2019, 94, 482.
W. Nie, G. Wu, J. Zhang, L.-L. Huang, J. Ding, A. Jiang, Y. Zhang, Y. Liu, J. Li, K. Pu, H.-Y. Xie, Angew. Chem. 2020, 132, 2034.
M. Xuan, J. Shao, L. Dai, Q. He, J. Li, Adv. Healthcare Mater. 2015, 4, 1645.
H. Zhao, L. Li, J. Zhang, C. Zheng, K. Ding, H. Xiao, L. Wang, Z. Zhang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 31124.
L. Rao, Z. He, Q.-F. Meng, Z. Zhou, L.-L. Bu, S.-S. Guo, W. Liu, X.-Z. Zhao, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2017, 105, 521.
J. Lai, G. Deng, Z. Sun, X. Peng, J. Li, P. Gong, P. Zhang, L. Cai, Biomaterials 2019, 211, 48.
Q. F. Meng, L. Rao, M. Zan, M. Chen, G. T. Yu, X. Wei, Z. Wu, Y. Sun, S. S. Guo, X. Z. Zhao, F. B. Wang, W. Liu, Nanotechnology 2018, 29, 134004.
Y. Zhang, K. Cai, C. Li, Q. Guo, Q. Chen, X. He, L. Liu, Y. Zhang, Y. Lu, X. Chen, T. Sun, Y. Huang, J. Cheng, C. Jiang, Nano Lett. 2018, 18, 1908.
C. B. Rodell, P. D. Koch, R. Weissleder, Theranostics 2019, 9, 7714.
S. Mukherjee, D. Sonanini, A. Maurer, H. E. Daldrup-Link, Theranostics 2019, 9, 7730.
A. Leftin, N. Ben-Chetrit, J. A. Joyce, J. A. Koutcher, Sci. Rep. 2019, 9, 857.
R. Yang, S. Sarkar, V. W. Yong, J. F. Dunn, Magn. Reson. Insights 2018, 11, https://doi.org/10.1177/1178623X18771974.
H. Y. Kim, R. Li, T. S. C. Ng, G. Courties, C. B. Rodell, M. Prytyskach, R. H. Kohler, M. J. Pittet, M. Nahrendorf, R. Weissleder, M. A. Miller, ACS Nano 2018, 12, 12015.
M. Aghighi, A. J. Theruvath, A. Pareek, L. L. Pisani, R. Alford, A. M. Muehe, T. K. Sethi, S. J. Holdsworth, F. K. Hazard, D. Gratzinger, S. Luna-Fineman, R. Advani, S. L. Spunt, H. E. Daldrup-Link, Clin. Cancer Res. 2018, 24, 4110.
C. Zhang, X. Yu, L. Gao, Y. Zhao, J. Lai, D. Lu, R. Bao, B. Jia, L. Zhong, F. Wang, Z. Liu, Theranostics 2017, 7, 4276.
S. Zanganeh, R. Spitler, G. Hutter, J. Q. Ho, M. Pauliah, M. Mahmoudi, Immunotherapy 2017, 9, 819.
S. B. Lee, H. W. Lee, T. D. Singh, Y. Li, S. K. Kim, S. J. Cho, S. W. Lee, S. Y. Jeong, B. C. Ahn, S. Choi, I. K. Lee, D. K. Lim, J. Lee, Y. H. Jeon, Theranostics 2017, 7, 926.
C. Jiang, H. Cai, X. Peng, P. Zhang, X. Wu, R. Tian, Mol. Imaging 2017, 16, https://doi.org/10.1177/1536012116689499.
H. He, A. C. Chiu, M. Kanada, B. T. Schaar, V. Krishnan, C. H. Contag, O. Dorigo, Mol. Imaging Biol. 2017, 19, 694.
Y. J. Choi, S. G. Oh, T. D. Singh, J. H. Ha, D. W. Kim, S. W. Lee, S. Y. Jeong, B. C. Ahn, J. Lee, Y. H. Jeon, Neoplasia 2016, 18, 133.
C. Perez-Medina, J. Tang, D. Abdel-Atti, B. Hogstad, M. Merad, E. A. Fisher, Z. A. Fayad, J. S. Lewis, W. J. Mulder, T. Reiner, J. Nucl. Med. 2015, 56, 1272.
H. Kim, Y. Kim, I.-H. Kim, K. Kim, Y. Choi, Theranostics 2014, 4, 1.
M. Klichinsky, M. Ruella, O. Shestova, X. M. Lu, A. Best, M. Zeeman, M. Schmierer, K. Gabrusiewicz, N. R. Anderson, N. E. Petty, K. D. Cummins, F. Shen, X. Shan, K. Veliz, K. Blouch, Y. Yashiro-Ohtani, S. S. Kenderian, M. Y. Kim, R. S. O'Connor, S. R. Wallace, M. S. Kozlowski, D. M. Marchione, M. Shestov, B. A. Garcia, C. H. June, S. Gill, Nat. Biotechnol. 2020, 38, 947.