Biological Relevance of RGD-Integrin Subtype-Specific Ligands in Cancer.
Cancer
RGD-integrins
inhibitors
ligand design
peptides
Journal
Chembiochem : a European journal of chemical biology
ISSN: 1439-7633
Titre abrégé: Chembiochem
Pays: Germany
ID NLM: 100937360
Informations de publication
Date de publication:
06 04 2021
06 04 2021
Historique:
revised:
02
11
2020
received:
02
09
2020
pubmed:
4
11
2020
medline:
18
11
2021
entrez:
3
11
2020
Statut:
ppublish
Résumé
Integrins are heterodimeric transmembrane proteins able to connect cells with the micro-environment. They represent a family of receptors involved in almost all the hallmarks of cancer. Integrins recognizing the Arg-Gly-Asp (RGD) peptide in their natural extracellular matrix ligands have been particularly investigated as tumoral therapeutic targets. In the last 30 years, intense research has been dedicated to designing specific RGD-like ligands able to discriminate selectively the different RGD-recognizing integrins. Chemists' efforts have led to the proposition of modified peptide or peptidomimetic libraries to be used for tumor targeting and/or tumor imaging. Here we review, from the biological point of view, the rationale underlying the need to clearly delineate each RGD-integrin subtype by selective tools. We describe the complex roles of RGD-integrins (mainly the most studied αvβ3 and α5β1 integrins) in tumors, the steps towards selective ligands and the current usefulness of such ligands. Although the impact of integrins in cancer is well acknowledged, the biological characteristics of each integrin subtype in a specific tumor are far from being completely resolved. Selective ligands might help us to reconsider integrins as therapeutic targets in specific clinical settings.
Identifiants
pubmed: 33140906
doi: 10.1002/cbic.202000626
doi:
Substances chimiques
Integrin alpha5beta1
0
Integrin alphaVbeta3
0
Ligands
0
Oligopeptides
0
Peptidomimetics
0
arginyl-glycyl-aspartic acid
78VO7F77PN
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Review
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
1151-1160Subventions
Organisme : Institut National du Cancer
ID : INCA_11527
Organisme : Ligue contre le Cancer
Organisme : Association pour la Recherche contre le Cancer
Organisme : University of Strasbourg
Organisme : Alex Akwueme Federal University Ndufu-Alike Ikwo
Organisme : Association Lyons Club de Niederbronn Les Bains
Informations de copyright
© 2020 Wiley-VCH GmbH.
Références
D. Hanahan, R. A. Weinberg, Cell 2000, 100, 57-70.
D. Hanahan, R. A. Weinberg, Cell 2011, 144, 646-674.
J. A. Eble, D. Gullberg, Cancers 2019, 11, 1296.
J. S. Desgrosellier, D. A. Cheresh, Nat. Rev. Cancer 2010, 10, 9-22.
D. Bianconi, M. Unseld, G. W. Prager, Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 2037.
S. Raab-Westphal, J. F. Marshall, S. L. Goodman, Cancers 2017, 9, 110.
M. Nieberler, U. Reuning, F. Reichart, J. Notni, H.-J. Wester, M. Schwaiger, M. Weinmüller, A. Räder, K. Steiger, H. Kessler, Cancers 2017, 9, 116.
S. M. Frisch, K. Vuori, E. Ruoslahti, P. Y. Chan-Hui, J. Cell Biol. 1996, 134, 793-799.
D. G. Stupack, X. S. Puente, S. Boutsaboualoy, C. M. Storgard, D. A. Cheresh, J. Cell Biol. 2001, 155, 459-470.
A. Meyer, J. Auernheimer, A. Modlinger, H. Kessler, Curr. Pharm. Des. 2006, 12, 2723-2747.
C. Mas-Moruno, F. Rechenmacher, H. Kessler, Anti-Cancer Agents Med. Chem. 2010, 10, 753-768.
R. Stupp, M. E. Hegi, T. Gorlia, S. C. Erridge, J. Perry, Y.-K. Hong, K. D. Aldape, B. Lhermitte, T. Pietsch, D. Grujicic, J. P. Steinbach, W. Wick, R. Tarnawski, D.-H. Nam, P. Hau, A. Weyerbrock, M. J. B. Taphoorn, C.-C. Shen, N. Rao, L. Thurzo, U. Herrlinger, T. Gupta, R.-D. Kortmann, K. Adamska, C. McBain, A. A. Brandes, J. C. Tonn, O. Schnell, T. Wiegel, C.-Y. Kim, L. B. Nabors, D. A. Reardon, M. J. van den Bent, C. Hicking, A. Markivskyy, M. Picard, M. Weller, Lancet Oncol. 2014, 15, 1100-1108.
L. B. Nabors, K. L. Fink, T. Mikkelsen, D. Grujicic, R. Tarnawski, D. H. Nam, M. Mazurkiewicz, M. Salacz, L. Ashby, V. Zagonel, R. Depenni, J. R. Perry, C. Hicking, M. Picard, M. E. Hegi, B. Lhermitte, D. A. Reardon, Neuro-Oncol. 2015, 17, 708-717.
C. D. Weekes, L. S. Rosen, A. Capasso, K. M. Wong, W. Ye, M. Anderson, B. McCall, J. Fredrickson, E. Wakshull, S. Eppler, Q. Shon-Nguyen, R. Desai, M. Huseni, P. S. Hegde, T. Pourmohamad, I. Rhee, A. Bessudo, Cancer Chemother. Pharmacol. 2018, 82, 339-351.
K. M. Bell-McGuinn, C. M. Matthews, S. N. Ho, M. Barve, L. Gilbert, R. T. Penson, E. Lengyel, R. Palaparthy, K. Gilder, A. Vassos, W. McAuliffe, S. Weymer, J. Barton, R. J. Schilder, Gynecol. Oncol. 2011, 121, 273-279.
D. Bianconi, M. Unseld, G. W. Prager, Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 2037.
A. Ellert-Miklaszewska, K. Poleszak, M. Pasierbinska, B. Kaminska, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 888.
M. Janiszewska, M. C. Primi, T. Izard, J. Biol. Chem. 2020, 295, 2495-2505.
H. Hamidi, J. Ivaska, Nat. Rev. Cancer 2018, 18, 533-548.
A.-F. Blandin, G. Renner, M. Lehmann, I. Lelong-Rebel, S. Martin, M. Dontenwill, Front. Pharmacol. 2015, 6, 279.
Y. A. Kadry, D. A. Calderwood, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2020, 1862, 183206.
R. O. Hynes, Cell 2002, 110, 673-687.
E. R. Horton, A. Byron, J. A. Askari, D. H. J. Ng, A. Millon-Frémillon, J. Robertson, E. J. Koper, N. R. Paul, S. Warwood, D. Knight, J. D. Humphries, M. J. Humphries, Nat. Cell Biol. 2015, 17, 1577-1587.
L. MacKay, A. Khadra, Comput. Struct. Biotechnol. J. 2020, 18, 393-416.
R. De Mets, I. Wang, M. Balland, C. Oddou, P. Moreau, B. Fourcade, C. Albiges-Rizo, A. Delon, O. Destaing, Mol. Biol. Cell 2018, 30, 181-190.
O. Rossier, V. Octeau, J.-B. Sibarita, C. Leduc, B. Tessier, D. Nair, V. Gatterdam, O. Destaing, C. Albigès-Rizo, R. Tampé, L. Cognet, D. Choquet, B. Lounis, G. Giannone, Nat. Cell Biol. 2012, 14, 1057-1067.
N. Strohmeyer, M. Bharadwaj, M. Costell, R. Fässler, D. J. Müller, Nat. Mater. 2017, 16, 1262-1270.
H. B. Schiller, M.-R. Hermann, J. Polleux, T. Vignaud, S. Zanivan, C. C. Friedel, Z. Sun, A. Raducanu, K.-E. Gottschalk, M. Théry, M. Mann, R. Fässler, Nat. Cell Biol. 2013, 15, 625-636.
M. Bharadwaj, N. Strohmeyer, G. P. Colo, J. Helenius, N. Beerenwinkel, H. B. Schiller, R. Fässler, D. J. Müller, Nat. Commun. 2017, 8, 14348.
G. Jacquemet, D. M. Green, R. E. Bridgewater, A. von Kriegsheim, M. J. Humphries, J. C. Norman, P. T. Caswell, J. Cell Biol. 2013, 202, 917-935.
I. Samaržija, A. Dekanić, J. D. Humphries, M. Paradžik, N. Stojanović, M. J. Humphries, A. Ambriović-Ristov, Cancers 2020, 12, 1910.
D. Missirlis, T. Haraszti, C. v. C. Scheele, T. Wiegand, C. Diaz, S. Neubauer, F. Rechenmacher, H. Kessler, J. P. Spatz, Sci. Rep. 2016, 6, 23258.
C. Diaz, S. Neubauer, F. Rechenmacher, H. Kessler, D. Missirlis, J. Cell Sci. 2020, 133, jcs.232702.
V. Schaufler, H. Czichos-Medda, V. Hirschfeld-Warnecken, S. Neubauer, F. Rechenmacher, R. Medda, H. Kessler, B. Geiger, J. P. Spatz, E. A. Cavalcanti-Adam, Cell Adhes. Migr. 2016, 10, 505-515.
G. Efthymiou, A. Saint, M. Ruff, Z. Rekad, D. Ciais, E. Van Obberghen-Schilling, Front. Oncol. 2020, 10, 641.
P. C. Brooks, R. A. Clark, D. A. Cheresh, Science 1994, 264, 569-571.
P. C. Brooks, A. M. Montgomery, M. Rosenfeld, R. A. Reisfeld, T. Hu, G. Klier, D. A. Cheresh, Cell 1994, 79, 1157-1164.
S. Yamada, X.-Y. Bu, V. Khankaldyyan, I. Gonzales-Gomez, J. G. McComb, W. E. Laug, Neurosurgery 2006, 59, 1304-1312; discussion 1312.
D. Taverna, H. Moher, D. Crowley, L. Borsig, A. Varki, R. O. Hynes, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 763-768.
M. Kanamori, S. R. Vanden Berg, G. Bergers, M. S. Berger, R. O. Pieper, Cancer Res. 2004, 64, 2751-2758.
A. R. Reynolds, I. R. Hart, A. R. Watson, J. C. Welti, R. G. Silva, S. D. Robinson, G. Da Violante, M. Gourlaouen, M. Salih, M. C. Jones, D. T. Jones, G. Saunders, V. Kostourou, F. Perron-Sierra, J. C. Norman, G. C. Tucker, K. M. Hodivala-Dilke, Nat. Med. 2009, 15, 392-400.
C. J. Avraamides, B. Garmy-Susini, J. A. Varner, Nat. Rev. Cancer 2008, 8, 604-617.
L. Li, J. Welser-Alves, A. van der Flier, A. Boroujerdi, R. O. Hynes, R. Milner, Exp. Neurol. 2012, 237, 46-54.
D. Pang, L. Wang, J. Dong, X. Lai, Q. Huang, R. Milner, L. Li, Exp. Mol. Med. 2018, 50, 117.
S. E. Francis, K. L. Goh, K. Hodivala-Dilke, B. L. Bader, M. Stark, D. Davidson, R. O. Hynes, Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2002, 22, 927-933.
D. Taverna, R. O. Hynes, Cancer Res. 2001, 61, 5255-5261.
P. Parsons-Wingerter, I. M. Kasman, S. Norberg, A. Magnussen, S. Zanivan, A. Rissone, P. Baluk, C. J. Favre, U. Jeffry, R. Murray, D. M. McDonald, Am. J. Pathol. 2005, 167, 193-211.
F. Demircioglu, K. Hodivala-Dilke, Curr. Opin. Cell Biol. 2016, 42, 121-127.
E. Cruz da Silva, M. Dontenwill, L. Choulier, M. Lehmann, Cancers 2019, 11, 692.
S. Martin, H. Janouskova, M. Dontenwill, Front. Oncol. 2012, 2, 157.
F. Schaffner, A. M. Ray, M. Dontenwill, Cancers 2013, 5, 27-47.
L. Seguin, J. S. Desgrosellier, S. M. Weis, D. A. Cheresh, Trends Cell Biol. 2015, 25, 234-240.
R. G. W. Verhaak, K. A. Hoadley, E. Purdom, V. Wang, Y. Qi, M. D. Wilkerson, C. R. Miller, L. Ding, T. Golub, J. P. Mesirov, G. Alexe, M. Lawrence, M. O'Kelly, P. Tamayo, B. A. Weir, S. Gabriel, W. Winckler, S. Gupta, L. Jakkula, H. S. Feiler, J. G. Hodgson, C. D. James, J. N. Sarkaria, C. Brennan, A. Kahn, P. T. Spellman, R. K. Wilson, T. P. Speed, J. W. Gray, M. Meyerson, G. Getz, C. M. Perou, D. N. Hayes, Cancer Cell 2010, 17, 98-110.
Y.-B. Pan, S. Wang, B. Yang, Z. Jiang, C. Lenahan, J. Wang, J. Zhang, A. Shao, J. Cell. Mol. Med. 2020, 24, 3901-3916.
L. Malric, S. Monferran, J. Gilhodes, S. Boyrie, P. Dahan, N. Skuli, J. Sesen, T. Filleron, A. Kowalski-Chauvel, E. Cohen-Jonathan Moyal, C. Toulas, A. Lemarié, Oncotarget 2017, 8, 86947-86968.
M. Vinci, A. Burford, V. Molinari, K. Kessler, S. Popov, M. Clarke, K. R. Taylor, H. N. Pemberton, C. J. Lord, A. Gutteridge, T. Forshew, D. Carvalho, L. V. Marshall, E. Y. Qin, W. J. Ingram, A. S. Moore, H.-K. Ng, S. Trabelsi, D. H'mida-Ben Brahim, N. Entz-Werle, S. Zacharoulis, S. Vaidya, H. C. Mandeville, L. R. Bridges, A. J. Martin, S. Al-Sarraj, C. Chandler, M. Sunol, J. Mora, C. de Torres, O. Cruz, A. M. Carcaboso, M. Monje, A. Mackay, C. Jones, Nat. Med. 2018, 24, 1204-1215.
K. Shi, S.-L. Wang, B. Shen, F.-Q. Yu, D.-F. Weng, J.-H. Lin, World J. Surg. 2019, 17, 23.
F. Sun, J. Wang, Q. Sun, F. Li, H. Gao, L. Xu, J. Zhang, X. Sun, Y. Tian, Q. Zhao, H. Shen, K. Zhang, J. Liu, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2019, 38, 449.
S. Johansen, A. K. Brenner, S. Bartaula-Brevik, H. Reikvam, Ø. Bruserud, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 251.
M. Weller, L. B. Nabors, T. Gorlia, H. Leske, E. Rushing, P. Bady, C. Hicking, J. Perry, Y.-K. Hong, P. Roth, W. Wick, S. L. Goodman, M. E. Hegi, M. Picard, H. Moch, J. Straub, R. Stupp, Oncotarget 2016, 7, 15018-15032.
“Integrin α5/ITGA5 Promotes the Proliferation, Migration, Invasion and Progression of Oral Squamous Carcinoma by Epithelial-Mesenchymal Transition”, Y. Deng, Q. Wan, W. Yan, https://www.dovepress.com/integrin-alpha5itga5-promotes-the-proliferation-migration-invasion-and-peer-reviewed-article-CMAR, 2019.
F. Ou-Yang, M.-R. Pan, S.-J. Chang, C.-C. Wu, S.-Y. Fang, C.-L. Li, M.-F. Hou, C.-W. Luo, Life Sci. 2019, 238, 116963.
K. Taniuchi, M. Furihata, S. Naganuma, M. Sakaguchi, T. Saibara, PLoS One 2019, 14, e0217920.
R. Li, Y. Shi, S. Zhao, T. Shi, G. Zhang, Int. J. Biol. Macromol. 2019, 123, 1035-1043.
Z. Niu, P. Xu, D. Zhu, W. Tang, M. Ji, Q. Lin, T. Liu, L. Ren, Y. Wei, J. Xu, Int. J. Clin. Exp. Pathol. 2018, 11, 4771-4783.
C. Zeltz, I. Primac, P. Erusappan, J. Alam, A. Noel, D. Gullberg, Semin. Cancer Biol. 2020, 62, 166-181.
V. Steri, T. S. Ellison, A. M. Gontarczyk, K. Weilbaecher, J. G. Schneider, D. Edwards, M. Fruttiger, K. M. Hodivala-Dilke, S. D. Robinson, Circ. Res. 2014, 114, 79-91.
E. A. Morgan, J. G. Schneider, T. E. Baroni, O. Uluçkan, E. Heller, M. A. Hurchla, H. Deng, D. Floyd, A. Berdy, J. L. Prior, D. Piwnica-Worms, S. L. Teitelbaum, F. Patrick Ross, K. N. Weilbaecher, FASEB J. 2010, 24, 1117-1127.
X. Su, A. K. Esser, S. R. Amend, J. Xiang, Y. Xu, M. H. Ross, G. C. Fox, T. Kobayashi, V. Steri, K. Roomp, F. Fontana, M. A. Hurchla, B. L. Knolhoff, M. A. Meyer, E. A. Morgan, J. C. Tomasson, J. S. Novack, W. Zou, R. Faccio, D. V. Novack, S. D. Robinson, S. L. Teitelbaum, D. G. DeNardo, J. G. Schneider, K. N. Weilbaecher, Cancer Res. 2016, 76, 3484-3495.
H. I. Wettersten, S. M. Weis, P. Pathria, T. Von Schalscha, T. Minami, J. A. Varner, D. A. Cheresh, Cancer Res. 2019, 79, 5048-5059.
P. R. Kuninty, R. Bansal, S. W. L. De Geus, D. F. Mardhian, J. Schnittert, J. van Baarlen, G. Storm, M. F. Bijlsma, H. W. van Laarhoven, J. M. Metselaar, P. J. K. Kuppen, A. L. Vahrmeijer, A. Östman, C. F. M. Sier, J. Prakash, Sci. Adv. 2019, 5, eaax2770.
L. Lu, R. Xie, R. Wei, C. Cai, D. Bi, D. Yin, H. Liu, J. Zheng, Y. Zhang, F. Song, Y. Gao, L. Tan, Q. Wei, H. Qin, Mol. Oncol. 2019, 13, 2697-2714.
P. Fechter, E. Cruz Da Silva, M.-C. Mercier, F. Noulet, N. Etienne-Seloum, D. Guenot, M. Lehmann, R. Vauchelles, S. Martin, I. Lelong-Rebel, A.-M. Ray, C. Seguin, M. Dontenwill, L. Choulier, Mol. Ther. Nucleic Acids 2019, 17, 63-77.
Marie-Cécile Mercier, Monique Dontenwill, Laurence Choulier, Cancers 2017, 9, 69.
J.-P. Xiong, Science 2001, 294, 339-345.
J.-P. Xiong, Science 2002, 296, 151-155.
T. Xiao, J. Takagi, B. S. Coller, J.-H. Wang, T. A. Springer, Nature 2004, 432, 59-67.
M. Nagae, S. Re, E. Mihara, T. Nogi, Y. Sugita, J. Takagi, J. Cell Biol. 2012, 197, 131-140.
T. G. Kapp, F. Rechenmacher, S. Neubauer, O. V. Maltsev, E. A. Cavalcanti-Adam, R. Zarka, U. Reuning, J. Notni, H.-J. Wester, C. Mas-Moruno, J. Spatz, B. Geiger, H. Kessler, Sci. Rep. 2017, 7, 39805.
R. J. D. Hatley, S. J. F. Macdonald, R. J. Slack, J. Le, S. B. Ludbrook, P. T. Lukey, Angew. Chem. Int. Ed. 2018, 57, 3298-3321;
Angew. Chem. 2018, 130, 3354-3379.
J. F. Van Agthoven, J.-P. Xiong, J. L. Alonso, X. Rui, B. D. Adair, S. L. Goodman, M. A. Arnaout, Nat. Struct. Mol. Biol. 2014, 21, 383-388.
J. Li, Y. Fukase, Y. Shang, W. Zou, J. M. Muñoz-Félix, L. Buitrago, J. van Agthoven, Y. Zhang, R. Hara, Y. Tanaka, R. Okamoto, T. Yasui, T. Nakahata, T. Imaeda, K. Aso, Y. Zhou, C. Locuson, D. Nesic, M. Duggan, J. Takagi, R. D. Vaughan, T. Walz, K. Hodivala-Dilke, S. L. Teitelbaum, M. A. Arnaout, M. Filizola, M. A. Foley, B. S. Coller, ACS Pharmacol. Transl. Sci. 2019, 2, 387-401.
R. C. Turaga, L. Yin, J. J. Yang, H. Lee, I. Ivanov, C. Yan, H. Yang, H. E. Grossniklaus, S. Wang, C. Ma, L. Sun, Z.-R. Liu, Nat. Commun. 2016, 7, 11675.
B. D. Adair, J. L. Alonso, J. van Agthoven, V. Hayes, H. S. Ahn, I.-S. Yu, S.-W. Lin, J.-P. Xiong, M. Poncz, M. A. Arnaout, Nat. Commun. 2020, 11, 398.
A. Byron, J. D. Humphries, J. A. Askari, S. E. Craig, A. P. Mould, M. J. Humphries, J. Cell Sci. 2009, 122, 4009-4011.
A. P. Mould, M. J. Humphries, Curr. Opin. Cell Biol. 2004, 16, 544-551.
A. P. Mould, J. A. Askari, A. Byron, Y. Takada, T. A. Jowitt, M. J. Humphries, J. Biol. Chem. 2016, 291, 20993-21007.
A. P. Mould, S. E. Craig, S. K. Byron, M. J. Humphries, T. A. Jowitt, Biochem. J. 2014, 464, 301-313.
J. Li, Y. Su, W. Xia, Y. Qin, M. J. Humphries, D. Vestweber, C. Cabañas, C. Lu, T. A. Springer, EMBO J. 2017, 36, 629-645.
Y. Su, W. Xia, J. Li, T. Walz, M. J. Humphries, D. Vestweber, C. Cabañas, C. Lu, T. A. Springer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, E3872-E3881.
S. Almokadem, C. P. Belani, Expert Opin. Biol. Ther. 2012, 12, 251-257.
M. Hussain, S. Le Moulec, C. Gimmi, R. Bruns, J. Straub, K. Miller, Clin. Cancer Res. 2016, 22, 3192-3200.
M. A. Dechantsreiter, E. Planker, B. Mathä, E. Lohof, G. Hölzemann, A. Jonczyk, S. L. Goodman, H. Kessler, J. Med. Chem. 1999, 42, 3033-3040.
A. Bochen, U. K. Marelli, E. Otto, D. Pallarola, C. Mas-Moruno, F. S. Di Leva, H. Boehm, J. P. Spatz, E. Novellino, H. Kessler, L. Marinelli, J. Med. Chem. 2013, 56, 1509-1519.
A. O. Frank, E. Otto, C. Mas-Moruno, H. B. Schiller, L. Marinelli, S. Cosconati, A. Bochen, D. Vossmeyer, G. Zahn, R. Stragies, E. Novellino, H. Kessler, Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 9278-9281;
Angew. Chem. 2010, 122, 9465-9468.
J. Spiegel, C. Mas-Moruno, H. Kessler, W. D. Lubell, J. Org. Chem. 2012, 77, 5271-5278.
C. Mas-Moruno, J. G. Beck, L. Doedens, A. O. Frank, L. Marinelli, S. Cosconati, E. Novellino, H. Kessler, Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 9496-9500;
Angew. Chem. 2011, 123, 9668-9672.
L. Belvisi, A. Bernardi, A. Checchia, L. Manzoni, D. Potenza, C. Scolastico, M. Castorina, A. Cupelli, G. Giannini, P. Carminati, C. Pisano, Org. Lett. 2001, 3, 1001-1004.
D. Arosio, L. Belvisi, L. Colombo, M. Colombo, D. Invernizzi, L. Manzoni, D. Potenza, M. Serra, M. Castorina, C. Pisano, C. Scolastico, ChemMedChem 2008, 3, 1589-1603.
L. Belvisi, A. Bernardi, M. Colombo, L. Manzoni, D. Potenza, C. Scolastico, G. Giannini, M. Marcellini, T. Riccioni, M. Castorina, P. LoGiudice, C. Pisano, Bioorg. Med. Chem. 2006, 14, 169-180.
L. Belvisi, T. Riccioni, M. Marcellini, L. Vesci, I. Chiarucci, D. Efrati, D. Potenza, C. Scolastico, L. Manzoni, K. Lombardo, M. A. Stasi, A. Orlandi, A. Ciucci, B. Nico, D. Ribatti, G. Giannini, M. Presta, P. Carminati, C. Pisano, Mol. Cancer Ther. 2005, 4, 1670-1680.
W. Xiao, Y. Wang, E. Y. Lau, J. Luo, N. Yao, C. Shi, L. Meza, H. Tseng, Y. Maeda, P. Kumaresan, R. Liu, F. C. Lightstone, Y. Takada, K. S. Lam, Mol. Cancer Ther. 2010, 9, 2714-2723.
Y. Wang, W. Xiao, Y. Zhang, L. Meza, H. Tseng, Y. Takada, J. B. Ames, K. S. Lam, Mol. Cancer Ther. 2016, 15, 232-240.
A. Silva, W. Xiao, Y. Wang, W. Wang, H. W. Chang, J. B. Ames, K. S. Lam, Y. Zhang, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 3076.
L. Zhang, X. Shan, X. Meng, T. Gu, L. Guo, X. An, Q. Jiang, H. Ge, X. Ning, Mol. Pharm. 2019, 16, 3977-3984.
A. S. M. da Ressurreição, A. Vidu, M. Civera, L. Belvisi, D. Potenza, L. Manzoni, S. Ongeri, C. Gennari, U. Piarulli, Chem. Eur. J. 2009, 15, 12184-12188.
I. Guzzetti, M. Civera, F. Vasile, D. Arosio, C. Tringali, U. Piarulli, C. Gennari, L. Pignataro, L. Belvisi, D. Potenza, ChemistryOpen 2017, 6, 128-136.
T. G. Kapp, F. S. Di Leva, J. Notni, A. F. B. Räder, M. Fottner, F. Reichart, D. Reich, A. Wurzer, K. Steiger, E. Novellino, U. K. Marelli, H.-J. Wester, L. Marinelli, H. Kessler, J. Med. Chem. 2018, 61, 2490-2499.
E. Koivunen, B. Wang, E. Ruoslahti, J. Cell Biol. 1994, 124, 373-380.
A. P. Mould, L. Burrows, M. J. Humphries, J. Biol. Chem. 1998, 273, 25664-25672.
W. H. Miller, R. M. Keenan, R. N. Willette, M. W. Lark, Drug Discovery Today 2000, 5, 397-408.
W. J. Pitts, J. Wityak, J. M. Smallheer, A. E. Tobin, J. W. Jetter, J. S. Buynitsky, P. P. Harlow, K. A. Solomon, M. H. Corjay, S. A. Mousa, R. R. Wexler, P. K. Jadhav, J. Med. Chem. 2000, 43, 27-40.
J. M. Smallheer, C. A. Weigelt, F. J. Woerner, J. S. Wells, W. F. Daneker, S. A. Mousa, R. R. Wexler, P. K. Jadhav, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2004, 14, 383-387.
D. Cue, S. O. Southern, P. J. Southern, J. Prabhakar, W. Lorelli, J. M. Smallheer, S. A. Mousa, P. P. Cleary, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97, 2858-2863.
S. Kim, K. Bell, S. A. Mousa, J. A. Varner, Am. J. Pathol. 2000, 156, 1345-1362.
A. Maglott, P. Bartik, S. Cosgun, P. Klotz, P. Rondé, G. Fuhrmann, K. Takeda, S. Martin, M. Dontenwill, Cancer Res. 2006, 66, 6002-6007.
S. Martin, E. C. Cosset, J. Terrand, A. Maglott, K. Takeda, M. Dontenwill, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Res. 2009, 1793, 354-367.
L. Marinelli, A. Meyer, D. Heckmann, A. Lavecchia, E. Novellino, H. Kessler, J. Med. Chem. 2005, 48, 4204-4207.
D. Heckmann, A. Meyer, L. Marinelli, G. Zahn, R. Stragies, H. Kessler, Angew. Chem. Int. Ed. 2007, 46, 3571-3574;
Angew. Chem. 2007, 119, 3641-3644.
N. C. Henderson, T. D. Arnold, Y. Katamura, M. M. Giacomini, J. D. Rodriguez, J. H. McCarty, A. Pellicoro, E. Raschperger, C. Betsholtz, P. G. Ruminski, D. W. Griggs, M. J. Prinsen, J. J. Maher, J. P. Iredale, A. Lacy-Hulbert, R. H. Adams, D. Sheppard, Nat. Med. 2013, 19, 1617-1624.
S. Neubauer, F. Rechenmacher, R. Brimioulle, F. S. Di Leva, A. Bochen, T. R. Sobahi, M. Schottelius, E. Novellino, C. Mas-Moruno, L. Marinelli, H. Kessler, J. Med. Chem. 2014, 57, 3410-3417.
A.-M. Ray, F. Schaffner, H. Janouskova, F. Noulet, D. Rognan, I. Lelong-Rebel, L. Choulier, A.-F. Blandin, M. Lehmann, S. Martin, T. Kapp, S. Neubauer, F. Rechenmacher, H. Kessler, M. Dontenwill, Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj. 2014, 1840, 2978-2987.
H. Janouskova, A.-M. Ray, F. Noulet, I. Lelong-Rebel, L. Choulier, F. Schaffner, M. Lehmann, S. Martin, J. Teisinger, M. Dontenwill, Cancer Lett. 2013, 336, 307-318.
G. Renner, H. Janouskova, F. Noulet, V. Koenig, E. Guerin, S. Bär, J. Nuesch, F. Rechenmacher, S. Neubauer, H. Kessler, A.-F. Blandin, L. Choulier, N. Etienne-Selloum, M. Lehmann, I. Lelong-Rebel, S. Martin, M. Dontenwill, Cell Death Differ. 2016, 23, 640-653.
E. Martinkova, A. Maglott, D. Y. Leger, D. Bonnet, M. Stiborova, K. Takeda, S. Martin, M. Dontenwill, Int. J. Cancer 2010, 127, 1240-1248.
R. Stragies, F. Osterkamp, G. Zischinsky, D. Vossmeyer, H. Kalkhof, U. Reimer, G. Zahn, J. Med. Chem. 2007, 50, 3786-3794.
G. Zahn, K. Volk, G. P. Lewis, D. Vossmeyer, R. Stragies, J. S. Heier, P. E. Daniel, A. P. Adamis, E. A. Chapin, S. K. Fisher, F. G. Holz, K. U. Löffler, J. Knolle, J. Labelled, Compd. Investig. Opthalmology Vis. Sci. 2010, 51, 1028.
G. Zahn, Arch. Ophthalmol. 2009, 127, 1329.
A.-K. B. Maier, N. Kociok, G. Zahn, D. Vossmeyer, R. Stragies, P. S. Muether, A. M. Joussen, Curr. Eye Res. 2007, 32, 801-812.
P. Galletti, R. Soldati, M. Pori, M. Durso, A. Tolomelli, L. Gentilucci, S. D. Dattoli, M. Baiula, S. Spampinato, D. Giacomini, Eur. J. Med. Chem. 2014, 83, 284-293.
M. Baiula, P. Galletti, G. Martelli, R. Soldati, L. Belvisi, M. Civera, S. D. Dattoli, S. M. Spampinato, D. Giacomini, J. Med. Chem. 2016, 59, 9721-9742.
G. Martelli, M. Baiula, A. Caligiana, P. Galletti, L. Gentilucci, R. Artali, S. Spampinato, D. Giacomini, J. Med. Chem. 2019, 62, 10156-10166.
G. Martelli, P. Galletti, M. Baiula, L. Calcinari, G. Boschi, D. Giacomini, Bioorg. Chem. 2019, 88, 102975.
A. Tolomelli, P. Galletti, M. Baiula, D. Giacomini, Cancers 2017, 9, 78.
H. Cai, P. S. Conti, J. Labelled Compd.diopharm. 2013, 56, 264-279.
J. Shi, F. Wang, S. Liu, Biophys. Rep. 2016, 2, 1-20.
R. Haubner, W. A. Weber, A. J. Beer, E. Vabuliene, D. Reim, M. Sarbia, K.-F. Becker, M. Goebel, R. Hein, H.-J. Wester, H. Kessler, M. Schwaiger, PLoS Med. 2005, 2, e70.
O. Schnell, B. Krebs, J. Carlsen, I. Miederer, C. Goetz, R. H. Goldbrunner, H.-J. Wester, R. Haubner, G. Pöpperl, M. Holtmannspötter, H. A. Kretzschmar, H. Kessler, J.-C. Tonn, M. Schwaiger, A. J. Beer, Neuro-Oncol. 2009, 11, 861-870.
N. Withofs, N. Signolle, J. Somja, P. Lovinfosse, E. M. Nzaramba, F. Mievis, F. Giacomelli, D. Waltregny, D. Cataldo, S. S. Gambhir, R. Hustinx, J. Nucl. Med. 2015, 56, 361-364.
S. Neubauer, F. Rechenmacher, A. J. Beer, F. Curnis, K. Pohle, C. D'Alessandria, H.-J. Wester, U. Reuning, A. Corti, M. Schwaiger, H. Kessler, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 11656-11659;
Angew. Chem. 2013, 125, 11870-11873.
D. Heckmann, A. Meyer, B. Laufer, G. Zahn, R. Stragies, H. Kessler, ChemBioChem 2008, 9, 1397-1407.
C. D'Alessandria, K. Pohle, F. Rechenmacher, S. Neubauer, J. Notni, H.-J. Wester, M. Schwaiger, H. Kessler, A. J. Beer, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2016, 43, 953-963.
F. Rechenmacher, S. Neubauer, C. Mas-Moruno, P. M. Dorfner, J. Polleux, J. Guasch, B. Conings, H.-G. Boyen, A. Bochen, T. R. Sobahi, R. Burgkart, J. P. Spatz, R. Fässler, H. Kessler, Chem. Eur. J. 2013, 19, 9218-9223.
J. Notni, J. Šimeček, P. Hermann, H.-J. Wester, Chem. Eur. J. 2011, 17, 14718-14722.
J. Notni, K. Steiger, F. Hoffmann, D. Reich, T. G. Kapp, F. Rechenmacher, S. Neubauer, H. Kessler, H.-J. Wester, J. Nucl. Med. 2016, 57, 460-466.
J. Notni, K. Steiger, F. Hoffmann, D. Reich, M. Schwaiger, H. Kessler, H.-J. Wester, J. Nucl. Med. 2016, 57, 1618-1624.
R. Haubner, S. Maschauer, J. Einsiedel, I. E. Eder, C. Rangger, P. Gmeiner, I. J. Virgolini, O. Prante, BioMed Res. Int. 2014, 2014, 1-12.
Z.-H. Jin, T. Furukawa, K. Kumata, L. Xie, J. Yui, H. Wakizaka, Y. Fujibayashi, M.-R. Zhang, T. Saga, Biol. Pharm. Bull. 2015, 38, 1722-1731.
G. Mana, D. Valdembri, G. Serini, Biochem. Soc. Trans. 2020, 48, 83-93.
A. Dal Corso, L. Pignataro, L. Belvisi, C. Gennari, Curr. Top. Med. Chem. 2015, 16, 314-329.
A. Dal Corso, L. Pignataro, L. Belvisi, C. Gennari, Chem. Eur. J. 2019, 25, 14740-14757.
D. Arosio, L. Manzoni, C. Corno, P. Perego, Recent Pat. Anti-Cancer Drug Discovery 2017, 12, 148-168.
S. Katsamakas, T. Chatzisideri, S. Thysiadis, V. Sarli, Future Med. Chem. 2017, 9, 579-604.
H.-J. Cho, S.-J. Park, Y.-S. Lee, S. Kim, J. Controlled Release 2019, 300, 73-80.
K. Ahmad, E. J. Lee, S. Shaikh, A. Kumar, K. M. Rao, S.-Y. Park, J. O. Jin, S. S. Han, I. Choi, Semin. Cancer Biol. 2019, S1044579X19302068.
M. Alipour, M. Baneshi, S. Hosseinkhani, R. Mahmoudi, A. Jabari Arabzadeh, M. Akrami, J. Mehrzad, H. Bardania, J. Biomed. Mater. Res. 2020, 108, 839-850.
P.-H. Wu, A. E. Opadele, Y. Onodera, J.-M. Nam, Cancers 2019, 11, 1783.
Y. Cheng, Y. Ji, Eur. J. Pharm. Sci. 2019, 128, 8-17.
K. R. Gajbhiye, V. Gajbhiye, I. A. Siddiqui, J. M. Gajbhiye, J. Drug Targeting 2019, 27, 111-124.
S. Fu, X. Xu, Y. Ma, S. Zhang, S. Zhang, J. Drug Targeting 2019, 27, 1-11.
U. K. Marelli, F. Rechenmacher, T. R. A. Sobahi, C. Mas-Moruno, H. Kessler, Front. Oncol. 2013, 3, 222.
J. Niu, Z. Li, Cancer Lett. 2017, 403, 128-137.
F. S. Di Leva, S. Tomassi, S. Di Maro, F. Reichart, J. Notni, A. Dangi, U. K. Marelli, D. Brancaccio, F. Merlino, H.-J. Wester, E. Novellino, H. Kessler, L. Marinelli, Angew. Chem. Int. Ed. 2018, 57, 14645-14649.
O. V. Maltsev, U. K. Marelli, T. G. Kapp, F. S. Di Leva, S. Di Maro, M. Nieberler, U. Reuning, M. Schwaiger, E. Novellino, L. Marinelli, H. Kessler, Angew. Chem. Int. Ed. 2016, 55, 1535-1539;
Angew. Chem. 2016, 128, 1559-1563.
R. H. Kimura, L. Wang, B. Shen, L. Huo, W. Tummers, F. V. Filipp, H. H. Guo, T. Haywood, L. Abou-Elkacem, L. Baratto, F. Habte, R. Devulapally, T. H. Witney, Y. Cheng, S. Tikole, S. Chakraborti, J. Nix, C. A. Bonagura, N. Hatami, J. J. Mooney, T. Desai, S. Turner, R. S. Gaster, A. Otte, B. C. Visser, G. A. Poultsides, J. Norton, W. Park, M. Stolowitz, K. Lau, E. Yang, A. Natarajan, O. Ilovich, S. Srinivas, A. Srinivasan, R. Paulmurugan, J. Willmann, F. T. Chin, Z. Cheng, A. Iagaru, F. Li, S. S. Gambhir, Nat. Commun. 2019, 10, 4673.
J. Notni, D. Reich, O. V. Maltsev, T. G. Kapp, K. Steiger, F. Hoffmann, I. Esposito, W. Weichert, H. Kessler, H.-J. Wester, J. Nucl. Med. 2017, 58, 671-677.
Y. Tang, R. Davis, T. Ganguly, J. Sutcliffe, Molecules 2019, 24, 309.
B. Alday-Parejo, R. Stupp, C. Rüegg, Cancers 2019, 11, 978.
J. Cooper, F. G. Giancotti, Cancer Cell 2019, 35, 347-367.