Pyronaridine: An update of its pharmacological activities and mechanisms of action.
DNA intercalation
cancer
hematin
malaria
molecular mechanism
pyronaridine
Journal
Biopolymers
ISSN: 1097-0282
Titre abrégé: Biopolymers
Pays: United States
ID NLM: 0372525
Informations de publication
Date de publication:
Apr 2021
Apr 2021
Historique:
revised:
14
08
2020
received:
30
06
2020
accepted:
17
08
2020
pubmed:
7
12
2020
medline:
15
12
2021
entrez:
6
12
2020
Statut:
ppublish
Résumé
Pyronaridine (PYR) is an erythrocytic schizonticide with a potent antimalarial activity against multidrug-resistant Plasmodium. The drug is used in combination with artesunate for the treatment of uncomplicated P. falciparum malaria, in adults and children. The present review briefly retraces the discovery of PYR and recent antimalarial studies which has led to the approval of PYR/artesunate combination (Pyramax) by the European Medicines Agency to treat uncomplicated malaria worldwide. PYR also presents a marked antitumor activity and has revealed efficacy for the treatment of other parasitic diseases (notably Babesia and Trypanosoma infections) and to mitigate the Ebola virus propagation. On the one hand, PYR functions has an inhibitor of hemozoin (biomineral malaria pigment, by-product of hemoglobin digestion) formation, blocking the biopolymerization of β-hematin and thus facilitating the accumulation of toxic hematin into the digestive vacuole of the parasite. On the other hand, PYR is a bona fide DNA-intercalating agent and an inhibitor of DNA topoisomerase 2, leading to DNA damages and cell death. Inhibition of hematin polymerization represents the prime mechanism at the origin of the antimalarial activity, whereas anticancer effects relies essentially on the interference with DNA metabolism, as with structurally related anticancer drugs like amsacrine and quinacrine. In addition, recent studies point to an immune modulatory activity of PYR and the implication of a mitochondrial oxidative pathway. An analogy with the mechanism of action of artemisinin drugs is underlined. In brief, the biological actions of pyronaridine are recapitulated to shed light on the diverse health benefits of this unsung drug.
Substances chimiques
Antimalarials
0
Naphthyridines
0
Artesunate
60W3249T9M
pyronaridine
TD3P7Q3SG6
Types de publication
Journal Article
Review
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e23398Informations de copyright
© 2020 Wiley Periodicals LLC.
Références
X. Y. Zheng, Y. Xia, F. H. Gao, C. Chen, Yao Xue Xue Bao 1979, 14, 736.
X. Y. Zheng, C. Chen, F. H. Gao, P. E. Zhu, H. Z. Guo, Yao Xue Xue Bao 1982, 17, 118.
B. R. Shao, Chin. Med. J. 1990, 103, 428.
C. Chen, Infect. Dis. Poverty 2014, 3, 9.
S. Fu, A. Björkman, B. Wåhlin, D. Ofori-Adjei, O. Ericsson, F. Sjöqvist, Br. J. Clin. Pharmacol. 1986, 22, 93.
G. E. Childs, B. Häusler, W. Milhous, C. Chen, T. Wimonwattrawatee, N. Pooyindee, E. F. Boudreau, Am. J. Trop. Med. Hyg. 1988, 38, 24.
L. J. Wu, J. R. Rabbege, H. Nagasawa, G. Jacobs, M. Aikawa, Am. J. Trop. Med. Hyg. 1988, 38, 30.
Z. S. Huang, Z. Feng, F. Meng, L. H. Zeng, X. Lin, Y. Zheng, Q. F. Xing, R. N. Guo, Zhongguo Ji Sheng Chong Xue Yu Ji Sheng Chong Bing Za Zhi 1989, 7, 19.
L. Chen, Z. R. Dai, Y. L. Qian, Z. M. Ma, F. C. Guo, Z. H. Liao, D. D. Fu, D. Q. Ma, X. J. Pang, Zhongguo Ji Sheng Chong Xue Yu Ji Sheng Chong Bing Za Zhi 1989, 7, 81.
B. R. Shao, Z. S. Huang, X. H. Shi, C. Q. Zhan, F. Meng, X. Y. Ye, J. Huang, S. H. Ha, Southeast Asian J. Trop. Med. Public Health 1989, 20, 257.
M. H. Alin, A. Björkman, M. Ashton, Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1990, 84, 635.
S. Fu, S. H. Xiao, Parasitol. Today 1991, 7, 310.
C. Chang, T. Lin-Hua, C. Jantanavivat, Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1992, 86, 7.
P. Winstanley, Lancet 1996, 347, 2.
P. Ringwald, J. Bickii, L. Basco, Lancet 1996, 347, 24.
P. Ringwald, J. Bickii, L. K. Basco, Clin. Infect. Dis. 1998, 26, 946.
C. Chen, X. Zheng, Biomed. Environ. Sci. 1992, 5, 149.
D. W. Lee, S. K. Lee, J. H. Cho, S. S. Yoon, Bull. Kor. Chem. Soc. 2014, 35, 521.
C. Chang, Chapter 9-Artemisinins and Pyronaridine Phosphate Combination. in Artemisinin-Based and Other Antimalarials (Eds: L. Guoqiao, L. Ying, L. Zelin, Z. Meiyi), Oxford, UK: Academic Press, 2018, p. 571.
S. L. Croft, S. Duparc, S. J. Arbe-Barnes, J. C. Craft, C. S. Shin, L. Fleckenstein, I. Borghini-Fuhrer, H. J. Rim, Malar. J. 2012, 11, 270.
J. Pryce, P. Hine, Cochrane Database Syst. Rev. 2019, 1, CD006404.
P. Quang Bui, Q. Hong Huynh, D. Thanh Tran, D. Thanh Le, T. Quang Nguyen, H. Van Truong, N. Khim, B. Witkowski, D. Cong Tran, M. D. Bustos, P. Ringwald, T. Thi Ta, Clin. Infect. Dis. 2020, 70, 2187.
R. Leang, M. Mairet-Khedim, H. Chea, R. Huy, N. Khim, D. Mey Bouth, M. Dorina Bustos, P. Ringwald, B. Witkowski, Antimicrob. Agents Chemother. 2019, 63, e02242-18.
J. M. Roth, P. Sawa, N. Makio, G. Omweri, V. Osoti, S. Okach, F. Choy, H. D. F. H. Schallig, P. Mens, Malar. J. 2018, 17, 199.
J. M. Roth, P. Sawa, G. Omweri, N. Makio, V. Osoti, M. D. de Jong, H. D. F. H. Schallig, P. F. Mens, Am. J. Trop. Med. Hyg. 2018, 99, 970.
J. M. Roth, P. Sawa, G. Omweri, V. Osoti, N. Makio, J. Bradley, T. Bousema, H. D. F. H. Schallig, P. F. Mens, Malar. J. 2018, 17, 223.
I. Sagara, A. H. Beavogui, I. Zongo, I. Soulama, I. Borghini-Fuhrer, B. Fofana, D. Camara, A. F. Somé, A. S. Coulibaly, O. B. Traore, N. Dara, M. J. Kabore, I. Thera, Y. D. Compaore, M. M. Sylla, F. Nikiema, M. S. Diallo, A. Dicko, J. P. Gil, S. Borrmann, S. Duparc, R. M. Miller, O. K. Doumbo, J. Shin, A. Bjorkman, J. B. Ouedraogo, S. B. Sirima, A. A. Djimdé, Lancet Infect. Dis. 2016, 16, 189.
West African Network for Clinical Trials of Antimalarial Drugs (WANECAM), Lancet 2018, 391, 1378.
S. Duparc, I. Borghini-Fuhrer, C. J. Craft, S. Arbe-Barnes, R. M. Miller, C. S. Shin, L. Fleckenstein, Malar. J. 2013, 12, 70.
F. Kurth, S. Bélard, A. Basra, M. Ramharter, Expert Rev. Anti-Infect. Ther. 2011, 9, 393.
R. L. Clark, Birth Defects Res. 2017, 109, 1075.
A. Ayyoub, J. Methaneethorn, M. Ramharter, A. A. Djimde, M. Tekete, S. Duparc, I. Borghini-Fuhrer, J. S. Shin, L. Fleckenstein, Antimicrob. Agents Chemother. 2015, 60, 1450.
Pyramax®. Summary of product characteristics. https://www.ema.europa.eu/en/documents/medicine-outside-eu/pyramax-product-information_en.pdf.
C. A. Morris, S. R. Dueker, P. N. Lohstroh, L. Q. Wang, X. P. Fang, D. Jung, L. Lopez-Lazaro, M. Baker, S. Duparc, I. Borghini-Fuhrer, R. Pokorny, J. S. Shin, L. Fleckenstein, Eur. Drug Metab. Pharmacokinet. 2015, 40, 75.
D. Blessborn, K. Kaewkhao, L. Song, N. J. White, N. P. J. Day, J. Tarning, J. Pharm. Biomed. Anal. 2017, 146, 214.
K. Kritsiriwuthinan, S. Chaotheing, P. J. Shaw, C. Wongsombat, P. Chavalitshewinkoon-Petmitr, S. Kamchonwongpaisan, Malar. J. 2011, 10, 242.
W. A. Okoth, E. J. Dukes, D. J. Sullivan Jr., Antimicrob. Agents Chemother. 2018, 62, e00394-18.
M. Hossain, P. Giri, G. S. Kumar, DNA Cell Biol. 2008, 27, 81.
K. M. Stuhlmeier, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1524, 57.
R. Sinha, M. Hossain, G. S. Kumar, Biochim. Biophys. Acta 2007, 1770, 1636.
M. Aslanoglu, G. Ayne, Anal. Bioanal. Chem. 2004, 380, 658.
C. Bailly, J. P. Hénichart, P. Colson, C. Houssier, J. Mol. Recognit. 1992, 5, 155.
P. Colson, C. Bailly, C. Houssier, Biophys. Chem. 1996, 58, 125.
C. Bourdouxhe-Housiaux, P. Colson, C. Houssier, M. J. Waring, C. Bailly, Biochemistry 1996, 35, 4251.
M. J. Waring, Eur. J. Cancer 1976, 12, 995.
P. Chavalitshewinkoon, P. Wilairat, S. Gamage, W. Denny, D. Figgitt, R. Ralph, Antimicrob. Agents Chemother. 1993, 37, 403.
C. C. Wu, Y. C. Li, Y. R. Wang, T. K. Li, N. L. Chan, Nucleic Acids Res. 2013, 41, 10630.
W. L. Jorgensen, J. Tirado-Rives, J. Comput. Chem. 2005, 26, 1689.
G. Vergoten, I. Mazur, P. Lagant, J. C. Michalski, J. P. Zanetta, Biochimie 2003 2003, 85, 65.
P. Lagant, D. Nolde, R. Stote, G. Vergoten, M. Karplus, J. Phys. Chem. A 2004, 108, 4019.
A. C. Ketron, W. A. Denny, D. E. Graves, N. Osheroff, Biochemistry 2012, 51, 1730.
S. Auparakkitanon, P. Wilairat, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2000, 269, 406.
P. Chavalitshewinkoon-Petmitr, G. Pongvilairat, S. Auparakkitanon, P. Wilairat, Parasitol. Int. 2000, 48, 275.
S. Pagola, P. W. Stephens, D. S. Bohle, A. D. Kosar, S. K. Madsen, Nature 2000, 404, 307.
S. Auparakkitanon, W. Noonpakdee, R. K. Ralph, W. A. Denny, P. Wilairat, Antimicrob. Agents Chemother. 2003, 47, 3708.
L. M. Coronado, C. T. Nadovich, C. Spadafora, Biochim. Biophys. Acta 2014, 1840, 2032.
E. D. Guerra, F. Baakdah, E. Georges, D. S. Bohle, M. Cerruti, J. Inorg. Biochem. 2019, 194, 214.
J. M. Combrinck, T. E. Mabotha, K. K. Ncokazi, M. A. Ambele, D. Taylor, P. J. Smith, H. C. Hoppe, T. J. Egan, ACS Chem. Biol. 2013, 8, 133.
T. Herraiz, H. Guillén, D. González-Peña, V. J. Arán, Sci. Rep. 2019, 9, 15398.
M. J. Chaparro, F. Calderon, P. Castaneda, E. Fernandez-Alvaro, R. Gabarro, F. J. Gamo, M. G. Gomez-Lorenzo, J. Martin, E. Fernandez, ACS Infect. Dis. 2018, 4, 568.
A. C. C. de Sousa, J. M. Combrinck, K. Maepa, T. J. Egan, Sci. Rep. 2020, 10, 3374.
A. C. C. de Sousa, K. Maepa, J. M. Combrinck, T. J. Egan, Molecules 2020, 25, 1571.
A. J. Chen, K. C. Huang, S. Bopp, R. Summers, P. Dong, Y. Huang, C. Zong, D. Wirth, J. X. Cheng, J. Biomed. Opt. 2019, 25, 1.
S. Auparakkitanon, S. Chapoomram, K. Kuaha, T. Chirachariyavej, P. Wilairat, Antimicrob. Agents Chemother. 2006, 50, 2197.
N. Sereekhajornjaru, C. Somboon, R. Rattanajak, W. A. Denny, P. Wilairat, S. Auparakkitanon, Acta Trop. 2014, 140, 181.
L. Chen, Z. R. Dai, Z. M. Ma, X. Y. Zheng, C. Chen, Zhongguo Ji Sheng Chong Xue Yu Ji Sheng Chong Bing Za Zhi 1993, 11, 190.
A. Dorn, S. R. Vippagunta, H. Matile, A. Bubendorf, J. L. Vennerstrom, R. G. Ridley, Biochem. Pharmacol. 1998, 55, 737.
K. N. Olafson, T. Q. Nguyen, J. D. Rimer, P. G. Vekilov, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2017, 114, 7531.
D. J. Sullivan Jr.., Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2017, 114, 7483.
R. H. Pek, X. Yuan, N. Rietzschel, J. Zhang, L. Jackson, E. Nishibori, A. Ribeiro, W. Simmons, J. Jagadeesh, H. Sugimoto, M. Z. Alam, L. Garrett, M. Haldar, M. Ralle, J. D. Phillips, D. M. Bodine, I. Hamza, elife 2019, 8, e49503.
S. H. Xiao, J. Sun, Int. J. Parasitol. 2017, 47, 171.
J. Xue, B. Jiang, C. S. Liu, J. Sun, S. H. Xiao, Zhongguo Ji Sheng Chong Xue Yu Ji Sheng Chong Bing Za Zhi 2013, 31, 161.
M. A. Rizk, M. AbouLaila, S. A. E. El-Sayed, A. Guswanto, N. Yokoyama, I. Igarashi, Infect. Drug. Resist. 2018, 11, 1605.
M. A. Rizk, S. A. El-Sayed, M. A. Terkawi, M. A. Youssef, S. El Said el Sel, G. Elsayed, S. El-Khodery, M. El-Ashker, A. Elsify, M. Omar, A. Salama, N. Yokoyama, I. Igarashi, PLoS One 2015, 10, e0125276.
M. A. Rizk, S. A. El-Sayed, M. AbouLaila, B. Tuvshintulga, N. Yokoyama, I. Igarashi, Vet. Parasitol. 2016, 227, 93.
M. A. Rizk, S. A. E. El-Sayed, M. AbouLaila, R. Eltaysh, N. Yokoyama, I. Igarashi, Sci. Rep. 2017, 7, 12774.
M. A. Rizk, S. Ji, M. Liu, S. A. E. El-Sayed, Y. Li, B. Byamukama, A. E. Ringo, X. Xuan, I. Igarashi, Parasitol. Int. 2020, 75, 102054.
S. Ekins, J. L. de Siqueira-Neto, L. I. McCall, M. Sarker, M. Yadav, E. L. Ponder, E. A. Kallel, D. Kellar, S. Chen, M. Arkin, B. A. Bunin, J. H. McKerrow, C. Talcott, PLoS Negl. Trop. Dis. 2015, 9, e0003878.
D. A. Otta, F. F. de Araújo, V. B. de Rezende, E. M. Souza-Fagundes, S. M. Elói-Santos, M. F. Costa-Silva, R. A. Santos, H. A. Costa, J. L. Siqueira-Neto, O. A. Martins-Filho, A. Teixeira-Carvalho, Antimicrob. Agents Chemother. 2018, 62, e01834-17.
S. Ekins, J. S. Freundlich, A. M. Clark, M. Anantpadma, R. A. Davey, P. Madrid, F1000Res 2015, 4, 1091.
M. Anantpadma, T. Lane, K. M. Zorn, M. A. Lingerfelt, A. M. Clark, J. S. Freundlich, R. A. Davey, P. B. Madrid, S. Ekins, ACS Omega 2019, 4, 2353.
T. R. Lane, C. Massey, J. E. Comer, M. Anantpadma, J. S. Freundlich, R. A. Davey, P. B. Madrid, S. Ekins, PLoS Negl. Trop. Dis. 2019, 13, e0007890.
Lim Chang-won antimalarial medicine pyramax approved for coronavirus clinical trials. Aju Business Daily, May 13, 2020. http://www.ajudaily.com/view/20200513172501744.
G. Mori, B. S. Orena, C. Franch, L. A. Mitchenall, A. A. Godbole, L. Rodrigues, C. Aguilar-Pérez, J. Zemanová, S. Huszár, M. Forbak, T. R. Lane, M. Sabbah, N. Deboosere, R. Frita, A. Vandeputte, E. Hoffmann, R. Russo, N. Connell, C. Veilleux, R. K. Jha, P. Kumar, J. S. Freundlich, P. Brodin, J. A. Aínsa, V. Nagaraja, A. Maxwell, K. Mikušová, M. R. Pasca, S. Ekins, Tuberculosis (Edinb.) 2018, 112, 98.
J. Li, W. Wang, J. Yao, T. Wang, S. Li, W. Qi, S. Han, Y. Ren, Z. Dang, X. Han, G. Guo, B. Guo, L. Wang, L. Duan, W. Zhang, EBioMedicine 2020, 54, 102711.
I. Gabriel, Molecules 2020, 25, 1480.
W. R. Wilson, B. C. Baguley, L. P. Wakelin, M. J. Waring, Mol. Pharmacol. 1981, 20, 404.
Y. C. Lee, Y. J. Chen, C. H. Huang, L. S. Chang, Apoptosis 2017, 22, 406.
W. Owattanapanich, P. Ungprasert, V. Wais, S. Kungwankiattichai, D. Bunjes, F. Kuchenbauer, J. Clin. Med. 2019, 8, 1437.
F. Saraceni, M. Labopin, A. Brecht, N. Kröger, M. Eder, J. Tischer, H. Labussière-Wallet, H. Einsele, D. Beelen, D. Bunjes, D. Niederwieser, T. Bochtler, B. N. Savani, M. Mohty, A. Nagler, J. Hematol. Oncol. 2019, 12, 44.
M. Chagas, N. Cordeiro, K. Marques, M. G. Rocha Pitta, M. Rêgo, M. Lima, M. Pitta, I. R. Pitta, Hum. Exp. Toxicol. 2017, 36, 1059.
B. Zhang, Z. Dou, Z. Xiong, N. Wang, S. He, X. Yan, H. Jin, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2019, 29, 126714.
R. Kalirajan, K. Gaurav, A. Pandiselvi, B. Gowramma, S. Sankar, Anti Cancer Agents Med. Chem. 2019, 19, 1350.
M. de Silva, T. S. Macedo, H. M. P. Teixeira, D. R. M. Moreira, M. B. P. Soares, A. L. da C Pereira, V. de L Serafim, F. J. B. Mendonça-Júnior, A. do Carmo, M. de Lima, R. O. de Moura, E. F. da Silva-Júnior, J. X. de Araújo-Júnior, M. D. de A Dantas, E. de O O Nascimento, T. M. S. Maciel, T. M. de Aquino, I. M. Figueiredo, J. C. C. Santos, J. Photochem. Photobiol. B 2018, 189, 165.
D. B. Oien, C. L. Pathoulas, U. Ray, P. Thirusangu, E. Kalogera, V. Shridhar, Semin. Cancer Biol. 2019, S1044-579X(19)30226-3. Online ahead of print.
J. Bryant, N. Batis, A. C. Franke, G. Clancey, M. Hartley, G. Ryan, J. Brooks, A. D. Southam, N. Barnes, J. Parish, S. Roberts, F. Khanim, R. Spruce, H. Mehanna, Oncotarget 2019, 10, 5229.
S. Matteoni, C. Abbruzzese, P. Matarrese, G. De Luca, A. M. Mileo, S. Miccadei, S. Schenone, F. Musumeci, T. L. Haas, G. Sette, C. M. Carapella, R. Amato, N. Perrotti, M. Signore, M. G. Paggi, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2019, 38, 202.
B. Jing, J. Jin, R. Xiang, M. Liu, L. Yang, Y. Tong, X. Xiao, H. Lei, W. Liu, H. Xu, J. Deng, L. Zhou, Y. Wu, Cell Death Dis. 2018, 9, 589.
H. Yan, A. Bian, X. Gao, H. Li, Z. Chen, X. Liu, Future Oncol. 2018, 14, 1511.
J. Qi, C. Z. Yang, C. Y. Wang, S. B. Wang, M. Yang, J. H. Wang, Acta Pharmacol. Sin. 2002, 23, 544.
J. Qi, S. Wang, G. Liu, H. Peng, J. Wang, Z. Zhu, C. Yang, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004, 319, 1124.
A. A. Asadi-Pooya, M. R. Sperling, Med. Hypotheses 2007, 69, 560.
Y. Wang, Z. Zhang, S. Xu, F. Wang, Y. Shen, S. Huang, S. Guo, Nanomedicine 2017, 13, 1785.
P. J. Villanueva, A. Martinez, S. T. Baca, R. E. DeJesus, M. Larragoity, L. Contreras, D. A. Gutierrez, A. Varela-Ramirez, R. J. Aguilera, PLoS One 2018, 13, e0206467.
J. Kluza, A. Lansiaux, N. Wattez, C. Mahieu, N. Osheroff, C. Bailly, Cancer Res. 2000, 60, 4077.
M. M. Compton, Cancer Metastasis Rev. 1992, 11, 105.
D. Li, Z. Yuan, S. Chen, C. Zhang, L. Song, C. Gao, Y. Chen, C. Tan, Y. Jiang, Bioorg. Med. Chem. 2017, 25, 3437.
L. M. Sanz, B. Crespo, C. De-Cózar, X. C. Ding, J. L. Llergo, J. N. Burrows, J. F. García-Bustos, F. J. Gamo, PLoS One 2012, 7, e30949.
N. Abu Bakar, Trop. Biomed. 2015, 32, 485.
O. A. Adegoke, C. P. Babalola, O. S. Oshitade, A. A. Famuyiwa, Pak. J. Pharm. Sci. 2006, 19, 1.
C. Sun, J. Li, Y. Cao, G. Long, B. Zhou, Microb. Cell 2015, 2, 14.
C. Sun, B. Zhou, Microb. Cell 2016, 3, 196.
C. Sun, Y. Cao, P. Zhu, B. Zhou, Sci. Rep. 2017, 7, 45665.
A. L. Greenshields, W. Fernando, D. W. Hoskin, Exp. Mol. Pathol. 2019, 107, 10.
Y. Chen, R. Li, Y. Zhu, S. Zhong, J. Qian, D. Yang, A. Jurczyszyn, M. Beksac, C. Gu, Y. Yang, Front. Oncol. 2020, 10, 767.
X. Lu, T. Efferth, Semin. Cancer Biol. 2020a, S1044, 30112.
Y. K. Houh, K. E. Kim, S. Park, D. Y. Hur, S. Kim, D. Kim, S. I. Bang, Y. Yang, H. J. Park, D. Cho, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 1600.
Z. Lu, J. Bi, X. Wan, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2020b, 524, 418.
P. Qian, Y. W. Zhang, Z. H. Zhou, J. Q. Liu, S. Y. Yue, X. L. Guo, L. Q. Sun, X. T. Lv, J. Q. Chen, Immunopharmacol. Immunotoxicol. 2018, 40, 107.
Y. Cao, Y. H. Feng, L. W. Gao, X. Y. Li, Q. X. Jin, Y. Y. Wang, Y. Y. Xu, F. Jin, S. L. Lu, M. J. Wei, Int. Immunopharmacol. 2019, 70, 110.
J. Sotelo, P. Guevara, S. Reyes, O. Arrieta, Surgery 2000, 128, 439.
S. Rout, R. K. Mahapatra, Chem. Biol. Drug Des. 2019, 93, 737.
M. Álvarez-Bardón, Y. Pérez-Pertejo, C. Ordóñez, D. Sepúlveda-Crespo, N. M. Carballeira, B. L. Tekwani, S. Murugesan, M. Martinez-Valladares, C. García-Estrada, R. M. Reguera, R. Balaña-Fouce, Mar. Drugs 2020, 18, 187.
C. A. Pereira, M. Sayé, C. Reigada, A. M. Silber, G. R. Labadie, M. R. Miranda, E. Valera-Vera, Parasitology 2020, 147, 611.
F. A. Batista, B. Gyau, J. F. Vilacha, S. S. Bosch, S. Lunev, C. Wrenger, M. R. Groves, Expert Opin. Drug Discovery 2020, 15, 189.
A. Biosca, L. Dirscherl, E. Moles, S. Imperial, X. Fernàndez-Busquets, Pharmaceutics 2019, 11, 341.
M. Rottmann, B. Jonat, C. Gumpp, S. K. Dhingra, M. J. Giddins, X. Yin, L. Badolo, B. Greco, D. A. Fidock, C. Oeuvray, T. Spangenberg, Antimicrob. Agents Chemother. 2020, 64, e02181-19.
Y. Q. Tang, Q. Ye, H. Huang, W. Y. Zheng, Curr. Mol. Med. 2020. Online ahead of print.
Y. K. Jung, H. G. Park, Biosens. Bioelectron. 2015, 72, 127.
S. Kapishnikov, T. Staalsø, Y. Yang, J. Lee, A. J. Pérez-Berná, E. Pereiro, Y. Yang, S. Werner, P. Guttmann, L. Leiserowitz, J. Als-Nielsen, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2019, 116, 22946.
W. Ma, J. F. Lutsko, J. D. Rimer, P. G. Vekilov, Nature 2020, 577, 497.
C. M. Ferreira, R. Stiebler, F. M. Saraiva, G. C. Lechuga, A. B. Walter-Nuno, S. C. Bourguignon, M. S. Gonzalez, P. Azambuja, A. C. P. Gandara, R. F. S. Menna-Barreto, G. O. Paiva-Silva, M. C. Paes, M. F. Oliveira, PLoS Negl. Trop. Dis. 2018, 12, e0006661.
J. H. Lee, H. R. Kim, J. H. Lee, S. K. Lee, Y. Chun, S. O. Han, H. Y. Yoo, C. Park, S. W. Kim, Polymers (Basel) 2019, 11, 1162.
J. E. Hyeon, D. W. Jeong, Y. J. Ko, S. W. Kim, C. Park, S. O. Han, Biosens. Bioelectron. 2018, 114, 1.