Label-Free Isolation and Single Cell Biophysical Phenotyping Analysis of Primary Cardiomyocytes Using Inertial Microfluidics.
cardiomyocyte
cell separation
deformability cytometry
microfluidics
regeneration
Journal
Small (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1613-6829
Titre abrégé: Small
Pays: Germany
ID NLM: 101235338
Informations de publication
Date de publication:
02 2021
02 2021
Historique:
received:
04
10
2020
revised:
23
11
2020
pubmed:
29
12
2020
medline:
10
7
2021
entrez:
28
12
2020
Statut:
ppublish
Résumé
To advance the understanding of cardiomyocyte (CM) identity and function, appropriate tools to isolate pure primary CMs are needed. A label-free method to purify viable CMs from mouse neonatal hearts is developed using a simple particle size-based inertial microfluidics biochip achieving purities of over 90%. Purified CMs are viable and retained their identity and function as depicted by the expression of cardiac-specific markers and contractility. The physico-mechanical properties of sorted cells are evaluated using downstream real-time deformability cytometry. CMs exhibited different physico-mechanical properties when compared with non-CMs. Taken together, this CM isolation and phenotyping method could serve as a valuable tool to progress the understanding of CM identity and function, and ultimately benefit cell therapy and diagnostic applications.
Identifiants
pubmed: 33369875
doi: 10.1002/smll.202006176
doi:
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2006176Informations de copyright
© 2020 Wiley-VCH GmbH.
Références
G. Savarese, L. H. Lund, Card. Fail. Rev. 2017, 3, 7.
N. Conrad, A. Judge, J. Tran, H. Mohseni, D. Hedgecott, A. P. Crespillo, M. Allison, H. Hemingway, J. G. Cleland, J. J. McMurray, Lancet 2018, 391, 572.
S. R. Ali, S. Hippenmeyer, L. V. Saadat, L. Luo, I. L. Weissman, R. Ardehali, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 8850.
E. R. Porrello, A. I. Mahmoud, E. Simpson, B. A. Johnson, D. Grinsfelder, D. Canseco, P. P. Mammen, B. A. Rothermel, E. N. Olson, H. A. Sadek, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 187.
K. Roshanbinfar, L. Vogt, F. Ruther, J. A. Roether, A. R. Boccaccini, F. B. Engel, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 1908612.
W. L. Stoppel, D. L. Kaplan, L. D. BlackIII, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 96, 135.
W. E. Louch, K. A. Sheehan, B. M. Wolska, J. Mol. Cell. Cardiol. 2011, 51, 288.
B. Blondel, I. Roijen, J. J. E. Cheneval, Experientia 1971, 27, 356.
S. Chlopcikova, J. Psotová, P. Miketová, Biomed. Papers 2001, 145, 49.
S. K. Murthy, P. Sethu, G. Vunjak-Novakovic, M. Toner, M. Radisic, Biomed. Microdevices 2006, 8, 231.
B. Zhang, J. V. Green, S. K. Murthy, M. Radisic, PLoS One 2012, 7, e37619.
D. Yang, J. Xi, Y. Xing, X. Tang, X. Dai, K. Li, H. Li, X. Lv, D. Lu, H. Wang, Int. J. Cardiol. 2018, 270, 293.
A. Pontén, S. Walsh, D. Malan, X. Xian, S. Schéele, L. Tarnawski, B. K. Fleischmann, S. Jovinge, PLoS One 2013, 8, e82403.
N. C. Dubois, A. M. Craft, P. Sharma, D. A. Elliott, E. G. Stanley, A. G. Elefanty, A. Gramolini, G. Keller, Nat. Biotechnol. 2011, 29, 1011.
G. Blin, D. Nury, S. Stefanovic, T. Neri, O. Guillevic, B. Brinon, V. Bellamy, C. Rücker-Martin, P. Barbry, A. Bel, J. Clin. Invest. 2010, 120, 1125.
W. Rust, T. Balakrishnan, R. Zweigerdt, Regener. Med. 2009, 4, 225.
K. Ban, B. Wile, S. Kim, H.-J. Park, J. Byun, K.-W. Cho, T. Saafir, M.-K. Song, S. P. Yu, M. Wagner, Circulation 2013, 128, 1897.
K. Ban, B. Wile, K.-W. Cho, S. Kim, M.-K. Song, S. Y. Kim, J. Singer, A. Syed, S. P. Yu, M. Wagner, Stem Cell Rep. 2015, 5, 1239.
R. Jha, B. Wile, Q. Wu, A. H. Morris, K. O. Maher, M. B. Wagner, G. Bao, C. Xu, Biomaterials 2015, 50, 176.
H. Y. Milliron, M. J. Weiland, E. J. Kort, S. Jovinge, Circ. Res. 2019, 125, 1070.
F. Hattori, H. Chen, H. Yamashita, S. Tohyama, Y.-s. Satoh, S. Yuasa, W. Li, H. Yamakawa, T. Tanaka, T. Onitsuka, K. Shimoji, Y. Ohno, T. Egashira, R. Kaneda, M. Murata, K. Hidaka, T. Morisaki, E. Sasaki, T. Suzuki, M. Sano, S. Makino, S. Oikawa, K. Fukuda, Nat. Methods 2010, 7, 61.
A. Sofla, B. Cirkovic, A. Hsieh, J. W. Miklas, N. Filipovic, M. Radisic, Biomicrofluidics 2013, 7, 014110.
F. B. Myers, C. K. Zarins, O. J. Abilez, L. P. Lee, Lab Chip 2013, 13, 220.
S. Tohyama, F. Hattori, M. Sano, T. Hishiki, Y. Nagahata, T. Matsuura, H. Hashimoto, T. Suzuki, H. Yamashita, Y. Satoh, Cell Stem Cell 2013, 12, 127.
H. Uosaki, H. Fukushima, A. Takeuchi, S. Matsuoka, N. Nakatsuji, S. Yamanaka, J. K. Yamashita, PLoS One 2011, 6, e23657.
C. Xu, S. Police, N. Rao, M. K. Carpenter, Circ. Res. 2002, 91, 501.
M. G. Klug, M. H. Soonpaa, G. Y. Koh, L. J. Field, J. Clin. Invest. 1996, 98, 216.
N. Gassanov, F. Er, N. Zagidullin, U. C. Hoppe, FASEB J. 2004, 18, 1710.
O. Caspi, I. Huber, I. Kehat, M. Habib, G. Arbel, A. Gepstein, L. Yankelson, D. Aronson, R. Beyar, L. Gepstein, J. Am. Coll. Cardiol. 2007, 50, 1884.
B. C. Knollmann, Circ. Res. 2013, 112, 969.
D. R. Gossett, W. M. Weaver, A. J. Mach, S. C. Hur, H. T. K. Tse, W. Lee, H. Amini, D. D. Carlo, Anal. Bioanal. Chem. 2010, 397, 3249.
J. V. Green, M. Radisic, S. K. Murthy, Anal. Chem. 2009, 81, 9178.
P. Sethu, A. Sin, M. Toner, Lab Chip 2006, 6, 83.
D. W. Inglis, J. A. Davis, T. J. Zieziulewicz, D. A. Lawrence, R. H. Austin, J. C. Sturm, J. Immunol. Methods 2008, 329, 151.
B. Miller, M. Jimenez, H. Bridle, Sci. Rep. 2016, 6, 36386.
G.-Y. Kim, J.-I. Han, J.-K. Park, BioChip J. 2018, 12, 257.
N. Herrmann, P. Neubauer, M. Birkholz, Biomicrofluidics 2019, 13, 061501.
T. Kwon, H. Prentice, J. De Oliveira, N. Madziva, M. E. Warkiani, J.-F. P. Hamel, J. Han, Sci. Rep. 2017, 7, 6703.
L. Wu, G. Guan, H. W. Hou, A. A. S. Bhagat, J. Han, Anal. Chem. 2012, 84, 9324.
M. Rafeie, J. Zhang, M. Asadnia, W. Li, M. E. Warkiani, Lab Chip 2016, 16, 2791.
W. Lee, D. Kwon, W. Choi, G. Y. Jung, A. K. Au, A. Folch, S. Jeon, Sci. Rep. 2015, 5, 7717.
K. Choi, H. Ryu, K. J. Siddle, A. Piantadosi, L. Freimark, D. J. Park, P. Sabeti, J. Han, Anal. Chem. 2018, 90, 4657.
M. S. Syed, M. Rafeie, D. Vandamme, M. Asadnia, R. Henderson, R. A. Taylor, M. E. Warkiani, Bioresour. Technol. 2018, 252, 91.
M. R. Condina, B. A. Dilmetz, S. R. Bazaz, J. Meneses, M. E. Warkiani, P. Hoffmann, Lab Chip 2019, 19, 1961.
W. C. Lee, H. Shi, Z. Poon, L. M. Nyan, T. Kaushik, G. Shivashankar, J. K. Chan, C. T. Lim, J. Han, K. J. V. Vliet, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, E4409.
M. E. Warkiani, G. Guan, K. B. Luan, W. C. Lee, A. A. S. Bhagat, P. K. Chaudhuri, D. S.-W. Tan, W. T. Lim, S. C. Lee, P. C. Chen, Lab Chip 2014, 14, 128.
S. S. P. Nathamgari, B. Dong, F. Zhou, W. Kang, J. P. Giraldo-Vela, T. McGuire, R. L. McNaughton, C. Sun, J. A. Kessler, H. D. Espinosa, Lab Chip 2015, 15, 4591.
Z. Poon, W. C. Lee, G. Guan, L. M. Nyan, C. T. Lim, J. Han, K. J. V. Vliet, Stem Cells Transl. Med. 2015, 4, 56.
H. Ryu, K. Choi, Y. Qu, T. Kwon, J. S. Lee, J. Han, Anal. Chem. 2017, 89, 5549.
L. Yin, Y. Wu, Z. Yang, C. A. Tee, V. Denslin, Z. Lai, C. T. Lim, E. H. Lee, J. Han, Lab Chip 2018, 18, 878.
P.-H. Wu, D. R.-B. Aroush, A. Asnacios, W.-C. Chen, M. E. Dokukin, B. L. Doss, P. Durand-Smet, A. Ekpenyong, J. Guck, N. V. Guz, Nat. Methods 2018, 15, 491.
A. Mietke, O. Otto, S. Girardo, P. Rosendahl, A. Taubenberger, S. Golfier, E. Ulbricht, S. Aland, J. Guck, E. Fischer-Friedrich, Biophys. J. 2015, 109, 2023.
M. Mokbel, D. Mokbel, A. Mietke, N. Traber, S. Girardo, O. Otto, J. Guck, S. Aland, ACS Biomater. Sci. Eng. 2017, 3, 2962.
O. Otto, P. Rosendahl, A. Mietke, S. Golfier, C. Herold, D. Klaue, S. Girardo, S. Pagliara, A. Ekpenyong, A. Jacobi, Nat. Methods 2015, 12, 199.
T. Santos-Ferreira, M. Herbig, O. Otto, M. Carido, M. O. Karl, S. Michalakis, J. Guck, M. Ader, Cytometry, Part A 2019, 95, 1145.
K. Aurich, B. Fregin, R. Palankar, J. Wesche, O. Hartwich, D. Biedenweg, T.-H. Nguyen, A. Greinacher, O. Otto, Lab Chip 2020, 20, 2306.
B. Fregin, F. Czerwinski, D. Biedenweg, S. Girardo, S. Gross, K. Aurich, O. Otto, Nat. Commun. 2019, 10, 415.
M. Herbig, A. Mietke, P. Müller, O. Otto, Biomicrofluidics 2018, 12, 042214.
R. H. Pires, N. Shree, E. Manu, E. Guzniczak, O. Otto, Philos. Trans. R. Soc., B 2019, 374, 20190081.
A. R. Pinto, A. Ilinykh, M. J. Ivey, J. T. Kuwabara, M. L. D'antoni, R. Debuque, A. Chandran, L. Wang, K. Arora, N. A. Rosenthal, Circ. Res. 2016, 118, 400.
P. Zhou, W. T. Pu, Circ. Res. 2016, 118, 368.
G. Guan, L. Wu, A. A. Bhagat, Z. Li, P. C. Chen, S. Chao, C. J. Ong, J. Han, Sci. Rep. 2013, 3, 1475.
D. Di Carlo, D. Irimia, R. G. Tompkins, M. Toner, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 18892.
A. A. S. Bhagat, S. S. Kuntaegowdanahalli, I. Papautsky, Lab Chip 2008, 8, 1906.
J. Zhang, S. Yan, D. Yuan, G. Alici, N.-T. Nguyen, M. E. Warkiani, W. Li, Lab Chip 2016, 16, 10.
T. Kwon, R. Yao, J.-F. P. Hamel, J. Han, Lab Chip 2018, 18, 2826.
D. D. Carlo, J. Lab. Autom. 2012, 17, 32.
J. Guck, Biophys. Rev. 2019, 11, 667.
T. Henry, D. R. Gossett, Y. S. Moon, M. Masaeli, M. Sohsman, Y. Ying, K. Mislick, R. P. Adams, J. Rao, D. Di Carlo, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 212ra163.
K. Riesner, Y. Shi, A. Jacobi, M. Kräter, M. Kalupa, A. McGearey, S. Mertlitz, S. Cordes, J.-F. Schrezenmeier, J. Mengwasser, Blood 2017, 129, 2021.
N. Toepfner, C. Herold, O. Otto, P. Rosendahl, A. Jacobi, M. Kräter, J. Stächele, L. Menschner, M. Herbig, L. Ciuffreda, Elife 2018, 7, e29213.
A. Gerdes, J. Kriseman, S. Bishop, Lab. Invest. 1983, 48, 598.
D.-W. Lee, M.-H. Jin, J. C. Park, C.-B. Lee, D. Oh, S.-W. Lee, J.-W. Park, J.-S. Park, Sci. Rep. 2015, 5, 15931.
M. Rafeie, S. Hosseinzadeh, R. A. Taylor, M. E. Warkiani, Biomicrofluidics 2019, 13, 034117.
E. Guzniczak, T. Krüger, H. Bridle, M. Jimenez, Biomicrofluidics 2020, 14, 044113.
M. Leu, E. Ehler, J.-C. Perriard, Anat. Embryol. 2001, 204, 217.
E. Rosàs-Canyelles, T. Dai, S. Li, A. E. Herr, Lab Chip 2018, 18, 1875.
M. Fuerstenau-Sharp, M. E. Zimmermann, K. Stark, N. Jentsch, M. Klingenstein, M. Drzymalski, S. Wagner, L. S. Maier, U. Hehr, A. Baessler, PLoS One 2015, 10, e0126596.
Y. Gou, Y. Jia, P. Wang, C. Sun, Sensors 2018, 18, 1762.
A. J. Mach, D. Di Carlo, Biotechnol. Bioeng. 2010, 107, 302.
J. Che, V. Yu, M. Dhar, C. Renier, M. Matsumoto, K. Heirich, E. B. Garon, J. Goldman, J. Rao, G. W. Sledge, Oncotarget 2016, 7, 12748.
M. G. Lee, J. H. Shin, C. Y. Bae, S. Choi, J.-K. Park, Anal. Chem. 2013, 85, 6213.
L. Wang, D. S. Dandy, Algal Res. 2017, 26, 481.
S. Kannan, M. Farid, B. L. Lin, M. Miyamoto, C. Kwon, bioRxiv 2020.
P. Gan, M. Patterson, H. M. Sucov, Annu. Rev. Physiol. 2019, 82, 45.
S. Kannan, C. Kwon, J. Physiol. 2018, 598, 2941.
M. E. Warkiani, B. L. Khoo, L. Wu, A. K. P. Tay, A. A. S. Bhagat, J. Han, C. T. Lim, Nat. Protoc. 2016, 11, 134.
L. Madisen, T. A. Zwingman, S. M. Sunkin, S. W. Oh, H. A. Zariwala, H. Gu, L. L. Ng, R. D. Palmiter, M. J. Hawrylycz, A. R. Jones, Nat. Neurosci. 2010, 13, 133.
F. Nippert, R. Schreckenberg, K.-D. Schlüter, J. Visualized Exp. 2017, 128, e56634.
M. Ravikanth, P. Soujanya, K. Manjunath, T. Saraswathi, C. Ramachandran, J. Oral Maxillofac. Pathol. 2011, 15, 247.
G. J. Fisher, Y. Shao, T. He, Z. Qin, D. Perry, J. J. Voorhees, T. Quan, Aging Cell 2016, 15, 67.
V. Chandrakanthan, A. Yeola, J. C. Kwan, R. A. Oliver, Q. Qiao, Y. C. Kang, P. Zarzour, D. Beck, L. Boelen, A. Unnikrishnan, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, E2306.