Interfacial Curvature in Confined Coculture Directs Stromal Cell Activity with Spatial Corralling of Pancreatic Cancer Cells.
cancer-associated fibroblasts
heterotypic cocultures
micropatterning
pancreatic ductal adenocarcinoma
Journal
Advanced biology
ISSN: 2701-0198
Titre abrégé: Adv Biol (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101775319
Informations de publication
Date de publication:
06 2021
06 2021
Historique:
revised:
18
02
2021
received:
12
11
2020
pubmed:
24
3
2021
medline:
26
10
2021
entrez:
23
3
2021
Statut:
ppublish
Résumé
Interfacial cues in the tumor microenvironment direct the activity and assembly of multiple cell types. Pancreatic cancer, along with breast and prostate cancers, is enriched with cancer-associated fibroblasts (CAFs) that activate to coordinate the deposition of the extracellular matrix, which can comprise over 90% of the tumor mass. While it is clear that matrix underlies the severity of the disease, the relationship between stromal-tumor cell assembly and cell-matrix dynamics remains elusive. Micropatterned hydrogels deconstruct the interplay between matrix stiffness and geometric confinement, guiding heterotypic cell populations and matrix assembly in pancreatic cancer. Interfacial cues at the perimeter of microislands guide CAF migration and direct cancer cell assembly. Computational modeling shows curvature-stress dependent cellular localization for cancer and CAFs in coculture. Regions of convex curvature enhance edge stress that activates a myofibroblast phenotype in the CAFs with migration and increased collagen I deposition, ultimately leading to a central "corralling" of cancer cells. Inhibiting mechanotransduction pathways decreases CAF activation and the associated corralling phenotype. Together, this work reveals how interfacial biophysical cues underpin aspects of stromal desmoplasia, a hallmark of disease severity and chemoresistance in the pancreatic, breast, and prostate cancers, thereby providing a tool to expand stroma-targeting therapeutic strategies.
Identifiants
pubmed: 33754491
doi: 10.1002/adbi.202000525
doi:
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2000525Informations de copyright
© 2021 Wiley-VCH GmbH.
Références
P. Phillips, Transworld Res. Network 2012, 37, 29.
A. Vonlaufen, S. Joshi, C. Qu, P. A. Phillips, Z. Xu, N. R. Parker, C. S. Toi, R. C. Pirola, J. S. Wilson, D. Goldstein, M. V. Apte, Cancer Res. 2008, 68, 2085.
J. A. McCarroll, S. Naim, G. Sharbeen, N. Russia, J. Lee, M. Kavallaris, D. Goldstein, P. A. Phillips, Front. Physiol. 2014, 5, 141.
B. Z. Stanger, M. Hebrok, Gastroenterology 2013, 144, 1170.
M. B. Omary, A. Lugea, A. W. Lowe, S. J. Pandol, J. Clin. Invest. 2007, 117, 50.
E. Sahai, I. Astsaturov, E. Cukierman, D. G. Denardo, M. Egeblad, R. M. Evans, D. Fearon, F. R. Greten, S. R. Hingorani, T. Hunter, R. O. Hynes, R. K. Jain, T. Janowitz, C. Jorgensen, A. C. Kimmelman, M. G. Kolonin, R. G. Maki, R. S. Powers, E. Puré, D. C. Ramirez, R. Scherz-Shouval, M. H. Sherman, S. Stewart, T. D. Tlsty, D. A. Tuveson, F. M. Watt, V. Weaver, A. T. Weeraratna, Z. Werb, Nat. Rev. Cancer 2020, 20, 174.
A. Masamune, T. Shimosegawa, Clin. Res. Hepatol. Gastroenterol. 2015, 39, S98.
C. Shi, F. C. Pan, J. N. Kim, M. K. Washington, C. Padmanabhan, C. T. Meyer, J. L. Kopp, M. Sander, M. Gannon, R. D. Beauchamp, C. V. Wright, A. L. Means, CMGH 2019, 8, 579.
A. D. Rhim, E. T. Mirek, N. M. Aiello, A. Maitra, J. M. Bailey, F. Mcallister, M. Reichert, G. L. Beatty, A. K. Rustgi, R. H. Vonderheide, S. D. Leach, B. Z. Stanger, Cell 2012, 148, 349.
J. M. Northcott, I. S. Dean, J. K. Mouw, V. M. Weaver, Front. Cell Dev. Biol. 2018, 6, 17.
L. Wullkopf, A.-K. V. West, N. Leijnse, T. R. Cox, C. D. Madsen, L. B. Oddershede, J. T. Erler, Mol. Biol. Cell 2018, 29, 2378.
Y. Tan, A. Tajik, J. Chen, Q. Jia, F. Chowdhury, L. Wang, J. Chen, S. Zhang, Y. Hong, H. Yi, D. C. Wu, Y. Zhang, F. Wei, Y.-C. Poh, J. Seong, R. Singh, L.i.-J. Lin, S. Doğanay, Y. Li, H. Jia, T. Ha, Y. Wang, B. O. Huang, N. Wang, Nat. Commun. 2014, 5, 4619.
J. M. Northcott, I. S. Dean, J. K. Mouw, V. M. Weaver, Front. Cell Dev. Biol. 2018, 6, 17.
D.-H.o Kim, P. P. Provenzano, C. L. Smith, A. Levchenko, J. Cell Biol. 2012, 197, 351.
J. Lee, A. A. Abdeen, K. L. Wycislo, T. M. Fan, K. A. Kilian, Nat. Mater. 2016, 15, 856.
A. Chronopoulos, T. J. Lieberthal, A. E. Del Río Hernández, Convergent Sci. Phys. Oncol. 2017, 3, 013001.
Y. Fan, M. Lesina, H. Algül, Ann. Transl. Med. 2020, 8, 671.
J. Li, M. G. Wientjes, J. L.-S. Au, AAPS J. 2010, 12, 223.
H. Meng, A. E. Nel, Adv. Drug Delivery. Rev. 2018, 130, 50.
J.-H. Lee, S.-K. Kim, I. A. Khawar, S.-Y. Jeong, S. Chung, H.-J. Kuh, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2018, 37, 4.
M. J. Ware, V. Keshishian, J. L. Law, J. C. Ho, C. A. Favela, P. Rees, B. Smith, S. Mohammad, R. F. Hwang, K. Rajapakshe, C. Coarfa, S. Huang, D. P. Edwards, S. J. Corr, B. Goding, S. A. Curley Biomaterials 2016, 108, 129.
C. R. Drifka, K. W. Eliceiri, S. M. Weber, W. J. Kao, Lab Chip 2013, 13, 3965.
S.-K. Kim, S. D. Jang, H. Kim, S. Chung, J. K. Park, H.-J. Kuh, Cancers 2020, 12, 1305.
T. J. Puls, X. Tan, M. Husain, C. F. Whittington, M. L. Fishel, S. L. Voytik-Harbin, Sci. Rep. 2018, 8, 13039.
H. Saini, K. Rahmani Eliato, C. Silva, M. Allam, G. Mouneimne, R. Ros, M. Nikkhah, Cell. Mol. Bioeng. 2018, 11, 419.
A. J. Rice, E. Cortes, D. Lachowski, B. C. H. Cheung, S. A. Karim, J. P. Morton, A. Del Río Hernández, Oncogenesis 2017, 6, e352.
M. Weniger, K. Honselmann, A. Liss, Cancers 2018, 10, 316.
J. Xia, Y. Qiu, X. Xun, L. Ma, J. Guan, M. Su, Anal. Chim. Acta 2018, 1007, 26.
M. Versaevel, T. Grevesse, S. Gabriele, Nat. Commun. 2012, 3, 671.
J. Fukuda, A. Khademhosseini, J. Yeh, G. Eng, J. Cheng, O. C. Farokhzad, R. Langer, Biomaterials 2005, 27, 1479.
S. Mukundan, K. Sharma, K. Honselmann, A. Singleton, A. liss, B. Parekkadan, Technology in Cancer Research & Treatment 2018, https://doi.org/10.1177/1533033818803632.
T. R. Cox, Nat. Rev. Cancer 2021.
C. Vennin, K. J. Murphy, J. P. Morton, T. R. Cox, M. Pajic, P. Timpson, Gastroenterology 2018, 154, 820.
S. Tsai, L. McOlash, K. Palen, B. Johnson, C. Duris, Q. Yang, M. B. Dwinell, B. Hunt, D. B. Evans, J. Gershan, M. A. James, BMC Cancer 2018, 18, 335.
J. Lee, A. A. Abdeen, J. Hedhli, K. L. Wycislo, I. T. Dobrucka, T. M. Fan, L. W. Dobrucki, K. A. Kilian, Sci. Adv. 2017, https://doi.org/10.1126/sciadv.1701350.
A. A. Abdeen, J. B. Weiss, J. Lee, K. A. Kilian, Tissue Eng., Part A 2014, 20, 2737.
G. Sharbeen, J. A. McCarroll, A. Akerman, C. Kopecky, J. Youkhana, J. Holst, C. Boyer, M. Erkan, D. Goldstein, P. Timpson, T. R. Cox, B. A. Pereira, J. L. Chitty, S. Fey, A. K. Najumudeen, A. D. Campbell, O. J. Sansom, R. M. C. Ignacio, S. Naim, J. Liu, N. Russia, J. Lee, A. Chou, A. Johns, A. Gill, E. Gonzales-Aloy, J. Kokkinos, V. Gebski, N. Turner, M. Apte, et al., BioRxiv 2020.
D. Öhlund, A. Handly-Santana, G. Biffi, E. Elyada, A. S. Almeida, M. Ponz-Sarvise, V. Corbo, T. E. Oni, S. A. Hearn, E. J. Lee, I. I. C. Chio, C.-I. Hwang, H. Tiriac, L. A. Baker, D. D. Engle, C. Feig, A. Kultti, M. Egeblad, D. T. Fearon, J. M. Crawford, H. Clevers, Y. Park, D. A. Tuveson, J. Exp. Med. 2017, 214, 579.
H. Y. Tanaka, T. Kurihara, T. Nakazawa, M. Matsusaki, A. Masamune, M. R. Kano, Biomaterials 2020, 251, 120077.
A. Rubiano, D. Delitto, S. Han, M. Gerber, C. Galitz, J. Trevino, R. M. Thomas, S. J. Hughes, C. S. Simmons, Acta Biomater. 2018, 67, 331.
M. V. Apte, R. C. Pirola, J. S. Wilson, Front. Physiol. 2012, 3, 344.
D. Lachowski, E. Cortes, D. Pink, A. Chronopoulos, S. A. Karim, J. P. Morton, A. E. Del Río Hernández, Sci. Rep. 2017, 7, 2506.
A. Pathak, S. Kumar, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 10334.
Y. Li, M. J. Fanous, K. A. Kilian, G. Popescu, Sci. Rep. 2019, 9, 248.
T.-H. Chen, X. Zhu, L. Pan, X. Zeng, A. Garfinkel, Y. Tintut, L. L. Demer, X. Zhao, C.-M. Ho, Biomaterials 2012, 33, 9019.
J. Fu, Y.-K. Wang, M. T. Yang, R. A. Desai, X. Yu, Z. Liu, C. S. Chen, Nat. Methods 2010, 7, 733.
C. M. Nelson, R. P. Jean, J. L. Tan, W. F. Liu, N. J. Sniadecki, A. A. Spector, C. S. Chen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 11594.
L. Tian, Z.-P. Lu, B.-B. Cai, L.-T. Zhao, D. Qian, Q.-C. Xu, P.-F. Wu, Y. Zhu, J.-J. Zhang, Q. Du, Y. Miao, K.-R. Jiang, Int. J. Oncol. 2016, 48, 783.
A. Masamune, K. Kikuta, M. Satoh, K. Satoh, T. Shimosegawa, Br. J. Pharmacol. 2003, 140, 1292.
K. P. Olive, Clin. Cancer Res. 2015, 21, 3366.
S. Pandol, M. Edderkaoui, I. Gukovsky, A. Lugea, A. Gukovskaya, Clin. Gastroenterol. Hepatol. 2009, 7, S44.
L. Bolm, S. Cigolla, U. A. Wittel, U. T. Hopt, T. Keck, D. Rades, P. Bronsert, U. F. Wellner, Transl. Oncol. 2017, 10, 578.
D. Thomas, P. Radhakrishnan, Mol. Cancer 2019, 18, 14.
K. Kikuta, A. Masamune, T. Watanabe, H. Ariga, H. Itoh, S. Hamada, K. Satoh, S. Egawa, M. Unno, T. Shimosegawa, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2010, 403, 380.
N. Sperb, M. Tsesmelis, T. Wirth, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 5486.
H. M. Begum, H. P. Ta, H. Zhou, Y. Ando, D. Kang, K. Nemes, C. F. Mariano, J. Hao, M. Yu, K. Shen, Sci. Rep. 2019, 9, 11187.
K. Shen, S. Luk, D. F. Hicks, J. S. Elman, S. Bohr, Y. Iwamoto, R. Murray, K. Pena, F. Wang, E. Seker, R. Weissleder, M. L. Yarmush, M. Toner, D. Sgroi, B. Parekkadan, Nat. Commun. 2014, 5, 5662.
J. Wang, R. Zohar, C. A. Mcculloch, Exp. Cell Res. 2006, 312, 205.
N. R. London, K. J. Whitehead, D. Y. Li, Angiogenesis 2009, 12, 149.
J. M. Kelm, V. Lorber, J. G. Snedeker, D. Schmidt, A. Broggini-Tenzer, M. Weisstanner, B. Odermatt, A. Mol, G. Zünd, S. P. Hoerstrup, J. Biotechnol. 2010, 148, 46.
A. E. Cerchiari, J. C. Garbe, N. Y. Jee, M. E. Todhunter, K. E. Broaders, D. M. Peehl, T. A. Desai, M. A. Labarge, M. Thomson, Z. J. Gartner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 2287.
J. P. Morton, P. Timpson, S. A. Karim, R. A. Ridgway, D. Athineos, B. Doyle, N. B. Jamieson, K. A. Oien, A. M. Lowy, V. G. Brunton, M. C. Frame, T. R. J. Evans, O. J. Sansom, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 246.
M. G. Bachem, E. Schneider, H. Groß, H. Weidenbach, R. M. Schmid, A. Menke, M. Siech, H. Beger, A. Grünert, G. Adler, Gastroenterology 1998, 115, 421.
P. Bankhead, M. B. Loughrey, J. A. Fernández, Y. Dombrowski, D. G. Mcart, P. D. Dunne, S. Mcquaid, R. T. Gray, L. J. Murray, H. G. Coleman, J. A. James, M. Salto-Tellez, P. W. Hamilton, Sci. Rep. 2017, 7, 16878.