Redox ratio in the left ventricle of the growth restricted fetus is positively correlated with cardiac output.
MRI
cardiac output
cardiovascular
fetus
foetal development
foetal growth restriction
metabolism
redox ratio
substrate supply
two-photon microscopy
Journal
Journal of biophotonics
ISSN: 1864-0648
Titre abrégé: J Biophotonics
Pays: Germany
ID NLM: 101318567
Informations de publication
Date de publication:
12 2021
12 2021
Historique:
revised:
01
09
2021
received:
20
05
2021
accepted:
03
09
2021
pubmed:
10
9
2021
medline:
24
12
2021
entrez:
9
9
2021
Statut:
ppublish
Résumé
Intrauterine growth restriction (IUGR) is a result of limited substrate supply to the developing fetus in utero, and can be caused by either placental, genetic or environmental factors. Babies born IUGR can have poor long-term health outcomes, including being at higher risk of developing cardiovascular disease. Limited substrate supply in the IUGR fetus not only changes the structure of the heart but may also affect metabolism and function of the developing heart. We have utilised two imaging modalities, two-photon microscopy and phase-contrast MRI (PC-MRI), to assess alterations in cardiac metabolism and function using a sheep model of IUGR. Two-photon imaging revealed that the left ventricle of IUGR fetuses (at 140-141 d GA) had a reduced optical redox ratio, suggesting a reliance on glycolysis for ATP production. Concurrently, the use of PC-MRI to measure foetal left ventricular cardiac output (LVCO) revealed a positive correlation between LVCO and redox ratio in IUGR, but not control fetuses. These data suggest that altered heart metabolism in IUGR fetuses is indicative of reduced cardiac output, which may contribute to poor cardiac outcomes in adulthood.
Identifiants
pubmed: 34499415
doi: 10.1002/jbio.202100157
doi:
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e202100157Informations de copyright
© 2021 Wiley-VCH GmbH.
Références
WHO in World Health Statistics 2017: Monitoring Health for the SDGs, Sustainable Development Goals, Geneva, Switzerland: World Health Organisation, 2017, p. 29.
D. Sharma, S. Shastri, P. Sharma, Clin. Med. Insights Pediatr. 2016, 10, 67.
D. A. Giussani, J. Physiol. 2016, 594, 1215.
J. L. Morrison, Clin. Exp. Pharmacol. Physiol. 2008, 35, 730.
D. J. Barker, P. D. Winter, C. Osmond, B. Margetts, S. J. Simmonds, Lancet 1989, 2, 577.
D. J. P. Barker, Theriogenology 2000, 53, 555.
C. H. D. Fall, C. Osmond, D. J. P. Barker, P. M. S. Clark, C. N. Hales, Y. Stirling, T. W. Meade, BMJ: Br. Med. J. 1995, 310, 428.
S. Frankel, P. Elwood, P. Sweetnam, J. Yarnell, G. D. Smith, Lancet 1996, 348, 1478.
J. R. T. Darby, T. J. Varcoe, S. Orgeig, J. L. Morrison, Theriogenology 2020, 150, 84.
A. Ghidini, Obstet. Gynecol. Surv. 1996, 51, 376.
L. G. Moore, High Alt. Med. Biol. 2003, 4, 141.
R. A. Salam, J. K. Das, A. Ali, Z. S. Lassi, Z. A. Bhutta, Expert Rev. Obstet. Gynecol. 2013, 8, 559.
I. C. Mcmillen, J. S. Robinson, Physiol. Rev. 2005, 85, 571.
K. C. W. Wang, K. J. Botting, S. Zhang, I. C. McMillen, D. A. Brooks, J. L. Morrison, J. Endocrinol. 2017, 233, R81.
K. J. Botting, X. Y. Loke, S. Zhang, J. B. Andersen, J. R. Nyengaard, J. L. Morrison, Am. J. Physiol.-Regul. Integr. Compar. Physiol. 2018, 315, R48.
S. Lee, S. P. Walker, Austral. J. Ultrasound Med. 2010, 13, 31.
J. L. Morrison, O. T. Ayonrinde, A. S. Care, G. D. Clarke, J. R. T. Darby, A. L. David, J. M. Dean, S. B. Hooper, M. J. Kitchen, C. K. Macgowan, A. Melbourne, E. V. McGillick, C. A. McKenzie, N. Michael, N. Mohammed, S. A. Sadananthan, E. Schrauben, T. R. H. Regnault, S. S. Velan, J. Dev. Origins Health Dis. 2020, 12, 1.
B. S. Saini, J. R. T. Darby, S. Portnoy, L. Sun, J. van Amerom, M. C. Lock, J. Y. Soo, S. L. Holman, S. R. Perumal, J. C. Kingdom, J. G. Sled, C. K. Macgowan, J. L. Morrison, M. Seed, J. Physiol. 2020, 598, 3259.
M. Y. Zhu, N. Milligan, S. Keating, R. Windrim, J. Keunen, V. Thakur, A. Ohman, S. Portnoy, J. G. Sled, E. Kelly, S.-J. Yoo, L. Gross-Wortmann, E. Jaeggi, C. K. Macgowan, J. C. Kingdom, M. Seed, Am. J. Obstet. Gynecol. 2016, 214, 367.e361.
A. Q. Duan, J. R. T. Darby, J. Y. Soo, M. C. Lock, M. Y. Zhu, L. V. Flynn, S. R. Perumal, C. K. Macgowan, J. B. Selvanayagam, J. L. Morrison, M. Seed, Am. J. Physiol.-Regul. Integr. Comp. Physiol. 2019, 317, R780.
P. M. Vuguin, Horm. Res. 2007, 68, 113.
A. N. Paradis, M. S. Gay, C. G. Wilson, L. Zhang, PLOS ONE 2015, 10, e0116600.
S. Louey, S. S. Jonker, G. D. Giraud, K. L. Thornburg, J. Physiol. 2007, 580, 639.
R. Poudel, I. C. McMillen, S. L. Dunn, S. Zhang, J. L. Morrison, Am. J. Physiol.-Regul. Integr. Comp. Physiol. 2015, 308, R151.
J. R. T. Darby, I. C. McMillen, J. L. Morrison, J. Physiol. 2018, 596, 2345.
E. R. Porrello, E. N. Olson, Stem Cell Res. 2014, 13, 556.
S. S. Jonker, S. Louey, G. D. Giraud, K. L. Thornburg, J. J. Faber, FASEB J.: Off. Publ. Feder. Am. Soc. Exp. Biol. 2015, 29, 4346.
S. S. Jonker, L. Zhang, S. Louey, G. D. Giraud, K. L. Thornburg, J. J. Faber, J. Appl. Physiol. 2007, 102, 1130.
G. D. Lopaschuk, J. S. Jaswal, J. Cardiovasc. Pharmacol. 2010, 56, 130.
J. R. T. Darby, A. Sorvina, C. A. Bader, M. C. Lock, J. Y. Soo, S. L. Holman, M. Seed, T. Kuchel, D. A. Brooks, S. E. Plush, J. L. Morrison, J. Biophotonics 2020, 13, e201960085.
R. J. Ascuitto, N. T. Ross-Ascuitto, Semin. Perinatol. 1996, 20, 542.
A. O. Makinde, P. F. Kantor, G. D. Lopaschuk, Mol. Cell. Biochem. 1998, 188, 49.
K. C. W. Wang, C. H. Lim, I. C. McMillen, J. A. Duffield, D. A. Brooks, J. L. Morrison, Metabolism 2013, 62, 1662.
C. F. Rueda-Clausen, J. S. Morton, G. D. Lopaschuk, S. T. Davidge, Cardiovasc. Res. 2010, 90, 285.
W. C. Stanley, F. A. Recchia, G. D. Lopaschuk, Physiol. Rev. 2005, 85, 1093.
J. L. Morrison, A. Sorvina, J. R. T. Darby, C. A. Bader, M. C. Lock, M. Seed, T. Kuchel, S. E. Plush, D. A. Brooks, J. Biophotonics 2018, 11, e201700242.
M. Skala, N. Ramanujam, Methods Mol. Biol. (Clifton, N.J.) 2010, 594, 155.
O. I. Kolenc, K. P. Quinn, Antioxid. Redox Signal. 2017, 30, 875.
Z. Liu, D. Pouli, C. A. Alonzo, A. Varone, S. Karaliota, K. P. Quinn, K. Münger, K. P. Karalis, I. Georgakoudi, Sci. Adv. 2018, 4, eaap9302.
I. Georgakoudi, K. P. Quinn, Annu. Rev. Biomed. Eng. 2012, 14, 351.
W. L. Rice, D. L. Kaplan, I. Georgakoudi, PLOS ONE 2010, 5, e10075.
C. A. Alonzo, S. Karaliota, D. Pouli, Z. Liu, K. P. Karalis, I. Georgakoudi, Sci. Rep. 2016, 6, 31012.
J. Lazniewska, J. R. T. Darby, S. L. Holman, A. Sorvina, S. E. Plush, M. Massi, D. A. Brooks, J. L. Morrison, J. Biophotonics 2021, 14, e202000322.
C. Kilkenny, W. J. Browne, I. C. Cuthill, M. Emerson, D. G. Altman, PLOS Biol. 2010, 8, e1000412.
D. Grundy, J. Physiol. 2015, 593, 2547.
J. Tannenbaum, B. T. Bennett, J. Am. Assoc. Lab. Anim. Sci.: JAALAS 2015, 54, 120.
T. J. Varcoe, J. R. T. Darby, K. L. Gatford, S. L. Holman, P. Cheung, M. J. Berry, M. D. Wiese, J. L. Morrison, Anim. Front.: Rev. Mag. Anim. Agric. 2019, 9, 60.
J. Leigh Morrison, C. Chien, N. Gruber, D. Rurak, W. Riggs, Dev. Brain Res. 2001, 131, 47.
L. J. Edwards, G. Simonetta, J. A. Owens, J. S. Robinson, I. C. McMillen, J. Physiol. 1999, 515(Pt 3), 897.
B. S. Muhlhausler, C. L. Adam, P. A. Findlay, J. A. Duffield, I. C. McMillen, FASEB J. 2006, 20, 1257.
B. S. Muhlhausler, J. L. Morrison, I. C. McMillen, Endocrinology 2009, 150, 4287.
E. M. Schrauben, B. S. Saini, J. R. T. Darby, J. Y. Soo, M. C. Lock, E. Stirrat, G. Stortz, J. G. Sled, J. L. Morrison, M. Seed, C. K. Macgowan, J. Cardiovasc. Magn. Reson. 2019, 21, 8.
S. K. S. Cho, J. R. T. Darby, B. S. Saini, M. C. Lock, S. L. Holman, J. M. Lim, S. R. Perumal, C. K. Macgowan, J. L. Morrison, M. Seed, J. Physiol. 2020, 598, 2557.
S. Bidhult, E. Hedström, M. Carlsson, J. Töger, K. Steding-Ehrenborg, H. Arheden, A. H. Aletras, E. Heiberg, Clin. Physiol. Funct. Imaging 2019, 39, 327.
E. Heiberg, J. Sjögren, M. Ugander, M. Carlsson, H. Engblom, H. Arheden, BMC Med. Imaging 2010, 10, 1.
A. Sorvina, C. A. Bader, M. C. Lock, D. A. Brooks, J. L. Morrison, S. E. Plush, J. Biophotonics 2018, 11, e201600296.
J. Ren, M. C. Lock, J. R. T. Darby, S. Orgeig, S. L. Holman, M. Quinn, M. Seed, B. S. Muhlhausler, I. C. McMillen, J. L. Morrison, J. Dev. Origins Health Dis. 2021, 8, 1.
S. Zhang, P. Barker, K. J. Botting, C. T. Roberts, C. M. McMillan, I. C. McMillen, J. L. Morrison, Physiol. Rep. 2016, 4, e13049.
X. Chen, A. L. Fahy, A. S. Green, M. J. Anderson, R. P. Rhoads, S. W. Limesand, J. Physiol. 2010, 588, 3539.
R. Bauer, B. Walter, A. Hoppe, E. Gaser, V. Lampe, E. Kauf, U. Zwiener, Exp. Toxicol. Pathol.: Off. J. Gesellsch. Toxikol. Pathol. 1998, 50(1), 59.
K. C. W. Wang, L. Zhang, I. C. McMillen, K. J. Botting, J. A. Duffield, S. Zhang, C. M. Suter, D. A. Brooks, J. L. Morrison, J. Physiol. 2011, 589, 4709.
S. R. Thorn, P. J. Rozance, L. D. Brown, W. W. Hay Jr., Semin. Reprod. Med. 2011, 29, 225.
L. D. Brown, P. J. Rozance, J. L. Bruce, J. E. Friedman, W. W. Hay Jr., S. R. Wesolowski, Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2015, 309, R920.
S. Srivastava, U. Baxa, G. Niu, X. Chen, R. L. Veech, IUBMB Life 2013, 65, 58.
J. Zheng, Oncol. Lett. 2012, 4, 1151.
G. Solaini, A. Baracca, G. Lenaz, G. Sgarbi, Biochim. Biophys. Acta (BBA) - Bioenerget. 2010, 1797, 1171.
A. J. Majmundar, W. J. Wong, M. C. Simon, Mol. Cell 2010, 40, 294.
J. D. Gordan, C. B. Thompson, M. C. Simon, Cancer Cell. 2007, 12, 108.
D. L. Economides, K. H. Nicolaides, E. A. Linton, L. A. Perry, T. Chard, Fetal Diagn. Ther. 1988, 3, 158.
S. Iwata, M. Kinoshita, H. Okamura, K. Tsuda, M. Saikusa, E. Harada, S. Saitoh, O. Iwata, PeerJ 2019, 7, e6368.
J. L. Morrison, K. J. Botting, P. S. Soo, E. V. McGillick, J. Hiscock, S. Zhang, I. C. McMillen, S. Orgeig, J. Preg. 2012, 2012, 839656.
A. Fattal-Valevski, H. Toledano-Alhadef, A. Golander, Y. Leitner, S. Harel, J. Pediatr. Endocrinol. Metab. 2005, 18, 671.
C. A. Ruys, B. van der Voorn, H. N. Lafeber, M. van de Lagemaat, J. Rotteveel, M. J. J. Finken, Psychoneuroendocrinology 2017, 82, 75.
G. D. Giraud, S. Louey, S. Jonker, J. Schultz, K. L. Thornburg, Endocrinology 2006, 147, 3643.
A. M. Rudolph, C. Roman, V. Gournay, Pediatr. Res. 1999, 46, 141.
S. S. J. S. Jonker, T. D. S. D. Scholz, J. L. S. L. Segar, Can. J. Physiol. Pharmacol. 2011, 89, 79.
T. J. Varcoe, J. R. T. Darby, S. L. Holman, E. L. Bradshaw, T. Kuchel, L. Vaughan, M. Seed, M. D. Wiese, J. L. Morrison, Physiol. Rep. 2020, 8, e14365.
R. Datta, T. Heaster, J. Sharick, A. Gillette, M. Skala, J. Biomed. Opt. 2020, 25, 071203.
D. L. Galvan, S. S. Badal, J. Long, B. H. Chang, P. T. Schumacker, P. A. Overbeek, F. R. Danesh, Kidney Int. 2017, 92, 1282.
M. M. Lukina, V. V. Dudenkova, L. E. Shimolina, L. B. Snopova, E. V. Zagaynova, M. V. Shirmanova, Cytom. A 2019, 95, 47.