Implication of folate deficiency in CYP2U1 loss of function.


Journal

The Journal of experimental medicine
ISSN: 1540-9538
Titre abrégé: J Exp Med
Pays: United States
ID NLM: 2985109R

Informations de publication

Date de publication:
01 11 2021
Historique:
received: 20 04 2021
revised: 15 07 2021
accepted: 05 08 2021
entrez: 21 9 2021
pubmed: 22 9 2021
medline: 15 12 2021
Statut: ppublish

Résumé

Hereditary spastic paraplegias are heterogeneous neurodegenerative disorders. Understanding of their pathogenic mechanisms remains sparse, and therapeutic options are lacking. We characterized a mouse model lacking the Cyp2u1 gene, loss of which is known to be involved in a complex form of these diseases in humans. We showed that this model partially recapitulated the clinical and biochemical phenotypes of patients. Using electron microscopy, lipidomic, and proteomic studies, we identified vitamin B2 as a substrate of the CYP2U1 enzyme, as well as coenzyme Q, neopterin, and IFN-α levels as putative biomarkers in mice and fluids obtained from the largest series of CYP2U1-mutated patients reported so far. We also confirmed brain calcifications as a potential biomarker in patients. Our results suggest that CYP2U1 deficiency disrupts mitochondrial function and impacts proper neurodevelopment, which could be prevented by folate supplementation in our mouse model, followed by a neurodegenerative process altering multiple neuronal and extraneuronal tissues.

Identifiants

pubmed: 34546337
pii: 212651
doi: 10.1084/jem.20210846
pmc: PMC8480666
pii:
doi:

Substances chimiques

Biomarkers 0
Folic Acid 935E97BOY8
CYP2U1 protein, human EC 1.14.14.1
Cytochrome P450 Family 2 EC 1.14.14.1

Types de publication

Journal Article Research Support, Non-U.S. Gov't

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

IM

Informations de copyright

© 2021 Pujol et al.

Déclaration de conflit d'intérêts

Disclosures: F. Darios reports "other" from Dynacure SAS outside the submitted work. D. Galatolo is supported by a grant from Treat SPG56. G. Stevanin reports grants from ASL-HSP association, the Tom-Wahlig-Stiftung Foundation, and the European Union 7th Framework Programme (Neuromics); non-financial support from Agence Nationale de la Recherche (framework programme Investissements d'Avenir) during the conduct of the study; and grants from Biogen outside the submitted work. N. Vilain reports grants from Fondation Bettencourt-Schueller, Fondation Servier, Union Nationale pour les Intérêts de la Médecine, and Fondation pour la Recherche sur l'Alzheimer; non-financial support from Movement Disorders Society, Merz-Pharma, and GE Healthcare SAS; and "other" from Biogen, Eisai, Eli-Lilly, Roche, Janssen - Johnson & Johnson, and Alector outside the submitted work. No other disclosures were reported.

Références

Nature. 2015 Apr 23;520(7548):553-7
pubmed: 25642965
J Comput Chem. 2005 Jun;26(8):818-26
pubmed: 15812779
J Struct Biol. 2017 Feb;197(2):102-113
pubmed: 27444392
Curr Opin Neurol. 2018 Aug;31(4):462-471
pubmed: 29847346
Am J Hum Genet. 2012 Dec 7;91(6):1051-64
pubmed: 23176821
Biochim Biophys Acta. 2015 Jul;1850(7):1426-37
pubmed: 25857771
J Struct Biol. 2005 Oct;152(1):36-51
pubmed: 16182563
Eur J Neurosci. 2005 Aug;22(4):802-8
pubmed: 16115204
Mol Aspects Med. 2012 Aug;33(4):487-509
pubmed: 22705444
Sci Rep. 2018 Jan 31;8(1):1968
pubmed: 29386551
Eur J Paediatr Neurol. 2016 May;20(3):444-8
pubmed: 26936192
Neurology. 2003 Sep 9;61(5):642-7
pubmed: 12963755
J Inherit Metab Dis. 2019 Jul;42(4):608-619
pubmed: 30680745
Hum Mutat. 2018 Jan;39(1):140-151
pubmed: 29034544
Proc Natl Acad Sci U S A. 2013 Jan 8;110(2):549-54
pubmed: 23267094
Neurology. 2016 Jul 5;87(1):e4-5
pubmed: 27378809
Neurogenetics. 2016 Oct;17(4):265-270
pubmed: 27679996
J Inherit Metab Dis. 2015 Jan;38(1):53-64
pubmed: 25488626
Int J Mol Sci. 2020 May 28;21(11):
pubmed: 32481712
J Neurol. 2017 Mar;264(3):586-588
pubmed: 28120039
J Mol Biol. 2006 Aug 18;361(3):462-9
pubmed: 16857210
J Exp Med. 2019 Feb 4;216(2):253-266
pubmed: 30587505
J Neurol. 2014 Feb;261(2):373-81
pubmed: 24337409
Nat Methods. 2019 Jun;16(6):471-477
pubmed: 31086343
Biochim Biophys Acta Gen Subj. 2017 Jan;1861(1 Pt A):3144-3153
pubmed: 27456766
J Neurol Sci. 2019 Jan 15;396:112-118
pubmed: 30448717
Essays Biochem. 2018 Jul 20;62(3):271-286
pubmed: 30030362
J Biol Chem. 1957 May;226(1):497-509
pubmed: 13428781
J Biol Chem. 2004 Feb 20;279(8):6305-14
pubmed: 14660610
Neurosci Biobehav Rev. 2014 Jun;43:183-90
pubmed: 24769291
Neurobiol Dis. 2017 Jun;102:21-37
pubmed: 28237315
Biochim Biophys Acta. 2016 Aug;1857(8):1079-1085
pubmed: 27060254
J Hum Genet. 2017 Nov;62(11):997-1000
pubmed: 28725025
J Neurol Sci. 2020 Apr 15;411:116669
pubmed: 32006740
Biochimie. 2016 Jul;126:31-42
pubmed: 26924398
J Intern Med. 2021 May;289(5):709-725
pubmed: 33107650
Curr Neurol Neurosci Rep. 2019 Feb 28;19(4):18
pubmed: 30820684
J Biol Chem. 2018 Apr 20;293(16):5821-5833
pubmed: 29483189
Eur J Paediatr Neurol. 2016 Sep;20(5):782-7
pubmed: 27292318
J Neurol. 2016 Apr;263(4):781-3
pubmed: 26914923
Metabolomics. 2016;12:91
pubmed: 27110228
Acta Neuropathol. 2013 Sep;126(3):307-28
pubmed: 23897027
Ann N Y Acad Sci. 2011 Dec;1245:24-6
pubmed: 22211970
Nat Rev Immunol. 2015 Jul;15(7):429-40
pubmed: 26052098
J Struct Biol. 1996 Jan-Feb;116(1):71-6
pubmed: 8742726
J Clin Neurosci. 2019 Sep;67:19-23
pubmed: 31281085
Dis Model Mech. 2015 Nov;8(11):1467-78
pubmed: 26398943
Front Neurosci. 2019 Oct 11;13:1051
pubmed: 31680803
J Inorg Biochem. 2004 Feb;98(2):365-70
pubmed: 14729317
Nat Commun. 2019 Mar 20;10(1):1287
pubmed: 30894536
Nat Struct Mol Biol. 2017 Oct 5;24(10):800-808
pubmed: 28981073

Auteurs

Claire Pujol (C)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.
Pasteur Institute, Centre national de la recherche scientifique UMR 3691, Paris, France.

Anne Legrand (A)

Paris University, Paris Cardiovascular Research Centre, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital Européen Georges Pompidou, Centre de Référence des Maladies Vasculaires Rares - Institut national de la santé et de la recherche médicale U97, Paris, France.

Livia Parodi (L)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.

Priscilla Thomas (P)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.
Pasteur Institute, Centre national de la recherche scientifique UMR 3691, Paris, France.

Fanny Mochel (F)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.

Dario Saracino (D)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.

Giulia Coarelli (G)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.

Marijana Croon (M)

Cologne Excellence Cluster for Cellular Stress Responses in Aging-Associated Diseases, University of Cologne, Cologne, Germany.

Milica Popovic (M)

Cologne Excellence Cluster for Cellular Stress Responses in Aging-Associated Diseases, University of Cologne, Cologne, Germany.

Manon Valet (M)

Sorbonne University, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Institut de la Vision, Paris, France.

Nicolas Villain (N)

Sorbonne University, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié-Salpêtrière, Department of Neurology, Paris, France.

Shahira Elshafie (S)

Department of Clinical Pathology, Fayoum University, Fayoum, Egypt.

Mahmoud Issa (M)

Department of Clinical Genetics, Human Genetics and Genome Research Division, National Research Centre, Cairo, Egypt.

Stephane Zuily (S)

University of Lorraine, Institut national de la santé et de la recherche médicale U 1116, Centre Hospitalier Régional Universitaire de Nancy, Nancy, France.

Mathilde Renaud (M)

University of Lorraine, Institut national de la santé et de la recherche médicale U 1256, Centre Hospitalier Régional Universitaire de Nancy, Nancy, France.

Cécilia Marelli-Tosi (C)

Mécanismes Moléculaires dans les Démences Neurodégénératives, University of Montpellier, École pratique des hautes études, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Montpellier, France; Expert Center for Neurogenetic Diseases, Centre Hospitalier Universitaire, Montpellier, France.

Marine Legendre (M)

Genetics Department, Centre Hospitalier Universitaire de Bordeaux, University of Bordeaux, Bordeaux, France.

Aurélien Trimouille (A)

Genetics Department, Centre Hospitalier Universitaire de Bordeaux, University of Bordeaux, Bordeaux, France.

Isabelle Kemlin (I)

Pediatric Neurology Department, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital Armand Trousseau, Groupe Hôpitaux Universitaires Est Parisien, Paris, France.

Sophie Mathieu (S)

Pediatric Neurology Department, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital Armand Trousseau, Groupe Hôpitaux Universitaires Est Parisien, Paris, France.

Joseph G Gleeson (JG)

Department of Neurosciences, University of California, San Diego, La Jolla, CA.

Foudil Lamari (F)

Metabolic Biochemistry Department, Pitié-Salpêtrière hospital, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Sorbonne University, Paris, France.

Daniele Galatolo (D)

Molecular Medicine, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico Stella Maris, Pisa, Italy.

Rana Alkouri (R)

Metabolic Biochemistry Department, Pitié-Salpêtrière hospital, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Sorbonne University, Paris, France.

Chantal Tse (C)

Metabolic Biochemistry Department, Pitié-Salpêtrière hospital, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Sorbonne University, Paris, France.

Diana Rodriguez (D)

Pediatric Neurology Department, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital Armand Trousseau, Groupe Hôpitaux Universitaires Est Parisien, Paris, France.

Claire Ewenczyk (C)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.

Florence Fellmann (F)

University of Lausanne, Service de Génétique médicale, Lausanne, Switzerland.

Thierry Kuntzer (T)

University of Lausanne, Nerve-Muscle Unit, Department of Clinical Neurosciences, Lausanne, Switzerland.

Emilie Blond (E)

Department of Biochemistry and Molecular Biology, Hospices Civils de Lyon, Pierre Bénite, France.

Khalid H El Hachimi (KH)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.
Paris Sciences et Lettres Research University, École pratique des hautes études, Neurogenetics Unit, Paris, France.

Frédéric Darios (F)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.

Alexandre Seyer (A)

Profilomic SA, Boulogne-Billancourt, France.

Anastasia D Gazi (AD)

Pasteur Institute, Centre national de la recherche scientifique UMR 3691, Paris, France.

Patrick Giavalisco (P)

Max Planck Institute for Biology of Ageing, Cologne, Germany.

Silvina Perin (S)

Max Planck Institute for Biology of Ageing, Cologne, Germany.

Jean-Luc Boucher (JL)

Paris Descartes University, Laboratoire de Chimie et Biochimie Pharmacologiques et Toxicologiques, Centre national de la recherche scientifique UMR 8601, Paris, France.

Laurent Le Corre (L)

Paris Descartes University, Laboratoire de Chimie et Biochimie Pharmacologiques et Toxicologiques, Centre national de la recherche scientifique UMR 8601, Paris, France.

Filippo M Santorelli (FM)

Molecular Medicine, Istituto di Ricovero e Cura a Carattere Scientifico Stella Maris, Pisa, Italy.

Cyril Goizet (C)

Genetics Department, Centre Hospitalier Universitaire de Bordeaux, University of Bordeaux, Bordeaux, France.

Maha S Zaki (MS)

Department of Clinical Genetics, Human Genetics and Genome Research Division, National Research Centre, Cairo, Egypt.

Serge Picaud (S)

Sorbonne University, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Institut de la Vision, Paris, France.

Arnaud Mourier (A)

Bordeaux University, Centre national de la recherche scientifique, Institut de Biochimie et Génétique Cellulaires, UMR 5095, Bordeaux, France.

Sophie Marie Steculorum (SM)

Group Neurocircuit and Function, Max Planck Institute for Metabolism Research, Cologne, Germany.

Cyril Mignot (C)

Genetics and Cytogenetics Department, Centre de Référence Déficiences Intellectuelles de Causes Rares, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Paris, France.

Alexandra Durr (A)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.

Aleksandra Trifunovic (A)

Cologne Excellence Cluster for Cellular Stress Responses in Aging-Associated Diseases, University of Cologne, Cologne, Germany.

Giovanni Stevanin (G)

Sorbonne Université, Institut du Cerveau - Paris Brain Institute ICM, Institut national de la santé et de la recherche médicale, Centre national de la recherche scientifique, Assistance Publique - Hôpitaux de Paris, Hôpital de la Pitié Salpêtrière, Départements Médico-Universitaires Neuroscience 6, Paris, France.
Paris Sciences et Lettres Research University, École pratique des hautes études, Neurogenetics Unit, Paris, France.

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