Toward Gene Transfer Nanoparticles as Therapeutics.
CRISPR
DNA
cystic fibrosis
gene editing
gene therapy
mRNA
nanoparticles
Journal
Advanced healthcare materials
ISSN: 2192-2659
Titre abrégé: Adv Healthc Mater
Pays: Germany
ID NLM: 101581613
Informations de publication
Date de publication:
04 2022
04 2022
Historique:
revised:
24
12
2021
received:
06
10
2021
pubmed:
11
1
2022
medline:
9
4
2022
entrez:
10
1
2022
Statut:
ppublish
Résumé
Genetic medicine has great potential to treat the underlying causes of many human diseases with exquisite precision, but the field has historically been stymied by delivery as the central challenge. Nanoparticles, engineered constructs the size of natural viruses, are being designed to more closely mimic the delivery efficiency of viruses, while enabling the advantages of increased safety, cargo-carrying flexibility, specific targeting, and ease in manufacturing. The speed in which nonviral gene transfer nanoparticles are making progress in the clinic is accelerating, with clinical validation of multiple nonviral nucleic acid delivery nanoparticle formulations recently FDA approved for both expression and for silencing of genes. While much of this progress has been with lipid nanoparticle formulations, significant development is being made with other nanomaterials for gene transfer as well, with favorable attributes such as biodegradability, scalability, and cell targeting. This review highlights the state of the field, current challenges in delivery, and opportunities for engineered nanomaterials to meet these challenges, including enabling long-term therapeutic gene editing. Delivery technology utilizing different kinds of nanomaterials and varying cargos for gene transfer (DNA, mRNA, and ribonucleoproteins) are discussed. Clinical applications are presented, including for the treatment of genetic diseases such as cystic fibrosis.
Identifiants
pubmed: 35006646
doi: 10.1002/adhm.202102145
doi:
Substances chimiques
Lipid Nanoparticles
0
Liposomes
0
Types de publication
Journal Article
Review
Research Support, N.I.H., Extramural
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2102145Subventions
Organisme : NCI NIH HHS
ID : R01 CA228133
Pays : United States
Organisme : NEI NIH HHS
ID : R01 EY031097
Pays : United States
Organisme : NIBIB NIH HHS
ID : P41 EB028239
Pays : United States
Informations de copyright
© 2022 Wiley-VCH GmbH.
Références
a) D. Wang, P. W. L. Tai, G. Gao, Nat. Rev. Drug Discovery 2019, 18, 358;
b) A. N. Lukashev, A. A. Zamyatnin Jr, Biochemistry 2016, 81, 700.
I. Gomez-Aguado, J. Rodriguez-Castejon, M. Vicente-Pascual, A. Rodriguez-Gascon, M. A. Solinis, A. Del Pozo-Rodriguez, Nanomaterials 2020, 10, 364.
C. S. Lee, E. S. Bishop, R. Zhang, X. Yu, E. M. Farina, S. Yan, C. Zhao, Z. Zheng, Y. Shu, X. Wu, J. Lei, Y. Li, W. Zhang, C. Yang, K. Wu, Y. Wu, S. Ho, A. Athiviraham, M. J. Lee, J. M. Wolf, R. R. Reid, T. C. He, Genes Dis. 2017, 4, 43.
a) S. Russell, J. Bennett, J. A. Wellman, D. C. Chung, Z.-F. Yu, A. Tillman, J. Wittes, J. Pappas, O. Elci, S. McCague, D. Cross, K. A. Marshall, J. Walshire, T. L. Kehoe, H. Reichert, M. Davis, L. Raffini, L. A. George, F. P. Hudson, L. Dingfield, X. Zhu, J. A. Haller, E. H. Sohn, V. B. Mahajan, W. Pfeifer, M. Weckmann, C. Johnson, D. Gewaily, A. Drack, E. Stone, et al., Lancet 2017, 390, 849;
b) E. Mercuri, F. Muntoni, G. Baranello, R. Masson, O. Boespflug-Tanguy, C. Bruno, S. Corti, A. Daron, N. Deconinck, L. Servais, V. Straub, H. Ouyang, D. Chand, S. Tauscher-Wisniewski, N. Mendonca, A. Lavrov, S. V.-E. s. group Lancet Neurol. 2021, 20, 832.
M. Carvalho, B. Sepodes, A. P. Martins, Front. Med. 2017, 4, 182.
S. J. Howe, M. R. Mansour, K. Schwarzwaelder, C. Bartholomae, M. Hubank, H. Kempski, M. H. Brugman, K. Pike-Overzet, S. J. Chatters, D. de Ridder, K. C. Gilmour, S. Adams, S. I. Thornhill, K. L. Parsley, F. J. Staal, R. E. Gale, D. C. Linch, J. Bayford, L. Brown, M. Quaye, C. Kinnon, P. Ancliff, D. K. Webb, M. Schmidt, C. von Kalle, H. B. Gaspar, A. J. Thrasher, J. Clin. Invest. 2008, 118, 3143.
a) Z. Meng, J. O'Keeffe-Ahern, J. Lyu, L. Pierucci, D. Zhou, W. Wang, Biomater. Sci. 2017, 5, 2381;
b) S. Guan, J. Rosenecker, Gene Ther. 2017, 24, 133.
a) A. Del Pozo-Rodriguez, M. A. Solinis, A. Rodriguez-Gascon, Eur. J. Pharm. Biopharm. 2016, 109, 184;
b) H. Yin, R. L. Kanasty, A. A. Eltoukhy, A. J. Vegas, J. R. Dorkin, D. G. Anderson, Nat. Rev. Genet. 2014, 15, 541;
c) Y. Rui, D. R. Wilson, J. J. Green, Trends Biotechnol. 2019, 37, 281.
a) Y. Wang, A. Rajala, R. V. Rajala, J. Funct. Biomater. 2015, 6, 379;
b) X. Zhang, W. Zhao, G. N. Nguyen, C. Zhang, C. Zeng, J. Yan, S. Du, X. Hou, W. Li, J. Jiang, B. Deng, D. W. McComb, R. Dorkin, A. Shah, L. Barrera, F. Gregoire, M. Singh, D. Chen, D. E. Sabatino, Y. Dong, Sci. Adv. 2020, 6, eabc2315;
c) J. D. Finn, A. R. Smith, M. C. Patel, L. Shaw, M. R. Youniss, J. van Heteren, T. Dirstine, C. Ciullo, R. Lescarbeau, J. Seitzer, R. R. Shah, A. Shah, D. Ling, J. Growe, M. Pink, E. Rohde, K. M. Wood, W. E. Salomon, W. F. Harrington, C. Dombrowski, W. R. Strapps, Y. Chang, D. V. Morrissey, Cell Rep. 2018, 22, 2227.
a) O. Boussif, F. Lezoualc'h, M. A. Zanta, M. D. Mergny, D. Scherman, B. Demeneix, J. P. Behr, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 7297;
b) Y. H. Choi, F. Liu, J. S. Kim, Y. K. Choi, J. S. Park, S. W. Kim, J. Controlled Release 1998, 54, 39;
c) J. C. Sunshine, D. Y. Peng, J. J. Green, Mol. Pharm. 2012, 9, 3375;
d) R. Rai, S. Alwani, I. Badea, Polymers 2019, 11, 745;
e) J. Karlsson, K. R. Rhodes, J. J. Green, S. Y. Tzeng, Expert Opin. Drug Delivery 2020, 17, 1395;
f) C. Zelmer, L. P. Zweifel, L. E. Kapinos, I. Craciun, Z. P. Guven, C. G. Palivan, R. Y. H. Lim, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2020, 117, 2770.
Z. Kang, Q. Meng, K. Liu, J. Mater. Chem. B 2019, 7, 1824.
a) S. Rahmani, S. Hakimi, A. Esmaeily, F. Y. Samadi, E. Mortazavian, M. Nazari, Z. Mohammadi, N. R. Tehrani, M. R. Tehrani, Int. J. Pharm. 2019, 560, 306;
b) H. Mousazadeh, Y. Pilehvar-Soltanahmadi, M. Dadashpour, N. Zarghami, J. Controlled Release 2021, 330, 1046.
a) Y. Zhou, G. Quan, Q. Wu, X. Zhang, B. Niu, B. Wu, Y. Huang, X. Pan, C. Wu, Acta Pharm. Sin. B 2018, 8, 165;
b) K. Zivojevic, M. Mladenovic, M. Djisalov, M. Mundzic, E. Ruiz-Hernandez, I. Gadjanski, N. Z. Knezevic, J. Controlled Release 2021, 337, 193.
a) Z. Wang, J. Dong, Q. Zhao, Y. Ying, L. Zhang, J. Zou, S. Zhao, J. Wang, Y. Zhao, S. Jiang, Mol. Med. Rep. 2020, 22, 4475;
b) J. Niu, Y. Chu, Y. F. Huang, Y. S. Chong, Z. H. Jiang, Z. W. Mao, L. H. Peng, J. Q. Gao, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 9388.
L. Farbiak, Q. Cheng, T. Wei, E. Alvarez-Benedicto, L. T. Johnson, S. Lee, D. J. Siegwart, Adv. Mater. 2021, 33, 2006619.
V. Subjakova, V. Oravczova, T. Hianik, Polymers 2021, 13, 341.
Y. Rui, D. R. Wilson, J. Choi, M. Varanasi, K. Sanders, J. Karlsson, M. Lim, J. J. Green, Sci. Adv. 2019, 5, eaay3255.
P. Erbacher, S. Zou, T. Bettinger, A. M. Steffan, J. S. Remy, Pharm. Res. 1998, 15, 1332.
a) F. P. Polack, S. J. Thomas, N. Kitchin, J. Absalon, A. Gurtman, S. Lockhart, J. L. Perez, G. Perez Marc, E. D. Moreira, C. Zerbini, R. Bailey, K. A. Swanson, S. Roychoudhury, K. Koury, P. Li, W. V. Kalina, D. Cooper, R. W. Frenck Jr, L. L. Hammitt, O. Tureci, H. Nell, A. Schaefer, S. Unal, D. B. Tresnan, S. Mather, P. R. Dormitzer, U. Sahin, K. U. Jansen, W. C. Gruber, Clinical Trial Group, N. Engl. J. Med. 2020, 383, 2603;
b) L. R. Baden, H. M. El Sahly, B. Essink, K. Kotloff, S. Frey, R. Novak, D. Diemert, S. A. Spector, N. Rouphael, C. B. Creech, J. McGettigan, S. Khetan, N. Segall, J. Solis, A. Brosz, C. Fierro, H. Schwartz, K. Neuzil, L. Corey, P. Gilbert, H. Janes, D. Follmann, M. Marovich, J. Mascola, L. Polakowski, J. Ledgerwood, B. S. Graham, H. Bennett, R. Pajon, C. Knightly, et al., N. Engl. J. Med. 2021, 384, 403.
B. Qin, X. Yuan, M. Jiang, H. Yin, Z. Luo, J. Zhang, C. Zhu, X. Li, Y. Shi, L. Luo, Y. Du, J. You, Nanoscale 2020, 12, 18249.
a) H. Lopez-Bertoni, I. S. Kotchetkov, N. Mihelson, B. Lal, Y. Rui, H. Ames, M. Lugo-Fagundo, H. Guerrero-Cazares, A. Quinones-Hinojosa, J. J. Green, J. Laterra, Cancer Res. 2020, 80, 1644;
b) J. Kim, S. K. Mondal, S. Y. Tzeng, Y. Rui, R. Al-Kharboosh, K. K. Kozielski, A. G. Bhargav, C. A. Garcia, A. Quinones-Hinojosa, J. J. Green, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 2943;
c) J. Choi, Y. Rui, J. Kim, N. Gorelick, D. R. Wilson, K. Kozielski, A. Mangraviti, E. Sankey, H. Brem, B. Tyler, J. J. Green, E. M. Jackson, Nanomedicine 2020, 23, 102115.
T. Wan, Q. Pan, C. Liu, J. Guo, B. Li, X. Yan, Y. Cheng, Y. Ping, Nano Lett. 2021, 21, 9761.
M. Du, Y. Chen, J. Tu, C. Liufu, J. Yu, Z. Yuan, X. Gong, Z. Chen, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 2904.
S. Mansouri, P. Lavigne, K. Corsi, M. Benderdour, E. Beaumont, J. C. Fernandes, Eur. J. Pharm. Biopharm. 2004, 57, 1.
R. M. Haley, R. Gottardi, R. Langer, M. J. Mitchell, Drug Delivery Transl. Res. 2020, 10, 661.
M. M. Khan, N. Filipczak, V. P. Torchilin, J. Controlled Release 2021, 330, 1220.
D. Adams, A. Gonzalez-Duarte, W. D. O'Riordan, C. C. Yang, M. Ueda, A. V. Kristen, I. Tournev, H. H. Schmidt, T. Coelho, J. L. Berk, K. P. Lin, G. Vita, S. Attarian, V. Plante-Bordeneuve, M. M. Mezei, J. M. Campistol, J. Buades, T. H. Brannagan 3rd, B. J. Kim, J. Oh, Y. Parman, Y. Sekijima, P. N. Hawkins, S. D. Solomon, M. Polydefkis, P. J. Dyck, P. J. Gandhi, S. Goyal, J. Chen, A. L. Strahs, et al., N. Engl. J. Med. 2018, 379, 11.
J. D. Gillmore, E. Gane, J. Taubel, J. Kao, M. Fontana, M. L. Maitland, J. Seitzer, D. O'Connell, K. R. Walsh, K. Wood, J. Phillips, Y. Xu, A. Amaral, A. P. Boyd, J. E. Cehelsky, M. D. McKee, A. Schiermeier, O. Harari, A. Murphy, C. A. Kyratsous, B. Zambrowicz, R. Soltys, D. E. Gutstein, J. Leonard, L. Sepp-Lorenzino, D. Lebwohl, N. Engl. J. Med. 2021, 385, 493.
Q. Cheng, T. Wei, L. Farbiak, L. T. Johnson, S. A. Dilliard, D. J. Siegwart, Nat. Nanotechnol. 2020, 15, 313.
a) J. W. Park, Breast Cancer Res. 2002, 4, 95;
b) D. E. Large, R. G. Abdelmessih, E. A. Fink, D. T. Auguste, Adv. Drug Delivery Rev. 2021, 176, 113851.
S. Jin, K. Ye, Biotechnol. Prog. 2007, 23, 32.
J. Gong, H. X. Wang, Y. H. Lao, H. Hu, N. Vatan, J. Guo, T. C. Ho, D. Huang, M. Li, D. Shao, K. W. Leong, Adv. Mater. 2020, 32, e2003537.
S. K. Samal, M. Dash, S. Van Vlierberghe, D. L. Kaplan, E. Chiellini, C. van Blitterswijk, L. Moroni, P. Dubruel, Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 7147.
a) S. M. Moghimi, P. Symonds, J. C. Murray, A. C. Hunter, G. Debska, A. Szewczyk, Mol. Ther. 2005, 11, 990;
b) R. Mohammadinejad, M. A. Moosavi, S. Tavakol, D. O. Vardar, A. Hosseini, M. Rahmati, L. Dini, S. Hussain, A. Mandegary, D. J. Klionsky, Autophagy 2019, 15, 4.
Y. M. Lee, D. Lee, J. Kim, H. Park, W. J. Kim, J. Controlled Release 2015, 205, 172.
Q. Peng, Z. Zhong, R. Zhuo, Bioconjugate Chem. 2008, 19, 499.
D. M. Lynn, D. G. Anderson, D. Putnam, R. Langer, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 8155.
S. Y. Tzeng, H. Guerrero-Cazares, E. E. Martinez, J. C. Sunshine, A. Quinones-Hinojosa, J. J. Green, Biomaterials 2011, 32, 5402.
J. Shen, J. Kim, S. Y. Tzeng, K. Ding, Z. Hafiz, D. Long, J. Wang, J. J. Green, P. A. Campochiaro, Sci. Adv. 2020, 6, eaba1606.
S. R. Little, D. M. Lynn, Q. Ge, D. G. Anderson, S. V. Puram, J. Chen, H. N. Eisen, R. Langer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 9534.
H. Guerrero-Cazares, S. Y. Tzeng, N. P. Young, A. O. Abutaleb, A. Quinones-Hinojosa, J. J. Green, ACS Nano 2014, 8, 5141.
C. J. McKinlay, J. R. Vargas, T. R. Blake, J. W. Hardy, M. Kanada, C. H. Contag, P. A. Wender, R. M. Waymouth, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, E448.
J. C. Kaczmarek, A. K. Patel, K. J. Kauffman, O. S. Fenton, M. J. Webber, M. W. Heartlein, F. DeRosa, D. G. Anderson, Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2016, 55, 13808.
A. K. Patel, J. C. Kaczmarek, S. Bose, K. J. Kauffman, F. Mir, M. W. Heartlein, F. DeRosa, R. Langer, D. G. Anderson, Adv. Mater. 2019, 31, 1805116.
S. P. Newman, Ther. Delivery 2017, 8, 647.
C. J. McKinlay, N. L. Benner, O. A. Haabeth, R. M. Waymouth, P. A. Wender, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 115, E5859.
S. Iqbal, M. Blenner, A. Alexander-Bryant, J. Larsen, Biomacromolecules 2020, 21, 1327.
F. Aulenta, M. G. Drew, A. Foster, W. Hayes, S. Rannard, D. W. Thornthwaite, D. R. Worrall, T. G. Youngs, J. Org. Chem. 2005, 70, 63.
T. P. Thomas, B. Huang, S. K. Choi, J. E. Silpe, A. Kotlyar, A. M. Desai, H. Zong, J. Gam, M. Joice, J. R. Baker Jr, Mol. Pharm. 2012, 9, 2669.
L. Vincent, J. Varet, J. Y. Pille, H. Bompais, P. Opolon, A. Maksimenko, C. Malvy, M. Mirshahi, H. Lu, J. P. Vannier, C. Soria, H. Li, Int. J. Cancer 2003, 105, 419.
C. Kneuer, M. Sameti, E. G. Haltner, T. Schiestel, H. Schirra, H. Schmidt, C. M. Lehr, Int. J. Pharm. 2000, 196, 257.
R. Shahbazi, G. Sghia-Hughes, J. L. Reid, S. Kubek, K. G. Haworth, O. Humbert, H. P. Kiem, J. E. Adair, Nat. Mater. 2019, 18, 1124.
C. H. Kapadia, J. R. Melamed, E. S. Day, BioDrugs 2018, 32, 297.
S. Wang, C. M. McGuirk, A. d'Aquino, J. A. Mason, C. A. Mirkin, Adv. Mater. 2018, 30, 1800202.
S. Wang, S. S. Park, C. T. Buru, H. Lin, P. C. Chen, E. W. Roth, O. K. Farha, C. A. Mirkin, Nat. Commun. 2020, 11, 2495.
X. Cai, Z. Xie, D. Li, M. Kassymova, S.-Q. Zang, H.-L. Jiang, Coord. Chem. Rev. 2020, 417, 213366.
H. D. Lawson, S. P. Walton, C. Chan, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 7004.
D. Adams, M. Polydefkis, A. Gonzalez-Duarte, J. Wixner, A. V. Kristen, H. H. Schmidt, J. L. Berk, I. A. Losada Lopez, A. Dispenzieri, D. Quan, I. M. Conceicao, M. S. Slama, J. D. Gillmore, T. Kyriakides, S. Ajroud-Driss, M. Waddington-Cruz, M. M. Mezei, V. Plante-Bordeneuve, S. Attarian, E. Mauricio, T. H. Brannagan 3rd, M. Ueda, E. Aldinc, J. J. Wang, M. T. White, J. Vest, E. Berber, M. T. Sweetser, T. Coelho, on behalf of the patisiran Global OLE study group, Lancet Neurol. 2021, 20, 49.
V. Labhasetwar, Curr. Opin. Biotechnol. 2005, 16, 674.
J. Kim, J. C. Sunshine, J. J. Green, Bioconjugate Chem. 2014, 25, 43.
A. Wadhwa, A. Aljabbari, A. Lokras, C. Foged, A. Thakur, Pharmaceutics 2020, 12, 102.
N. Hoshyar, S. Gray, H. Han, G. Bao, Nanomedicine 2016, 11, 673.
T. Nomura, N. Koreeda, F. Yamashita, Y. Takakura, M. Hashida, Pharm. Res. 1998, 15, 128.
D. Shi, D. Beasock, A. Fessler, J. Szebeni, J. Y. Ljubimova, K. A. Afonin, M. A. Dobrovolskaia, Adv. Drug Delivery Rev. 2021, 180, 114079.
J. J. Green, E. Chiu, E. S. Leshchiner, J. Shi, R. Langer, D. G. Anderson, Nano Lett. 2007, 7, 874.
S. J. Chiu, N. T. Ueno, R. J. Lee, J. Controlled Release 2004, 97, 357.
Y. Zhang, F. Schlachetzki, W. M. Pardridge, Mol. Ther. 2003, 7, 11.
R. Duncan, S. C. Richardson, Mol. Pharm. 2012, 9, 2380.
R. Blumenthal, M. J. Clague, S. R. Durell, R. M. Epand, Chem. Rev. 2003, 103, 53.
Y. W. Cho, J. D. Kim, K. Park, J. Pharm. Pharmacol. 2003, 55, 721.
N. D. Sonawane, F. C. Szoka Jr, A. S. Verkman, J. Biol. Chem. 2003, 278, 44826.
N. Qiu, X. Liu, Y. Zhong, Z. Zhou, Y. Piao, L. Miao, Q. Zhang, J. Tang, L. Huang, Y. Shen, Adv. Mater. 2016, 28, 10613.
A. Krhac Levacic, S. Berger, J. Muller, A. Wegner, U. Lachelt, C. Dohmen, C. Rudolph, E. Wagner, J. Controlled Release 2021, 339, 27.
J. Karlsson, S. Y. Tzeng, S. Hemmati, K. M. Luly, O. Choi, Y. Rui, D. R. Wilson, K. L. Kozielski, A. Quinones-Hinojosa, J. J. Green, Adv. Funct. Mater. 2021, 31, 2009768.
P. D. Hsu, E. S. Lander, F. Zhang, Cell 2014, 157, 1262.
a) A. Hendel, R. O. Bak, J. T. Clark, A. B. Kennedy, D. E. Ryan, S. Roy, I. Steinfeld, B. D. Lunstad, R. J. Kaiser, A. B. Wilkens, R. Bacchetta, A. Tsalenko, D. Dellinger, L. Bruhn, M. H. Porteus, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 985;
b) S. Lin, B. T. Staahl, R. K. Alla, J. A. Doudna, eLife 2014, 3, e04766;
c) J. Liu, T. Gaj, Y. Yang, N. Wang, S. Shui, S. Kim, C. N. Kanchiswamy, J. S. Kim, C. F. Barbas 3rd, Nat. Protoc. 2015, 10, 1842;
d) Y. Rui, M. Varanasi, S. Mendes, H. M. Yamagata, D. R. Wilson, J. J. Green, Mol. Ther.-Nucleic Acids 2020, 20, 661.
Y. Lin, A. S. Waldman, Genetics 2001, 158, 1665.
a) A. Hendel, E. J. Fine, G. Bao, M. H. Porteus, Trends Biotechnol. 2015, 33, 132;
b) P. Cameron, C. K. Fuller, P. D. Donohoue, B. N. Jones, M. S. Thompson, M. M. Carter, S. Gradia, B. Vidal, E. Garner, E. M. Slorach, E. Lau, L. M. Banh, A. M. Lied, L. S. Edwards, A. H. Settle, D. Capurso, V. Llaca, S. Deschamps, M. Cigan, J. K. Young, A. P. May, Nat. Methods 2017, 14, 600;
c) W. X. Yan, R. Mirzazadeh, S. Garnerone, D. Scott, M. W. Schneider, T. Kallas, J. Custodio, E. Wernersson, Y. Li, L. Gao, Y. Federova, B. Zetsche, F. Zhang, M. Bienko, N. Crosetto, Nat. Commun. 2017, 8, 15058.
a) Z. Liu, Z. Lu, G. Yang, S. Huang, G. Li, S. Feng, Y. Liu, J. Li, W. Yu, Y. Zhang, J. Chen, Q. Sun, X. Huang, Nat. Commun. 2018, 9, 2338;
b) Z. Liu, M. Chen, S. Chen, J. Deng, Y. Song, L. Lai, Z. Li, Nat. Commun. 2018, 9, 2717;
c) K. Kim, S. M. Ryu, S. T. Kim, G. Baek, D. Kim, K. Lim, E. Chung, S. Kim, J. S. Kim, Nat. Biotechnol. 2017, 35, 435.
A. C. Komor, Y. B. Kim, M. S. Packer, J. A. Zuris, D. R. Liu, Nature 2016, 533, 420.
N. M. Gaudelli, A. C. Komor, H. A. Rees, M. S. Packer, A. H. Badran, D. I. Bryson, D. R. Liu, Nature 2017, 551, 464.
M. H. Geurts, E. de Poel, G. D. Amatngalim, R. Oka, F. M. Meijers, E. Kruisselbrink, P. van Mourik, G. Berkers, K. M. de Winter-de Groot, S. Michel, D. Muilwijk, B. L. Aalbers, J. Mullenders, S. F. Boj, S. W. F. Suen, J. E. Brunsveld, H. M. Janssens, M. A. Mall, S. Y. Graeber, R. van Boxtel, C. K. van der Ent, J. M. Beekman, H. Clevers, Cell Stem Cell 2020, 26, 503.
M. Pal, M. J. Herold, Biochem. Soc. Trans. 2021, 49, 269.
S. Vaidyanathan, K. T. Azizian, A. Haque, J. M. Henderson, A. Hendel, S. Shore, J. S. Antony, R. I. Hogrefe, M. S. D. Kormann, M. H. Porteus, A. P. McCaffrey, Mol. Ther.-Nucleic Acids 2018, 12, 530.
S. Raskin, J. Pediatr. 2021, 97, 378.
Y. Rui, D. R. Wilson, K. Sanders, J. J. Green, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 10472.
H. Frangoul, D. Altshuler, M. D. Cappellini, Y. S. Chen, J. Domm, B. K. Eustace, J. Foell, J. de la Fuente, S. Grupp, R. Handgretinger, T. W. Ho, A. Kattamis, A. Kernytsky, J. Lekstrom-Himes, A. M. Li, F. Locatelli, M. Y. Mapara, M. de Montalembert, D. Rondelli, A. Sharma, S. Sheth, S. Soni, M. H. Steinberg, D. Wall, A. Yen, S. Corbacioglu, N. Engl. J. Med. 2021, 384, 252.
S. H. Chu, M. Packer, H. Rees, D. Lam, Y. Yu, J. Marshall, L. I. Cheng, D. Lam, J. Olins, F. A. Ran, A. Liquori, B. Gantzer, J. Decker, D. Born, L. Barrera, A. Hartigan, N. Gaudelli, G. Ciaramella, I. M. Slaymaker, CRISPR J. 2021, 4, 169.
Nat. Biotechnol. 2019, 37, 1386.
S. M. Rowe, A. S. Verkman, Cold Spring Harbor Perspect. Med. 2013, 3, a009761.
K. Ridley, M. Condren, J. Pediatr. Pharmacol. Ther. 2020, 25, 192.
D. R. McHugh, M. S. Steele, D. M. Valerio, A. Miron, R. J. Mann, D. F. LePage, R. A. Conlon, C. U. Cotton, M. L. Drumm, C. A. Hodges, PLoS One 2018, 13, e0199573.
L. I. Marquez Loza, E. C. Yuen, P. B. McCray Jr, Genes 2019, 10, 218.
ClinicalTrials.gov, https://clinicaltrials.gov, 2021. (accessed: January 2021).
E. Alton, D. K. Armstrong, D. Ashby, K. J. Bayfield, D. Bilton, E. V. Bloomfield, A. C. Boyd, J. Brand, R. Buchan, R. Calcedo, P. Carvelli, M. Chan, S. H. Cheng, D. D. S. Collie, S. Cunningham, H. E. Davidson, G. Davies, J. C. Davies, L. A. Davies, M. H. Dewar, A. Doherty, J. Donovan, N. S. Dwyer, H. I. Elgmati, R. F. Featherstone, J. Gavino, S. Gea-Sorli, D. M. Geddes, J. S. R. Gibson, D. R. Gill, et al., Lancet Respir. Med. 2015, 3, 684.
E. W. Alton, A. C. Boyd, D. J. Porteous, G. Davies, J. C. Davies, U. Griesenbach, T. E. Higgins, D. R. Gill, S. C. Hyde, J. A. Innes, on behalf of the UK Cystic Fibrosis Gene Therapy Consortium, Am J. Respir. Crit. Care Med. 2015, 192, 1389.
J. B. Zuckerman, C. B. Robinson, K. S. McCoy, R. Shell, T. J. Sferra, N. Chirmule, S. A. Magosin, K. J. Propert, E. C. Brown-Parr, J. V. Hughes, J. Tazelaar, C. Baker, M. J. Goldman, J. M. Wilson, Hum. Gene Ther. 1999, 10, 2973.
K. Mention, L. Santos, P. T. Harrison, Genes 2019, 10, 387.
Translate Bio Announces Interim Results from Phase 1/2 Clinical Trial of MRT5005 in Patients with Cystic Fibrosis, https://investors.translate.bio/news-releases/news-release-details/translate-bio-announces-interim-results-phase-12-clinical-trial, 2019. (accessed: January 2021).
Translate Bio Announces Results from Second Interim Data Analysis from Ongoing Phase 1/2 Clinical Trial of MRT5005 in Patients with Cystic Fibrosis (CF), https://investors.translate.bio/news-releases/news-release-details/translate-bio-announces-results-second-interim-data-analysis, 2021. (accessed: January 2021).
A. L. Ryan, Cell Stem Cell 2020, 26, 476.
a) C. Ferec, G. R. Cutting, Cold Spring Harbor Perspect. Med. 2012, 2, a009480;
b) D. M. Green, K. E. McDougal, S. M. Blackman, P. R. Sosnay, L. B. Henderson, K. M. Naughton, J. M. Collaco, G. R. Cutting, Respir. Res. 2010, 11, 140.