Organoids at the PUB: The Porcine Urinary Bladder Serves as a Pancreatic Niche for Advanced Cancer Modeling.


Journal

Advanced healthcare materials
ISSN: 2192-2659
Titre abrégé: Adv Healthc Mater
Pays: Germany
ID NLM: 101581613

Informations de publication

Date de publication:
06 2022
Historique:
revised: 17 12 2021
received: 29 10 2021
pubmed: 4 2 2022
medline: 10 6 2022
entrez: 3 2 2022
Statut: ppublish

Résumé

Despite intensive research and progress in personalized medicine, pancreatic ductal adenocarcinoma remains one of the deadliest cancer entities. Pancreatic duct-like organoids (PDLOs) derived from human pluripotent stem cells (PSCs) or pancreatic cancer patient-derived organoids (PDOs) provide unique tools to study early and late stage dysplasia and to foster personalized medicine. However, such advanced systems are neither rapidly nor easily accessible and require an in vivo niche to study tumor formation and interaction with the stroma. Here, the establishment of the porcine urinary bladder (PUB) is revealed as an advanced organ culture model for shaping an ex vivo pancreatic niche. This model allows pancreatic progenitor cells to enter the ductal and endocrine lineages, while PDLOs further mature into duct-like tissue. Accordingly, the PUB offers an ex vivo platform for earliest pancreatic dysplasia and cancer if PDLOs feature KRAS

Identifiants

pubmed: 35114730
doi: 10.1002/adhm.202102345
doi:

Types de publication

Journal Article Research Support, Non-U.S. Gov't

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

IM

Pagination

e2102345

Informations de copyright

© 2022 The Authors. Advanced Healthcare Materials published by Wiley-VCH GmbH.

Références

L. Rahib, B. D. Smith, R. Aizenberg, A. B. Rosenzweig, J. M. Fleshman, L. M. Matrisian, Cancer Res. 2014, 74, 2913.
A. K. Beutel, L. Schütte, J. Scheible, E. Roger, M. Müller, L. Perkhofer, A. M. T. U. Kestler, J. M. Kraus, H. A. Kestler, T. F. E. Barth, J. Lemke, M. Kornmann, T. J. Ettrich, J. Gout, T. Seufferlein, A. Kleger, Cancers 2021, 13, 2539.
P. O. Frappart, K. Walter, J. Gout, A. K. Beutel, M. Morawe, F. Arnold, M. Breunig, T. F. E. Barth, R. Marienfeld, L. Schulte, T. Ettrich, T. Hackert, M. Svinarenko, R. Rösler, S. Wiese, H. Wiese, L. Perkhofer, M. Müller, A. Lechel, B. Sainz, P. C. Hermann, T. Seufferlein, A. Kleger, United Eur. Gastroenterol. J. 2020, 8, 594.
E. Driehuis, A. Van Hoeck, K. Moore, S. Kolders, H. E. Francies, M. C. Gulersonmez, E. C. A. Stigter, B. Burgering, V. Geurts, A. Gracanin, G. Bounova, F. H. Morsink, R. Vries, S. Boj, J. Van Es, G. J. A. Offerhaus, O. Kranenburg, M. J. Garnett, L. Wessels, E. Cuppen, L. A. A. Brosens, H. Clevers, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 26580.
R. L. Siegel, K. D. Miller, H. E. Fuchs, A. Jemal, Ca-Cancer J. Clin. 2021, 71, 7.
M. Hohwieler, A. Illing, P. C. Hermann, T. Mayer, M. Stockmann, L. Perkhofer, T. Eiseler, J. S. Antony, M. Müller, S. Renz, C. C. Kuo, Q. Lin, M. Sendler, M. Breunig, S. M. Kleiderman, A. Lechel, M. Zenker, M. Leichsenring, J. Rosendahl, M. Zenke, B. Sainz, J. Mayerle, I. G. Costa, T. Seufferlein, M. Kormann, M. Wagner, S. Liebau, A. Kleger, Gut 2017, 66, 473.
M. Breunig, J. Merkle, M. Wagner, M. K. Melzer, T. F. E. Barth, T. Engleitner, J. Krumm, S. Wiedenmann, C. M. Cohrs, L. Perkhofer, G. Jain, J. Krüger, P. C. Hermann, M. Schmid, T. Madácsy, Á. Varga, J. Griger, N. Azoitei, M. Müller, O. Wessely, P. G. Robey, S. Heller, Z. Dantes, M. Reichert, C. Günes, C. Bolenz, F. Kuhn, J. Maléth, S. Speier, S. Liebau, et al., Cell Stem Cell 2021, 28, 1105.
L. Huang, R. Desai, D. N. Conrad, N. C. Leite, D. Akshinthala, C. M. Lim, R. Gonzalez, L. B. Muthuswamy, Z. Gartner, S. K. Muthuswamy, Cell Stem Cell 2021, 28, 1090.
J. Merkle, M. Breunig, M. Schmid, C. Allgöwer, J. Krüger, M. K. Melzer, S. Bens, R. Siebert, L. Perkhofer, N. Azoitei, T. Seufferlein, S. Heller, M. Meier, M. Müller, A. Kleger, M. Hohwieler, Cancers 2021, 13, 5139.
M. Breunig, J. Merkle, M. K. Melzer, S. Heller, T. Seufferlein, M. Meier, M. Hohwieler, A. Kleger, STAR Protoc. 2021, 2, 100913.
S. Wiedenmann, M. Breunig, J. Merkle, C. von Toerne, T. Georgiev, M. Moussus, L. Schulte, T. Seufferlein, M. Sterr, H. Lickert, S. E. Weissinger, P. Möller, S. M. Hauck, M. Hohwieler, A. Kleger, M. Meier, Nat. Biomed. Eng. 2021, 5, 897.
S. F. Boj, C.-I. Hwang, L. A. Baker, I. I. C. Chio, D. D. Engle, V. Corbo, M. Jager, M. Ponz-Sarvise, H. Tiriac, M. S. Spector, A. Gracanin, T. Oni, K. H. Yu, R. van Boxtel, M. Huch, K. D. Rivera, J. P. Wilson, M. E. Feigin, D. Öhlund, A. Handly-Santana, C. M. Ardito-Abraham, M. Ludwig, E. Elyada, B. Alagesan, G. Biffi, G. N. Yordanov, B. Delcuze, B. Creighton, K. Wright, Y. Park, et al., Cell 2015, 160, 324.
T. Seino, S. Kawasaki, M. Shimokawa, H. Tamagawa, K. Toshimitsu, M. Fujii, Y. Ohta, M. Matano, K. Nanki, K. Kawasaki, S. Takahashi, S. Sugimoto, E. Iwasaki, J. Takagi, T. Itoi, M. Kitago, Y. Kitagawa, T. Kanai, T. Sato, Cell Stem Cell 2018, 22, 454.
A. Philippi, S. Heller, I. G. Costa, V. Senée, M. Breunig, Z. Li, G. Kwon, R. Russell, A. Illing, Q. Lin, M. Hohwieler, A. Degavre, P. Zalloua, S. Liebau, M. Schuster, J. Krumm, X. Zhang, R. Geusz, J. R. Benthuysen, A. Wang, J. Chiou, K. Gaulton, H. Neubauer, E. Simon, T. Klein, M. Wagner, G. Nair, C. Besse, C. Dandine-Roulland, R. Olaso, et al., Nat. Med. 2021, 27, 1928.
M. M. Haykal, C. Nahmias, C. Varon, O. C. B. Martin, Front. Cell Dev. Biol. 2020, 8, 606039.
A. T. Byrne, D. G. Alférez, F. Amant, D. Annibali, J. Arribas, A. V. Biankin, A. Bruna, E. Budinská, C. Caldas, D. K. Chang, R. B. Clarke, H. Clevers, G. Coukos, V. Dangles-Marie, S. Gail Eckhardt, E. Gonzalez-Suarez, E. Hermans, M. Hidalgo, M. A. Jarzabek, S. De Jong, J. Jonkers, K. Kemper, L. Lanfrancone, G. M. Maelandsmo, E. Marangoni, J. C. Marine, E. Medico, J. H. Norum, H. G. Palmer, D. S. Peeper, et al., Nat. Rev. Cancer 2017, 17, 254.
P. L. Garcia, A. L. Miller, K. J. Yoon, Cancers 2020, 12, 1327.
K. Miyabayashi, L. A. Baker, A. Deschênes, B. Traub, G. Caligiuri, D. Plenker, B. Alagesan, P. Belleau, S. Li, J. Kendall, G. H. Jang, R. K. Kawaguchi, T. D. D. Somerville, H. Tiriac, C. Il Hwang, R. A. Burkhart, N. J. Roberts, L. D. Wood, R. H. Hruban, J. Gillis, A. Krasnitz, C. R. Vakoc, M. Wigler, F. Notta, S. Gallinger, Y. Park, D. A. Tuveson, Cancer Discovery 2020, 10, 1566.
B. F. L. Lai, R. X. Z. Lu, Y. Hu, L. Davenport Huyer, W. Dou, E. Y. Wang, N. Radulovich, M. S. Tsao, Y. Sun, M. Radisic, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 2000545.
E. Kim, S. Choi, B. Kang, J. H. Kong, Y. Kim, W. H. Yoon, H. R. Lee, S. E. Kim, H. M. Kim, H. S. Lee, C. Yang, Y. J. Lee, M. Kang, T. Y. Roh, S. Jung, S. Kim, J. H. Ku, K. Shin, Nature 2020, 588, 664.
P. Nowak-Sliwinska, T. Segura, M. L. Iruela-Arispe, Anigogenesis 2014, 17, 779.
L. Chen, S. Wang, Y. Feng, J. Zhang, Y. Du, J. Zhang, C. Van Ongeval, Y. Ni, Y. Li, Cells 2021, 10, 463.
C. Berger, Y. Bjørlykke, L. Hahn, M. Mühlemann, S. Kress, H. Walles, R. Luxenhofer, H. Raeder, M. Metzger, D. Zdzieblo, Biomaterials 2020, 244, 119766.
E. Elebring, V. K. Kuna, N. Kvarnström, S. Sumitran-Holgersson, J. Tissue Eng. 2017, 8, 2041731417738145.
V. K. Kuna, N. Kvarnström, E. Elebring, S. S. Holgersson, J. Vis. Exp. 2018, 140, 58302.
L. Schneider, J. Liu, C. Zhang, A. Azoitei, S. Meessen, X. Zheng, C. Cremer, C. Gorzelanny, S. Kempe-Gonzales, C. Brunner, F. Wezel, C. Bolenz, C. Gunes, A. John, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 5875.
D. J. Rosario, G. C. Reilly, E. A. Salah, M. Glover, A. J. Bullock, S. MacNeil, Regener. Med. 2008, 3, 145.
F. Wezel, J. Lustig, A. Azoitei, J. Liu, S. Meessen, G. Najjar, V. Zehe, P. Faustmann, F. Zengerling, A. John, T. Martini, C. Bolenz, C. Günes, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 2959.
C. Frantz, K. M. Stewart, V. M. Weaver, J. Cell Sci. 2010, 123, 4195.
L. Baskin, P. S. Howard, E. Macarak, J. Urol. 1993, 150, 601.
K. J. Aitken, D. J. Bägli, Nat. Rev. Urol. 2009, 6, 596.
M. H. Schussler, A. Skoudy, F. Ramaekers, F. X. Real, Am. J. Pathol. 1992, 140, 559.
Q. Zhou, A. C. Law, J. Rajagopal, W. J. Anderson, P. A. Gray, D. A. Melton, Dev. Cell 2007, 13, 103.
M. Kasper, H. H. von Dorsche, P. Stosiek, Histochemistry 1991, 96, 271.
S. Githens, J Pediatr Gastroenterol Nutr 1988, 7, 486.
L. Huang, A. Holtzinger, I. Jagan, M. Begora, I. Lohse, N. Ngai, C. Nostro, R. Wang, L. B. Muthuswamy, H. C. Crawford, C. Arrowsmith, S. E. Kalloger, D. J. Renouf, A. A. Connor, S. Cleary, D. F. Schaeffer, M. Roehrl, M.-S. S. Tsao, S. Gallinger, G. Keller, S. K. Muthuswamy, Nat. Med. 2015, 21, 1364.
G. E. Kim, H. Bae, H. Park, S. Kuan, S. C. Crawley, J. J. L. Ho, Y. S. Kim, Gastroenterology 2002, 123, 1052.
G. M. O'Kane, B. T. Grunwald, G. H. Jang, M. Masoomian, S. Picardo, R. C. Grant, R. E. Denroche, A. Zhang, Y. Wang, B. Lam, P. M. Krzyzanowski, I. M. Lungu, J. M. S. Bartlett, M. Peralta, F. Vyas, R. Khokha, J. Biagi, D. Chadwick, S. Ramotar, S. Hutchinson, A. Dodd, J. M. Wilson, F. Notta, G. Zogopoulos, S. Gallinger, J. J. Knox, S. E. Fischer, Clin. Cancer Res. 2020, 26, 4901.
E. A. Collisson, A. Sadanandam, P. Olson, W. J. Gibb, M. Truitt, S. Gu, J. Cooc, J. Weinkle, G. E. Kim, L. Jakkula, H. S. Feiler, A. H. Ko, A. B. Olshen, K. L. Danenberg, M. A. Tempero, P. T. Spellman, D. Hanahan, J. W. Gray, Nat. Med. 2011, 17, 500.
C. Maurer, S. R. Holmstrom, J. He, P. Laise, T. Su, A. Ahmed, H. Hibshoosh, J. A. Chabot, P. E. Oberstein, A. R. Sepulveda, J. M. Genkinger, J. Zhang, A. C. Iuga, M. Bansal, A. Califano, K. P. Olive, Gut 2019, 68, 1034.
P. Bailey, D. K. Chang, K. Nones, A. L. Johns, A. M. Patch, M. C. Gingras, D. K. Miller, A. N. Christ, T. J. C. Bruxner, M. C. Quinn, C. Nourse, L. C. Murtaugh, I. Harliwong, S. Idrisoglu, S. Manning, E. Nourbakhsh, S. Wani, L. Fink, O. Holmes, V. Chin, M. J. Anderson, S. Kazakoff, C. Leonard, F. Newell, N. Waddell, S. Wood, Q. Xu, P. J. Wilson, N. Cloonan, K. S. Kassahn, et al., Nature 2016, 531, 47.
R. A. Moffitt, R. Marayati, E. L. Flate, K. E. Volmar, S. G. H. Loeza, K. A. Hoadley, N. U. Rashid, L. A. Williams, S. C. Eaton, A. H. Chung, J. K. Smyla, J. M. Anderson, H. J. Kim, D. J. Bentrem, M. S. Talamonti, C. A. Iacobuzio-Donahue, M. A. Hollingsworth, J. J. Yeh, Nat. Genet. 2015, 47, 1168.
M. Tu, L. Klein, E. Espinet, T. Georgomanolis, F. Wegwitz, X. Li, L. Urbach, A. Danieli-Mackay, S. Küffer, K. Bojarczuk, A. Mizi, U. Günesdogan, B. Chapuy, Z. Gu, A. Neesse, U. Kishore, P. Ströbel, E. Hessmann, S. A. Hahn, A. Trumpp, A. Papantonis, V. Ellenrieder, S. K. Singh, Nat. Cancer 2021, 2, 1185.
W. J. Ho, E. M. Jaffee, L. Zheng, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2020, 17, 527.
L. Haeberle, I. Esposito, Transl. Gastroenterol. Hepatol. 2019, 4, 50.
A. N. Hosein, R. A. Brekken, A. Maitra, Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2020, 17, 487.
L. Perkhofer, A. Schmitt, M. C. Romero Carrasco, M. Ihle, S. Hampp, D. A. Ruess, E. Hessmann, R. Russell, A. Lechel, N. Azoitei, Q. Lin, S. Liebau, M. Hohwieler, H. Bohnenberger, M. Lesina, H. Algül, L. Gieldon, E. Schröck, J. Gaedcke, M. Wagner, L. Wiesmüller, B. Sipos, T. Seufferlein, H. C. Reinhardt, P. O. Frappart, A. Kleger, Cancer Res. 2017, 77, 5576.
J. Gout, L. Perkhofer, M. Morawe, F. Arnold, M. Ihle, S. Biber, S. Lange, E. Roger, J. M. Kraus, K. Stifter, S. A. Hahn, A. Zamperone, T. Engleitner, M. Müller, K. Walter, E. Rodriguez-Aznar, B. Sainz, P. C. Hermann, E. Hessmann, S. Müller, N. Azoitei, A. Lechel, S. Liebau, M. Wagner, D. M. Simeone, H. A. Kestler, T. Seufferlein, L. Wiesmüller, R. Rad, P. O. Frappart, et al., Gut 2021, 70, 743.
E. Roger, J. Gout, F. Arnold, A. K. Beutel, M. Müller, A. Abaei, T. F. E. Barth, V. Rasche, T. Seufferlein, L. Perkhofer, A. Kleger, Cells 2020, 9, 2110.
A. E. Stanton, X. Tong, F. Yang, Acta Biomater.. 2019, 96, 310.
A. J. Engler, S. Sen, H. L. Sweeney, D. E. Discher, Cell 2006, 126, 677.
P. J. Wrighton, J. R. Klim, B. A. Hernandez, C. H. Koonce, T. J. Kamp, L. L. Kiessling, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 18126.
C. R. Below, J. Kelly, A. Brown, J. D. Humphries, C. Hutton, J. Xu, B. Y. Lee, C. Cintas, X. Zhang, V. Hernandez-Gordillo, L. Stockdale, M. A. Goldsworthy, J. Geraghty, L. Foster, D. A. O'Reilly, B. Schedding, J. Askari, J. Burns, N. Hodson, D. L. Smith, C. Lally, G. Ashton, D. Knight, A. Mironov, A. Banyard, J. A. Eble, J. P. Morton, M. J. Humphries, L. G. Griffith, C. Jørgensen, Nat. Mater. 2022, 21, 110.
J. K. Kular, S. Basu, R. I. Sharma, J. Tissue Eng. 2014, 5, 2041731414557112.
N. K. Karamanos, A. D. Theocharis, Z. Piperigkou, D. Manou, A. Passi, S. S. Skandalis, D. H. Vynios, V. Orian-Rousseau, S. Ricard-Blum, C. E. H. Schmelzer, L. Duca, M. Durbeej, N. A. Afratis, L. Troeberg, M. Franchi, V. Masola, M. Onisto, FEBS J. 2021, 288, 6850.
B. Sipos, S. Frank, T. Gress, S. Hahn, G. Klöppel, Pancreatology 2009, 9, 45.
N. Jonckheere, N. Skrypek, I. Van Seuningen, Cancers 2010, 2, 1794.
J. L. Kopp, G. von Figura, E. Mayes, F. F. Liu, C. L. Dubois, J. P. Morris, F. C. Pan, H. Akiyama, C. V. E. Wright, K. Jensen, M. Hebrok, M. Sander, Cancer Cell 2012, 22, 737.
N. Remmers, J. M. Anderson, E. M. Linde, D. J. DiMaio, A. J. Lazenby, H. H. Wandall, U. Mandel, H. Clausen, F. Yu, M. A. Hollingsworth, Clin. Cancer Res. 2013, 19, 1981.
M. K. Melzer, F. Arnold, K. Stifter, F. Zengerling, N. Azoitei, T. Seufferlein, C. Bolenz, A. Kleger, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 3345.
S.-I. Kim, F. Oceguera-Yanez, C. Sakurai, M. Nakagawa, S. Yamanaka, K. Woltjen, Induced Pluripotent Stem (iPS) Cells. Methods in Molecular Biology, Humana Press, Vol. 1357, New York, NY 2016, pp. 111-131.
J. Rao, M. J. Pfeiffer, S. Frank, K. Adachi, I. Piccini, R. Quaranta, M. Araúzo-Bravo, J. Schwarz, D. Schade, S. Leidel, H. R. Schöler, G. Seebohm, B. Greber, Cell Stem Cell 2016, 18, 341.
M. C. Nostro, F. Sarangi, C. Yang, A. Holland, A. G. Elefanty, E. G. Stanley, D. L. Greiner, G. Keller, Stem Cell Rep. 2015, 4, 591.
R. Jesnowski, D. Fürst, J. Ringel, Y. Chen, A. Schrödel, J. Kleeff, A. Kolb, W. D. Schareck, M. Löhr, Lab. Investig. 2005, 85, 1276.
M. Uhlén, L. Fagerberg, B. M. Hallström, C. Lindskog, P. Oksvold, A. Mardinoglu, Å. Sivertsson, C. Kampf, E. Sjöstedt, A. Asplund, I. M. Olsson, K. Edlund, E. Lundberg, S. Navani, C. A. K. Szigyarto, J. Odeberg, D. Djureinovic, J. O. Takanen, S. Hober, T. Alm, P. H. Edqvist, H. Berling, H. Tegel, J. Mulder, J. Rockberg, P. Nilsson, J. M. Schwenk, M. Hamsten, K. Von Feilitzen, M. Forsberg, et al., Science 2015, 347, 1260419.

Auteurs

Michael Karl Melzer (MK)

Department of Urology, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.
Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Markus Breunig (M)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Frank Arnold (F)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Felix Wezel (F)

Department of Urology, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Anca Azoitei (A)

Department of Urology, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Elodie Roger (E)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Jana Krüger (J)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Jessica Merkle (J)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.
Core Facility Organoids, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Lena Schütte (L)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Yazid Resheq (Y)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Mark Hänle (M)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Viktor Zehe (V)

Department of Urology, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Friedemann Zengerling (F)

Department of Urology, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Ninel Azoitei (N)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Lukas Klein (L)

Department of Gastroenterology, Gastrointestinal Oncology and Endocrinology, University Medicine Goettingen, Goettingen, 37075, Germany.

Frederike Penz (F)

Department of Gastroenterology, Gastrointestinal Oncology and Endocrinology, University Medicine Goettingen, Goettingen, 37075, Germany.

Shiv K Singh (SK)

Department of Gastroenterology, Gastrointestinal Oncology and Endocrinology, University Medicine Goettingen, Goettingen, 37075, Germany.

Thomas Seufferlein (T)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Meike Hohwieler (M)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Christian Bolenz (C)

Department of Urology, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Cagatay Günes (C)

Department of Urology, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Johann Gout (J)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Alexander Kleger (A)

Department of Internal Medicine I, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.
Core Facility Organoids, Ulm University, Ulm, 89081, Germany.

Articles similaires

[Redispensing of expensive oral anticancer medicines: a practical application].

Lisanne N van Merendonk, Kübra Akgöl, Bastiaan Nuijen
1.00
Humans Antineoplastic Agents Administration, Oral Drug Costs Counterfeit Drugs

Smoking Cessation and Incident Cardiovascular Disease.

Jun Hwan Cho, Seung Yong Shin, Hoseob Kim et al.
1.00
Humans Male Smoking Cessation Cardiovascular Diseases Female
Humans United States Aged Cross-Sectional Studies Medicare Part C
1.00
Humans Yoga Low Back Pain Female Male

Classifications MeSH