Boosting Cholesterol Efflux from Foam Cells by Sequential Administration of rHDL to Deliver MicroRNA and to Remove Cholesterol in a Triple-Cell 2D Atherosclerosis Model.
apoA-I
atherosclerosis models
cardiovascular diseases
cholesterol efflux
microRNAs
nanodiscs
recombinant/reconstituted high-density lipoproteins (rHDL)
Journal
Small (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1613-6829
Titre abrégé: Small
Pays: Germany
ID NLM: 101235338
Informations de publication
Date de publication:
04 2022
04 2022
Historique:
revised:
30
12
2021
received:
27
09
2021
pubmed:
15
2
2022
medline:
5
4
2022
entrez:
14
2
2022
Statut:
ppublish
Résumé
Cardiovascular disease, the leading cause of mortality worldwide, is primarily caused by atherosclerosis, which is characterized by lipid and inflammatory cell accumulation in blood vessels and carotid intima thickening. Although disease management has improved significantly, new therapeutic strategies focused on accelerating atherosclerosis regression must be developed. Atherosclerosis models mimicking in vivo-like conditions provide essential information for research and new advances toward clinical application. New nanotechnology-based therapeutic opportunities have emerged with apoA-I nanoparticles (recombinant/reconstituted high-density lipoproteins, rHDL) as ideal carriers to deliver molecules and the discovery that microRNAs participate in atherosclerosis establishment and progression. Here, a therapeutic strategy to improve cholesterol efflux is developed based on a two-step administration of rHDL consisting of a first dose of antagomiR-33a-loaded rHDLs to induce adenosine triphosphate-binding cassette transporters A1 overexpression, followed by a second dose of 1,2-dipalmitoyl-sn-glycero-3-phosphocholine rHDLs, which efficiently remove cholesterol from foam cells. A triple-cell 2D-atheroma plaque model reflecting the cellular complexity of atherosclerosis is used to improve efficiency of the nanoparticles in promoting cholesterol efflux. The results show that sequential administration of rHDL potentiates cholesterol efflux indicating that this approach may be used in vivo to more efficiently target atherosclerotic lesions and improve prognosis of the disease.
Identifiants
pubmed: 35156292
doi: 10.1002/smll.202105915
doi:
Substances chimiques
MicroRNAs
0
Cholesterol
97C5T2UQ7J
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2105915Informations de copyright
© 2022 Wiley-VCH GmbH.
Références
World Health Organization, Cardiovascular Diseases (CVDs) 2020.
G. K. Hansson, A. Hermansson, Nat. Immunol. 2011, 12, 204.
P. Libby, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2012, 32, 2045.
P. Welsh, G. Grassia, S. Botha, N. Sattar, P. Maffia, Br. J. Pharmacol. 2017, 174, 3898.
I. Tabas, K. J. Williams, J. Boren, Circulation 2007, 116, 1832.
A. Daiber, S. Steven, A. Weber, V. V. Shuvaev, V. R. Muzykantov, I. Laher, H. Li, S. Lamas, T. Munzel, Br. J. Pharmacol. 2017, 174, 1591.
J. Davignon, P. Ganz, Circulation 2004, 109, III27.
S. Verma, M. R. Buchanan, T. J. Anderson, Circulation 2003, 108, 2054.
K. J. Moore, M. W. Freeman, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2006, 26, 1702.
A. Benito-Vicente, K. B. Uribe, S. Jebari, U. Galicia-Garcia, H. Ostolaza, C. Martin, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 3426.
J. Boren, M. J. Chapman, R. M. Krauss, C. J. Packard, J. F. Bentzon, C. J. Binder, M. J. Daemen, L. L. Demer, R. A. Hegele, S. J. Nicholls, B. G. Nordestgaard, G. F. Watts, E. Bruckert, S. Fazio, B. A. Ference, I. Graham, J. D. Horton, U. Landmesser, U. Laufs, L. Masana, G. Pasterkamp, F. J. Raal, K. K. Ray, H. Schunkert, M. R. Taskinen, B. van de Sluis, O. Wiklund, L. Tokgozoglu, A. L. Catapano, H. N. Ginsberg, Eur. Heart J. 2020, 41, 2313.
G. Camejo, E. Hurt-Camejo, J. Lipid Res. 2014, 55, 1.
E. Hurt-Camejo, G. Camejo, J. Cardiovasc. Dev. Dis. 2018, 5, 1.
R. J. Chilton, J. Am. Osteopath. Assoc. 2004, 104, S5.
B. A. Ference, H. N. Ginsberg, I. Graham, K. K. Ray, C. J. Packard, E. Bruckert, R. A. Hegele, R. M. Krauss, F. J. Raal, H. Schunkert, G. F. Watts, J. Boren, S. Fazio, J. D. Horton, L. Masana, S. J. Nicholls, B. G. Nordestgaard, B. van de Sluis, M. R. Taskinen, L. Tokgozoglu, U. Landmesser, U. Laufs, O. Wiklund, J. K. Stock, M. J. Chapman, A. L. Catapano, Eur. Heart J. 2017, 38, 2459.
C. Messier, N. Awad, M. Gagnon, Neurol. Res. 2004, 26, 567.
M. Cuchel, D. J. Rader, Circulation 2006, 113, 2548.
A. J. Lusis, Nature 2000, 407, 233.
T. Moore, A. Le, T. M. Cowan, J. Inherit. Metab. Dis. 2012, 35, 431.
K. Y. Chyu, P. K. Shah, Front. Pharmacol. 2015, 6, 187.
C. Michael Gibson, S. Korjian, P. Tricoci, Y. Daaboul, M. Yee, P. Jain, J. H. Alexander, P. G. Steg, A. M. Lincoff, J. J. Kastelein, R. Mehran, D. M. D'Andrea, L. I. Deckelbaum, B. Merkely, M. Zarebinski, T. O. Ophuis, R. A. Harrington, Circulation 2016, 134, 1918.
P. Barter, A. M. Gotto, J. C. LaRosa, J. Maroni, M. Szarek, S. M. Grundy, J. J. Kastelein, V. Bittner, J. C. Fruchart, N. Engl. J. Med. 2007, 357, 1301.
D. J. Gordon, J. L. Probstfield, R. J. Garrison, J. D. Neaton, W. P. Castelli, J. D. Knoke, D. R. Jacobs, Jr., S. Bangdiwala, H. A. Tyroler, Circulation 1989, 79, 8.
J. J. Badimon, L. Badimon, V. Fuster, J. Clin. Invest. 1990, 85, 1234.
J. A. Shaw, A. Bobik, A. Murphy, P. Kanellakis, P. Blombery, N. Mukhamedova, K. Woollard, S. Lyon, D. Sviridov, A. M. Dart, Circ. Res. 2008, 103, 1084.
M. J. Amar, W. D'Souza, S. Turner, S. Demosky, D. Sviridov, J. Stonik, J. Luchoomun, J. Voogt, M. Hellerstein, D. Sviridov, A. T. Remaley, J. Pharmacol. Exp. Ther. 2010, 334, 634.
B. A. Di Bartolo, S. J. Nicholls, S. Bao, K. A. Rye, A. K. Heather, P. J. Barter, C. Bursill, Atherosclerosis 2011, 217, 395.
R. Duivenvoorden, J. Tang, D. P. Cormode, A. J. Mieszawska, D. Izquierdo-Garcia, C. Ozcan, M. J. Otten, N. Zaidi, M. E. Lobatto, S. M. van Rijs, B. Priem, E. L. Kuan, C. Martel, B. Hewing, H. Sager, M. Nahrendorf, G. J. Randolph, E. S. Stroes, V. Fuster, E. A. Fisher, Z. A. Fayad, W. J. Mulder, Nat. Commun. 2014, 5, 3065.
C. M. Gibson, J. J. P. Kastelein, A. T. Phillips, P. E. Aylward, M. K. Yee, M. Tendera, S. J. Nicholls, S. Pocock, S. G. Goodman, J. H. Alexander, A. M. Lincoff, C. Bode, D. Duffy, M. Heise, G. Berman, S. J. Mears, P. Tricoci, L. I. Deckelbaum, P. G. Steg, P. Ridker, R. Mehran, Am. Heart J. 2021, 231, 121.
C. R. Sirtori, L. Calabresi, G. Franceschini, D. Baldassarre, M. Amato, J. Johansson, M. Salvetti, C. Monteduro, R. Zulli, M. L. Muiesan, E. Agabiti-Rosei, Circulation 2001, 103, 1949.
V. Gualandri, G. Franceschini, C. R. Sirtori, G. Gianfranceschi, G. B. Orsini, A. Cerrone, A. Menotti, Am. J. Hum. Genet. 1985, 37, 1083.
S. E. Nissen, T. Tsunoda, E. M. Tuzcu, P. Schoenhagen, C. J. Cooper, M. Yasin, G. M. Eaton, M. A. Lauer, W. S. Sheldon, C. L. Grines, S. Halpern, T. Crowe, J. C. Blankenship, R. Kerensky, JAMA 2003, 290, 2292.
J. A. A. Reijers, D. G. Kallend, K. E. Malone, J. W. Jukema, P. L. J. Wijngaard, J. Burggraaf, M. Moerland, Cardiovasc. Drugs Ther. 2017, 31, 381.
S. J. Nicholls, R. Puri, C. M. Ballantyne, J. W. Jukema, J. J. P. Kastelein, W. Koenig, R. S. Wright, D. Kallend, P. Wijngaard, M. Borgman, K. Wolski, S. E. Nissen, JAMA Cardiol. 2018, 3, 806.
J. C. Tardif, C. M. Ballantyne, P. Barter, J. L. Dasseux, Z. A. Fayad, M. C. Guertin, J. J. Kastelein, C. Keyserling, H. Klepp, W. Koenig, P. L. L'Allier, J. Lesperance, T. F. Luscher, J. F. Paolini, A. Tawakol, D. D. Waters, Eur. Heart. J. 2014, 35, 3277.
J. C. Tardif, J. Gregoire, P. L. L'Allier, R. Ibrahim, J. Lesperance, T. M. Heinonen, S. Kouz, C. Berry, R. Basser, M. A. Lavoie, M. C. Guertin, J. Rodes-Cabau, JAMA 2007, 297, 1675.
R. Easton, A. Gille, D. D'Andrea, R. Davis, S. D. Wright, C. Shear, J. Clin. Pharmacol. 2014, 54, 301.
C. I. Ma, J. A. Beckstead, A. Thompson, A. Hafiane, R. H. Wang, R. O. Ryan, R. S. Kiss, Biochem. Cell Biol. 2012, 90, 636.
P. Marmillot, S. Patel, M. R. Lakshman, Metabolism 2007, 56, 251.
S. Jebari-Benslaiman, K. B. Uribe, A. Benito-Vicente, U. Galicia-Garcia, A. Larrea-Sebal, I. Alloza, K. Vandenbroeck, H. Ostolaza, C. Martin, Biomedicines 2020, 8, 373.
P. D. Thomas, M. J. Poznansky, Biochem. J. 1988, 254, 155.
D. A. Bricarello, J. T. Smilowitz, A. M. Zivkovic, J. B. German, A. N. Parikh, ACS Nano 2011, 5, 42.
S. I. Kim, D. Shin, T. H. Choi, J. C. Lee, G. J. Cheon, K. Y. Kim, M. Park, M. Kim, Mol. Ther. 2007, 15, 1145.
H. Lee, S. I. Kim, D. Shin, Y. Yoon, T. H. Choi, G. J. Cheon, M. Kim, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2009, 378, 192.
K. J. Rayner, F. J. Sheedy, C. C. Esau, F. N. Hussain, R. E. Temel, S. Parathath, J. M. van Gils, A. J. Rayner, A. N. Chang, Y. Suarez, C. Fernandez-Hernando, E. A. Fisher, K. J. Moore, J. Clin. Invest. 2011, 121, 2921.
V. Rottiers, S. Obad, A. Petri, R. McGarrah, M. W. Lindholm, J. C. Black, S. Sinha, R. J. Goody, M. S. Lawrence, A. S. deLemos, H. F. Hansen, S. Whittaker, S. Henry, R. Brookes, S. H. Najafi-Shoushtari, R. T. Chung, J. R. Whetstine, R. E. Gerszten, S. Kauppinen, A. M. Naar, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 212ra162.
N. L. Price, L. Goedeke, Y. Suarez, C. Fernandez-Hernando, EMBO Mol. Med. 2021, 13, e12606.
L. He, G. J. Hannon, Nat. Rev. Genet. 2004, 5, 522.
D. Baek, J. Villen, C. Shin, F. D. Camargo, S. P. Gygi, D. P. Bartel, Nature 2008, 455, 64.
A. T. Ashizawa, J. Cortes, Expert Opin. Drug Delivery 2015, 12, 1107.
M. A. Nguyen, H. Wyatt, L. Susser, M. Geoffrion, A. Rasheed, A. C. Duchez, M. L. Cottee, E. Afolayan, E. Farah, Z. Kahiel, M. Cote, S. Gadde, K. J. Rayner, ACS Nano 2019, 13, 6491.
M. C. Zuniga, S. L. White, W. Zhou, Vasc. Med. 2014, 19, 394.
J. Noonan, G. Grassia, N. MacRitchie, P. Garside, T. J. Guzik, A. C. Bradshaw, P. Maffia, Front. Immunol. 2019, 10, 849.
D. Kim, S. Eom, S. M. Park, H. Hong, D. S. Kim, Sci. Rep. 2019, 9, 14915.
W. Tschugguel, Z. Zhegu, L. Gajdzik, M. Maier, B. R. Binder, J. Graf, Pflugers Arch. 1995, 430, 145.
K. B. Uribe, A. Benito-Vicente, C. Martin, F. Blanco-Vaca, N. Rotllan, Biomater. Sci. 2021, 9, 3185.
C. M. Ramirez, C. S. Lin, K. Abdelmohsen, L. Goedeke, J. H. Yoon, J. Madrigal-Matute, J. L. Martin-Ventura, D. T. Vo, P. J. Uren, L. O. Penalva, M. Gorospe, C. Fernandez-Hernando, J. Lipid Res. 2014, 55, 1066.
P. Libby, J. E. Buring, L. Badimon, G. K. Hansson, J. Deanfield, M. S. Bittencourt, L. Tokgozoglu, E. F. Lewis, Nat. Rev. Dis. Primers 2019, 5, 56.
D. F. Gualtero, G. I. Lafaurie, M. R. Fontanilla, Mol. Oral. Microbiol. 2018, 33, 29.
C. K. W. Chan, L. Zhang, C. K. Cheng, H. Yang, Y. Huang, X. Y. Tian, C. H. J. Choi, Small 2018, 14, 1702793.
Y. Zhao, H. Gao, J. He, C. Jiang, J. Lu, W. Zhang, H. Yang, J. Liu, J. Controlled Release 2018, 283, 241.
H. He, Q. Yuan, J. Bie, R. L. Wallace, P. J. Yannie, J. Wang, M. G. Lancina, 3rd, O. Y. Zolotarskaya, W. Korzun, H. Yang, S. Ghosh, Transl. Res. 2018, 193, 13.
H. He, J. Wang, P. J. Yannie, W. J. Korzun, H. Yang, S. Ghosh, Biomaterials 2020, 260, 120333.
J. E. Dahlman, C. Barnes, O. Khan, A. Thiriot, S. Jhunjunwala, T. E. Shaw, Y. Xing, H. B. Sager, G. Sahay, L. Speciner, A. Bader, R. L. Bogorad, H. Yin, T. Racie, Y. Dong, S. Jiang, D. Seedorf, A. Dave, K. S. Sandu, M. J. Webber, T. Novobrantseva, V. M. Ruda, A. K. R. Lytton-Jean, C. G. Levins, B. Kalish, D. K. Mudge, M. Perez, L. Abezgauz, P. Dutta, L. Smith, et al., Nat. Nanotechnol. 2014, 9, 648.
H. Yin, R. L. Kanasty, A. A. Eltoukhy, A. J. Vegas, J. R. Dorkin, D. G. Anderson, Nat. Rev. Genet. 2014, 15, 541.
O. F. Khan, P. S. Kowalski, J. C. Doloff, J. K. Tsosie, V. Bakthavatchalu, C. B. Winn, J. Haupt, M. Jamiel, R. Langer, D. G. Anderson, Sci. Adv. 2018, 4, eaar8409.
K. C. Vickers, B. T. Palmisano, B. M. Shoucri, R. D. Shamburek, A. T. Remaley, Nat. Cell Biol. 2011, 13, 423.
C. S. Thaxton, J. S. Rink, P. C. Naha, D. P. Cormode, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 106, 116.
J. S. Rink, S. Yang, O. Cen, T. Taxter, K. M. McMahon, S. Misener, A. Behdad, R. Longnecker, L. I. Gordon, C. S. Thaxton, Mol. Pharm. 2017, 14, 4042.
S. Yang, M. G. Damiano, H. Zhang, S. Tripathy, A. J. Luthi, J. S. Rink, A. V. Ugolkov, A. T. Singh, S. S. Dave, L. I. Gordon, C. S. Thaxton, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 2511.
J. Robert, M. Lehner, S. Frank, D. Perisa, A. von Eckardstein, L. Rohrer, Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2013, 33, 2699.
L. Rohrer, P. M. Ohnsorg, M. Lehner, F. Landolt, F. Rinninger, A. von Eckardstein, Circ. Res. 2009, 104, 1142.
D. Perisa, L. Rohrer, A. Kaech, A. von Eckardstein, Biochim. Biophys. Acta 2016, 1861, 98.
K. Y. Fung, C. Wang, S. Nyegaard, B. Heit, G. D. Fairn, W. L. Lee, Front. Physiol. 2017, 8, 841.
S. Sankaranarayanan, J. F. Oram, B. F. Asztalos, A. M. Vaughan, S. Lund-Katz, M. P. Adorni, M. C. Phillips, G. H. Rothblat, J. Lipid Res. 2009, 50, 275.
M. P. Adorni, F. Zimetti, J. T. Billheimer, N. Wang, D. J. Rader, M. C. Phillips, G. H. Rothblat, J. Lipid Res. 2007, 48, 2453.
A. R. Tall, J. Intern. Med. 2008, 263, 256.
M. A. Kennedy, G. C. Barrera, K. Nakamura, A. Baldan, P. Tarr, M. C. Fishbein, J. Frank, O. L. Francone, P. A. Edwards, Cell Metab. 2005, 1, 121.
K. Nakamura, M. A. Kennedy, A. Baldan, D. D. Bojanic, K. Lyons, P. A. Edwards, J. Biol. Chem. 2004, 279, 45980.
J. J. Repa, G. Liang, J. Ou, Y. Bashmakov, J. M. Lobaccaro, I. Shimomura, B. Shan, M. S. Brown, J. L. Goldstein, D. J. Mangelsdorf, Genes. Dev. 2000, 14, 2819.
G. Liang, J. Yang, J. D. Horton, R. E. Hammer, J. L. Goldstein, M. S. Brown, J. Biol. Chem. 2002, 277, 9520.
C. R. Sirtori, L. Calabresi, G. Franceschini, Atherosclerosis 1999, 142, 29.
A. Murphy, J. Chin-Dusting, D. Sviridov, Clin. Lipidol. 2009, 4, 731.
G. Cavigiolio, B. Shao, E. G. Geier, G. Ren, J. W. Heinecke, M. N. Oda, Biochemistry 2008, 47, 4770.
N. Greenfield, G. D. Fasman, Biochemistry 1969, 8, 4108.
T. Klemetsrud, H. Jonassen, M. Hiorth, A. L. Kjoniksen, G. Smistad, Colloids Surf., B 2013, 103, 158.
J. A. Fernandez-Higuero, A. Etxebarria, A. Benito-Vicente, A. C. Alves, J. L. Arrondo, H. Ostolaza, M. Bourbon, C. Martin, Sci. Rep. 2015, 5, 18184.
J. Schindelin, I. Arganda-Carreras, E. Frise, V. Kaynig, M. Longair, T. Pietzsch, S. Preibisch, C. Rueden, S. Saalfeld, B. Schmid, J. Y. Tinevez, D. J. White, V. Hartenstein, K. Eliceiri, P. Tomancak, A. Cardona, Nat. Methods 2012, 9, 676.
C. Vedhachalam, P. S. Chetty, M. Nickel, P. Dhanasekaran, S. Lund-Katz, G. H. Rothblat, M. C. Phillips, J. Biol. Chem. 2010, 285, 31965.
C. Vedhachalam, L. Liu, M. Nickel, P. Dhanasekaran, G. M. Anantharamaiah, S. Lund-Katz, G. H. Rothblat, M. C. Phillips, J. Biol. Chem. 2004, 279, 49931.