PillarX: A Microfluidic Device to Profile Circulating Tumor Cell Clusters Based on Geometry, Deformability, and Epithelial State.
breast cancer
deformability
diagnostics
microfluidics
nanoparticles
Journal
Small (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1613-6829
Titre abrégé: Small
Pays: Germany
ID NLM: 101235338
Informations de publication
Date de publication:
04 2022
04 2022
Historique:
revised:
07
03
2022
received:
07
10
2021
pubmed:
29
3
2022
medline:
29
4
2022
entrez:
28
3
2022
Statut:
ppublish
Résumé
Circulating tumor cell (CTC) clusters are associated with increased metastatic potential and worse patient prognosis, but are rare, difficult to count, and poorly characterized biophysically. The PillarX device described here is a bimodular microfluidic device (Pillar-device and an X-magnetic device) to profile single CTCs and clusters from whole blood based on their size, deformability, and epithelial marker expression. Larger, less deformable clusters and large single cells are captured in the Pillar-device and sorted according to pillar gap sizes. Smaller, deformable clusters and single cells are subsequently captured in the X-device and separated based on epithelial marker expression using functionalized magnetic nanoparticles. Clusters of established and primary breast cancer cells with variable degrees of cohesion driven by different cell-cell adhesion protein expression are profiled in the device. Cohesive clusters exhibit a lower deformability as they travel through the pillar array, relative to less cohesive clusters, and have greater collective invasive behavior. The ability of the PillarX device to capture clusters is validated in mouse models and patients of metastatic breast cancer. Thus, this device effectively enumerates and profiles CTC clusters based on their unique geometrical, physical, and biochemical properties, and could form the basis of a novel prognostic clinical tool.
Identifiants
pubmed: 35344274
doi: 10.1002/smll.202106097
doi:
Banques de données
ClinicalTrials.gov
['NCT04001725']
EudraCT
['2019-000105-73']
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2106097Commentaires et corrections
Type : ErratumIn
Informations de copyright
© 2022 The Authors. Small published by Wiley-VCH GmbH.
Références
C. Alix-Panabieres, K. Pantel, Clin. Chem. 2013, 59, 110.
V. Gensbittel, M. Krater, S. Harlepp, I. Busnelli, J. Guck, J. G. Goetz, Dev. Cell 2021, 56, 164.
N. Aceto, A. Bardia, D. T. Miyamoto, M. C. Donaldson, B. S. Wittner, J. A. Spencer, M. Yu, A. Pely, A. Engstrom, H. Zhu, B. W. Brannigan, R. Kapur, S. L. Stott, T. Shioda, S. Ramaswamy, D. T. Ting, C. P. Lin, M. Toner, D. A. Haber, S. Maheswaran, Cell 2014, 158, 1110.
S. Amintas, A. Bedel, F. Moreau-Gaudry, J. Boutin, L. Buscail, J. P. Merlio, V. Vendrely, S. Dabernat, E. Buscail, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 7.
K. J. Cheung, V. Padmanaban, V. Silvestri, K. Schipper, J. D. Cohen, A. N. Fairchild, M. A. Gorin, J. E. Verdone, K. J. Pienta, J. S. Bader, A. J. Ewald, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, E854.
S. L. Stott, C. H. Hsu, D. I. Tsukrov, M. Yu, D. T. Miyamoto, B. A. Waltman, S. M. Rothenberg, A. M. Shah, M. E. Smas, G. K. Korir, F. P. Floyd, Jr., A. J. Gilman, J. B. Lord, D. Winokur, S. Springer, D. Irimia, S. Nagrath, L. V. Sequist, R. J. Lee, K. J. Isselbacher, S. Maheswaran, D. A. Haber, M. Toner, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 18392.
M. Yu, A. Bardia, B. S. Wittner, S. L. Stott, M. E. Smas, D. T. Ting, S. J. Isakoff, J. C. Ciciliano, M. N. Wells, A. M. Shah, K. F. Concannon, M. C. Donaldson, L. V. Sequist, E. Brachtel, D. Sgroi, J. Baselga, S. Ramaswamy, M. Toner, D. A. Haber, S. Maheswaran, Science 2013, 339, 580.
I. Krol, F. D. Schwab, R. Carbone, M. Ritter, S. Picocci, M. L. De Marni, G. Stepien, G. M. Franchi, A. Zanardi, M. D. Rissoglio, A. Covelli, G. Guidi, D. Scarinci, F. Castro-Giner, L. Mazzarella, C. Doglioni, F. Borghi, P. Milani, C. Kurzeder, W. P. Weber, N. Aceto, Br. J. Cancer 2021, 125, 23.
A. M. Larsson, S. Jansson, P. O. Bendahl, C. Levin Tykjaer Jorgensen, N. Loman, C. Graffman, L. Lundgren, K. Aaltonen, L. Ryden, Breast Cancer Res. 2018, 20, 48.
C. Costa, L. Muinelo-Romay, V. Cebey-Lopez, T. Pereira-Veiga, I. Martinez-Pena, M. Abreu, A. Abalo, R. M. Lago-Leston, C. Abuin, P. Palacios, J. Cueva, R. Pineiro, R. Lopez-Lopez, Cancers (Basel) 2020, 12, 5.
Y. Xin, X. Chen, X. Tang, K. Li, M. Yang, W. C. Tai, Y. Liu, Y. Tan, Biophys. J. 2019, 116, 1803.
K. J. Cheung, E. Gabrielson, Z. Werb, A. J. Ewald, Cell 2013, 155, 1639.
Z. Diamantopoulou, F. Castro-Giner, N. Aceto, J. Exp. Med. 2020, 217,
H. Son, A. Moon, Toxicol. Res. 2010, 26, 245.
M. E. Francart, J. Lambert, A. M. Vanwynsberghe, E. W. Thompson, M. Bourcy, M. Polette, C. Gilles, Dev. Dyn. 2018, 247, 432.
W. Xu, R. Mezencev, B. Kim, L. Wang, J. McDonald, T. Sulchek, PLoS One 2012, 7, e46609.
H. Byun, T. R. Hillman, J. M. Higgins, M. Diez-Silva, Z. Peng, M. Dao, R. R. Dasari, S. Suresh, Y. Park, Acta Biomater. 2012, 8, 4130.
E. M. Darling, S. Zauscher, J. A. Block, F. Guilak, Biophys. J. 2007, 92, 1784.
Z. Liu, S. J. Lee, S. Park, K. Konstantopoulos, K. Glunde, Y. Chen, I. Barman, FASEB J. 2020, 34, 9307.
Q. S. Li, G. Y. Lee, C. N. Ong, C. T. Lim, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008, 374, 609.
F. Broders-Bondon, T. H. Nguyen Ho-Bouldoires, M. E. Fernandez-Sanchez, E. Farge, J. Cell Biol. 2018, 217, 1571.
L. Chin, Y. Xia, D. E. Discher, P. A. Janmey, Curr. Opin. Chem. Eng. 2016, 11, 77.
B. D. Hoffman, J. C. Crocker, Annu. Rev. Biomed. Eng. 2009, 11, 259.
L. D. Osborne, G. Z. Li, T. How, E. T. O'Brien, G. C. Blobe, R. Superfine, K. Mythreye, Mol. Biol. Cell 2014, 25, 3528.
H. T. Tse, D. R. Gossett, Y. S. Moon, M. Masaeli, M. Sohsman, Y. Ying, K. Mislick, R. P. Adams, J. Rao, D. Di Carlo, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 212ra163.
S. E. Cross, Y. S. Jin, J. Tondre, R. Wong, J. Rao, J. K. Gimzewski, Nanotechnology 2008, 19, 384003.
M. Labib, S. O. Kelley, Mol. Oncol. 2021, 15, 1622.
K. Yap, E. N. Cohen, J. M. Reuben, J. D. Khoury, Curr. Hematol. Malig. Rep. 2019, 14, 353.
Y. Zeng, T. Wang, Anal. Bioanal. Chem. 2013, 405, 5743.
S. Nagrath, L. V. Sequist, S. Maheswaran, D. W. Bell, D. Irimia, L. Ulkus, M. R. Smith, E. L. Kwak, S. Digumarthy, A. Muzikansky, P. Ryan, U. J. Balis, R. G. Tompkins, D. A. Haber, M. Toner, Nature 2007, 450, 1235.
M. A. Witek, R. D. Aufforth, H. Wang, J. W. Kamande, J. M. Jackson, S. R. Pullagurla, M. L. Hupert, J. Usary, W. Z. Wysham, D. Hilliard, S. Montgomery, V. Bae-Jump, L. A. Carey, P. A. Gehrig, M. I. Milowsky, C. M. Perou, J. T. Soper, Y. E. Whang, J. J. Yeh, G. Martin, S. A. Soper, NPJ Precis Oncol 2017, 1, 24.
J. P. Gleghorn, E. D. Pratt, D. Denning, H. Liu, N. H. Bander, S. T. Tagawa, D. M. Nanus, P. A. Giannakakou, B. J. Kirby, Lab Chip 2010, 10, 27.
W. Zhao, C. H. Cui, S. Bose, D. Guo, C. Shen, W. P. Wong, K. Halvorsen, O. C. Farokhzad, G. S. Teo, J. A. Phillips, D. M. Dorfman, R. Karnik, J. M. Karp, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 19626.
E. Ozkumur, A. M. Shah, J. C. Ciciliano, B. L. Emmink, D. T. Miyamoto, E. Brachtel, M. Yu, P. I. Chen, B. Morgan, J. Trautwein, A. Kimura, S. Sengupta, S. L. Stott, N. M. Karabacak, T. A. Barber, J. R. Walsh, K. Smith, P. S. Spuhler, J. P. Sullivan, R. J. Lee, D. T. Ting, X. Luo, A. T. Shaw, A. Bardia, L. V. Sequist, D. N. Louis, S. Maheswaran, R. Kapur, D. A. Haber, M. Toner, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 179ra47.
H. Kim, M. Lim, J. Y. Kim, S. J. Shin, Y. K. Cho, C. H. Cho, Diagnostics (Basel) 2020, 10.
G. Vona, A. Sabile, M. Louha, V. Sitruk, S. Romana, K. Schutze, F. Capron, D. Franco, M. Pazzagli, M. Vekemans, B. Lacour, C. Brechot, P. Paterlini-Brechot, Am. J. Pathol. 2000, 156, 57.
Y. Hong, F. Fang, Q. Zhang, Int. J. Oncol. 2016, 49, 2206.
S. H. Au, B. D. Storey, J. C. Moore, Q. Tang, Y. L. Chen, S. Javaid, A. F. Sarioglu, R. Sullivan, M. W. Madden, R. O'Keefe, D. A. Haber, S. Maheswaran, D. M. Langenau, S. L. Stott, M. Toner, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, 4947.
B. M. Szczerba, F. Castro-Giner, M. Vetter, I. Krol, S. Gkountela, J. Landin, M. C. Scheidmann, C. Donato, R. Scherrer, J. Singer, C. Beisel, C. Kurzeder, V. Heinzelmann-Schwarz, C. Rochlitz, W. P. Weber, N. Beerenwinkel, N. Aceto, Nature 2019, 566, 553.
M. Zeinali, M. Lee, A. Nadhan, A. Mathur, C. Hedman, E. Lin, R. Harouaka, M. S. Wicha, L. Zhao, N. Palanisamy, M. Hafner, R. Reddy, G. P. Kalemkerian, B. J. Schneider, K. A. Hassan, N. Ramnath, S. Nagrath, Cancers (Basel) 2020, 12, 127.
A. Kulasinghe, J. Zhou, L. Kenny, I. Papautsky, C. Punyadeera, Cancers (Basel) 2019, 11, 89.
S. H. Au, J. Edd, A. E. Stoddard, K. H. K. Wong, F. Fachin, S. Maheswaran, D. A. Haber, S. L. Stott, R. Kapur, M. Toner, Sci. Rep. 2017, 7, 2433.
J. Che, V. Yu, E. B. Garon, J. W. Goldman, D. Di Carlo, Lab Chip 2017, 17, 1452.
M. Aghaamoo, Z. Zhang, X. Chen, J. Xu, Biomicrofluidics 2015, 9, 034106.
S. J. Hymel, H. Fujioka, D. B. Khismatullin, bioRxiv 2021.
W. Zhang, K. Kai, D. S. Choi, T. Iwamoto, Y. H. Nguyen, H. Wong, M. D. Landis, N. T. Ueno, J. Chang, L. Qin, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 18707.
M. Urbanska, H. E. Munoz, J. Shaw Bagnall, O. Otto, S. R. Manalis, D. Di Carlo, J. Guck, Nat. Methods 2020, 17, 587.
R. Riahi, P. Gogoi, S. Sepehri, Y. Zhou, K. Handique, J. Godsey, Y. Wang, Int. J. Oncol. 2014, 44, 1870.
M. K. F. Hakim, I. Alemzadeh, M. Vossoughi, Anal. Chim. Acta 2021, 1186, 339115.
R. M. Mohamadi, J. D. Besant, A. Mepham, B. Green, L. Mahmoudian, T. Gibbs, I. Ivanov, A. Malvea, J. Stojcic, A. L. Allan, L. E. Lowes, E. H. Sargent, R. K. Nam, S. O. Kelley, Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 139.
J. D. Besant, R. M. Mohamadi, P. M. Aldridge, Y. Li, E. H. Sargent, S. O. Kelley, Nanoscale 2015, 7, 6278.
B. J. Green, V. Nguyen, E. Atenafu, P. Weeber, B. T. V. Duong, P. Thiagalingam, M. Labib, R. M. Mohamadi, A. R. Hansen, A. M. Joshua, S. O. Kelley, Anal. Chem. 2019, 91, 9348.
C. Alix-Panabieres, K. Pantel, Nat. Rev. Cancer 2014, 14, 623.
L. Keller, S. Werner, K. Pantel, Cell Stress 2019, 3, 165.
Y. Dong, A. M. Skelley, K. D. Merdek, K. M. Sprott, C. Jiang, W. E. Pierceall, J. Lin, M. Stocum, W. P. Carney, D. A. Smirnov, J. Mol. Diagn. 2013, 15, 149.
B. J. Green, L. Kermanshah, M. Labib, S. U. Ahmed, P. N. Silva, L. Mahmoudian, I. H. Chang, R. M. Mohamadi, J. V. Rocheleau, S. O. Kelley, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 20435.
A. Marrella, A. Fedi, G. Varani, I. Vaccari, M. Fato, G. Firpo, P. Guida, N. Aceto, S. Scaglione, PLoS One 2021, 16, e0245536.
S. C. Hur, N. K. Henderson-MacLennan, E. R. McCabe, D. Di Carlo, Lab Chip 2011, 11, 912.
O. Otto, P. Rosendahl, A. Mietke, S. Golfier, C. Herold, D. Klaue, S. Girardo, S. Pagliara, A. Ekpenyong, A. Jacobi, M. Wobus, N. Topfner, U. F. Keyser, J. Mansfeld, E. Fischer-Friedrich, J. Guck, Nat. Methods 2015, 12, 199.
S. Byun, S. Son, D. Amodei, N. Cermak, J. Shaw, J. H. Kang, V. C. Hecht, M. M. Winslow, T. Jacks, P. Mallick, S. R. Manalis, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 7580.
N. Aceto, M. Toner, S. Maheswaran, D. A. Haber, Trends Cancer 2015, 1, 44.
V. L. Chin, C. L. Lim, Stem Cell Investig. 2019, 6, 25.
L. Ombrato, I. Malanchi, Crit. Rev. Oncog. 2014, 19, 349.
H. C. Bruner, P. W. B. Derksen, Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2018, 10, a029330.
X. Lin, X. Shang, G. Manorek, S. B. Howell, PLoS One 2013, 8, e67496.
R. David, O. Luu, E. W. Damm, J. W. Wen, M. Nagel, R. Winklbauer, Development 2014, 141, 3672.
R. Cailleau, M. Olive, Q. V. Cruciger, In Vitro 1978, 14, 911.
K. J. Chavez, S. V. Garimella, S. Lipkowitz, Breast Dis. 2010, 32, 35.
A. Labernadie, T. Kato, A. Brugues, X. Serra-Picamal, S. Derzsi, E. Arwert, A. Weston, V. Gonzalez-Tarrago, A. Elosegui-Artola, L. Albertazzi, J. Alcaraz, P. Roca-Cusachs, E. Sahai, X. Trepat, Nat. Cell Biol. 2017, 19, 224.
T. Y. Na, L. Schecterson, A. M. Mendonsa, B. M. Gumbiner, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2020, 117, 5931.
V. Padmanaban, I. Krol, Y. Suhail, B. M. Szczerba, N. Aceto, J. S. Bader, A. J. Ewald, Nature 2019, 573, 439.
G. C. Russo, M. N. Karl, D. Clark, J. Cui, R. Carney, B. Su, B. Starich, T.-S. Lih, Q. Zhang, P.-H. Wu, M.-H. Lee, H. S. Leong, H. Zhang, D. Wirtz, bioRxiv 2020.
F. R. Miller, S. J. Santner, L. Tait, P. J. Dawson, J. Natl. Cancer Inst. 2000, 92, 1185a.
J. Yang, P. Antin, G. Berx, C. Blanpain, T. Brabletz, M. Bronner, K. Campbell, A. Cano, J. Casanova, G. Christofori, S. Dedhar, R. Derynck, H. L. Ford, J. Fuxe, A. Garcia de Herreros, G. J. Goodall, A. K. Hadjantonakis, R. J. Y. Huang, C. Kalcheim, R. Kalluri, Y. Kang, Y. Khew-Goodall, H. Levine, J. Liu, G. D. Longmore, S. A. Mani, J. Massague, R. Mayor, D. McClay, K. E. Mostov, et al., Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2020, 21, 341.
M. Hu, J. Yao, D. K. Carroll, S. Weremowicz, H. Chen, D. Carrasco, A. Richardson, S. Violette, T. Nikolskaya, Y. Nikolsky, E. L. Bauerlein, W. C. Hahn, R. S. Gelman, C. Allred, M. J. Bissell, S. Schnitt, K. Polyak, Cancer Cell 2008, 13, 394.
S. Maheswaran, D. A. Haber, Cancer Res. 2015, 75, 2411.
D. Salzig, A. Schmiermund, P. P. Grace, C. Elseberg, C. Weber, P. Czermak, Open Biomed. Eng. J. 2013, 7, 147.
C. Wang, Z. Mu, I. Chervoneva, L. Austin, Z. Ye, G. Rossi, J. P. Palazzo, C. Sun, M. Abu-Khalaf, R. E. Myers, Z. Zhu, Y. Ba, B. Li, L. Hou, M. Cristofanilli, H. Yang, Breast Cancer Res. Treat. 2017, 161, 83.
M. Iwatsuki, K. Toyoshima, M. Watanabe, N. Hayashi, T. Ishimoto, K. Eto, S. Iwagami, Y. Baba, N. Yoshida, A. Hayashi, Y. Ohta, H. Baba, Br. J. Cancer 2013, 109, 2829.
L. Cleris, M. G. Daidone, E. Fina, V. Cappelletti, Cells 2019, 8, 683.
M. Saini, B. M. Szczerba, N. Aceto, Cancer Res. 2019, 79, 6067.
D. Yu, J. Hamada, H. Zhang, G. L. Nicolson, M. C. Hung, Oncogene 1992, 7, 2263.
S. Ingthorsson, K. Andersen, B. Hilmarsdottir, G. M. Maelandsmo, M. K. Magnusson, T. Gudjonsson, Oncogene 2016, 35, 4244.
M. M. Moasser, Oncogene 2007, 26, 6469.
I. Schiano Lomoriello, G. Giangreco, C. Iavarone, C. Tordonato, G. Caldieri, G. Serio, S. Confalonieri, S. Freddi, F. Bianchi, S. Pirroni, G. Bertalot, G. Viale, D. Disalvatore, D. Tosoni, M. G. Malabarba, A. Disanza, G. Scita, S. Pece, B. K. Pilcher, M. Vecchi, S. Sigismund, P. P. Di Fiore, Nat. Commun. 2020, 11, 3020.
M. Giuliano, A. Shaikh, H. C. Lo, G. Arpino, S. De Placido, X. H. Zhang, M. Cristofanilli, R. Schiff, M. V. Trivedi, Cancer Res. 2018, 78, 845.
C. T. Lim, E. H. Zhou, S. T. Quek, J. Biomech. 2006, 39, 195.
P. Preira, M. P. Valignat, J. Bico, O. Theodoly, Biomicrofluidics 2013, 7, 024111.
J. Guck, R. Ananthakrishnan, H. Mahmood, T. J. Moon, C. C. Cunningham, J. Kas, Biophys. J. 2001, 81, 767.
E. D. Wrenn, A. Yamamoto, B. M. Moore, Y. Huang, M. McBirney, A. J. Thomas, E. Greenwood, Y. F. Rabena, H. Rahbar, S. C. Partridge, K. J. Cheung, Cell 2020, 183, 395.
J. Shaw Bagnall, S. Byun, S. Begum, D. T. Miyamoto, V. C. Hecht, S. Maheswaran, S. L. Stott, M. Toner, R. O. Hynes, S. R. Manalis, Sci. Rep. 2015, 5, 18542.