The Role of Nerve Fibers in the Tumor Immune Microenvironment of Solid Tumors.
cancer
nerve density
perineural niche
tumor microenvironment
tumor-associated nerves
Journal
Advanced biology
ISSN: 2701-0198
Titre abrégé: Adv Biol (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101775319
Informations de publication
Date de publication:
09 2022
09 2022
Historique:
revised:
12
04
2022
received:
24
02
2022
pubmed:
26
6
2022
medline:
14
9
2022
entrez:
25
6
2022
Statut:
ppublish
Résumé
The importance of neurons and nerve fibers in the tumor microenvironment (TME) of solid tumors is now acknowledged after being unexplored for a long time; this is possible due to the development of new technologies that allow in situ characterization of the TME. Recent studies have shown that the density and types of nerves that innervate tumors can predict a patient's clinical outcome and drive several processes of tumor biology. Nowadays, several efforts in cancer research and neuroscience are taking place to elucidate the mechanisms that drive tumor-associated innervation and nerve-tumor and nerve-immune interaction. Assessment of neurons and nerves within the context of the TME can be performed in situ, in tumor tissue, using several pathology-based strategies that utilize histochemical and immunohistochemistry principles, hi-plex technologies, and computational pathology approaches to identify measurable histopathological characteristics of nerves. These features include the number and type of tumor associated nerves, topographical location and microenvironment of neural invasion of malignant cells, and investigation of neuro-related biomarker expression in nerves, tumor cells, and cells of the TME. A deeper understanding of these complex interactions and the impact of nerves in tumor biology will guide the design of better strategies for targeted therapy in clinical trials.
Identifiants
pubmed: 35751462
doi: 10.1002/adbi.202200046
doi:
Types de publication
Journal Article
Review
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2200046Informations de copyright
© 2022 The Authors. Advanced Biology published by Wiley-VCH GmbH.
Références
W. Wang, L. Li, N. Chen, C. Niu, Z. Li, J. Hu, J. Cui, Front. Cell Dev. Biol. 2020, 8, 601738.
J. S. Lopez, U. Banerji, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2017, 14, 57.
J. Bednarsch, J. Kather, X. Tan, S. Sivakumar, C. Cacchi, G. Wiltberger, Z. Czigany, F. Ulmer, U. P. Neumann, L. R. Heij, Liver Cancer 2021, 10, 260.
M. O. Jakob, S. Murugan, C. S. N. Klose, Fron. Immunol. 2020, 11, 308.
H. Hondermarck, P. S. Huang, J. A. Wagner, FASEB BioAdv. 2021, 3, 944.
X. Tan, S. Sivakumar, J. Bednarsch, G. Wiltberger, J. N. Kather, J. Niehues, J. De Vos-Geelen, L. Valkenburg-Van Iersel, S. Kintsler, A. Roeth, G. Hao, S. Lang, M. E. Coolsen, M. Den Dulk, M. R. Aberle, J. Koolen, N. T. Gaisa, S. W. M. Olde Damink, U. P. Neumann, L. R. Heij, Oncogenes 2021, 40, 899.
A. H. Fischer, K. A. Jacobson, J. Rose, R. Zeller, Cold Spring Harb Protoc. 2008, 2008, 4986.
A. L. Wong, N. Hricz, H. Malapati, N. von Guionneau, M. Wong, T. Harris, M. Boudreau, J. Cohen-Adad, S. Tuffaha, PLoS One 2021, 16, 0248323.
P. J. Hunt, K. E. Kabotyanski, G. A. Calin, T. Xie, J. N. Myers, M. Amit, Cancers 2020, 12.
R. Hussain, H. Zubair, S. Pursell, M. Shahab, Brain Sci. 2018, 8, 177.
J. L. Saloman, K. M. Albers, A. D. Rhim, B. M. Davis, Trends Neurosci. 2016, 39, 880.
A. S. Nagaraja, N. C. Sadaoui, S. K. Lutgendorf, L. M. Ramondetta, A. K. Sood, Expert Opin. Invest. Drugs 2013, 22, 1359.
P. Jobling, J. Pundavela, S. M. Oliveira, S. Roselli, M. M. Walker, H. Hondermarck, Cancer Res. 2015, 75, 1777.
H. Oertel, Can. Med. Assoc. J. 1928, 18, 135.
H. Oertel, Can. Med. Assoc. J. 1937, 36, 401.
H. D. Reavis, H. I. Chen, R. Drapkin, Trends Cancer 2020, 6, 1059.
J. E. Farkas, J. R. Monaghan, Neurogenesis 2017, 4, 1302216.
C. M. Arenas Gomez, K. Echeverri, Curr. Top. Dev. Biol. 2021, 145, 235.
S. Batkin, L. H. Piette, E. Wildman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1970, 67, 1521.
I. P. Witz, O. Levy-Nissenbaum, Cancer Lett. 2006, 242, 1.
P. Seifert, M. Spitznas, Virchows Arch. 2001, 438, 228.
C. Liebig, G. Ayala, J. A. Wilks, D. H. Berger, D. Albo, Cancer 2009, 115, 3379.
J. L. Saloman, K. M. Albers, D. Li, D. J. Hartman, H. C. Crawford, E. A. Muha, A. D. Rhim, B. M. Davis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 3078.
C. M. Zhao, Y. Hayakawa, Y. Kodama, S. Muthupalani, C. B. Westphalen, G. T. Andersen, A. Flatberg, H. Johannessen, R. A. Friedman, B. W. Renz, A. K. Sandvik, V. Beisvag, H. Tomita, A. Hara, M. Quante, Z. Li, M. D. Gershon, K. Kaneko, J. G. Fox, T. C. Wang, D. Chen, Sci. Transl. Med. 2014, 6, 250ra115.
E. A. Kappos, P. E. Engels, M. Tremp, P. K. Sieber, S. von Felten, S. Madduri, M. Meyer Zu Schwabedissen, A. Fischmann, D. J. Schaefer, D. F. Kalbermatten, J. Plast. Reconstr. Aesthet. Surg. 2018, 71, 833.
P. J. Hunt, M. Amit, Extracell. Vesicles Circ. Nucleic Acids 2020, 1, 57.
M. Amit, H. Takahashi, M. P. Dragomir, A. Lindemann, F. O. Gleber-Netto, C. R. Pickering, S. Anfossi, A. A. Osman, Y. Cai, R. Wang, E. Knutsen, M. Shimizu, C. Ivan, X. Rao, J. Wang, D. A. Silverman, S. Tam, M. Zhao, C. Caulin, A. Zinger, E. Tasciotti, P. M. Dougherty, A. El-Naggar, G. A. Calin, J. N. Myers, Nature 2020, 578, 449.
Y. Hou, X. Yang, S. Miao, G. Qu, H. Meng, Biochim. Biophys. Acta Rev. Cancer 2021, 1876, 188580.
L. B. Schmitd, C. Perez-Pacheco, N. J. D'Silva, FASEB BioAdv. 2021, 3, 773.
M. Kaucka, I. Adameyko, Exp. Cell Res. 2014, 321, 17.
B. Boilly, S. Faulkner, P. Jobling, H. Hondermarck, Cancer Cell 2017, 31, 342.
S. G. Grassel, Arthritis Res. Ther. 2014, 16, 485.
S. Stierli, V. Imperatore, A. C. Lloyd, Glia 2019, 67, 2203.
A. Sejda, D. Sigorski, J. Gulczynski, W. Wesolowski, J. Kitlinska, E. Izycka-Swieszewska, Pathobiology 2020, 87, 87.
B. W. Renz, T. Tanaka, M. Sunagawa, R. Takahashi, Z. Jiang, M. Macchini, Z. Dantes, G. Valenti, R. A. White, M. A. Middelhoff, M. Ilmer, P. E. Oberstein, M. K. Angele, H. Deng, Y. Hayakawa, C. B. Westphalen, J. Werner, H. Remotti, M. Reichert, Y. H. Tailor, K. Nagar, R. A. Friedman, A. C. Iuga, K. P. Olive, T. C. Wang, Cancer Discovery 2018, 8, 1458.
M. R. Shurin, G. V. Shurin, S. B. Zlotnikov, Y. L. Bunimovich, J. Immunol. 2020, 204, 280.
P. Zareba, R. Flavin, M. Isikbay, J. R. Rider, T. A. Gerke, S. Finn, A. Pettersson, F. Giunchi, R. U. Unger, A. M. Tinianow, S. O. Andersson, O. Andrén, K. Fall, M. Fiorentino, L. A. Mucci, Cancer Epidemiol., Biomarkers Prev. 2017, 26, 719.
C. M. Batista, E. D. Mariano, B. J. Barbosa, M. Morgalla, S. K. Marie, M. J. Teixeira, G. Lepski, Biomed Res. Int. 2014, 2014, 438639.
P. Heine, A. Ehrlicher, J. Kas, Biochim. Biophys. Acta 2015, 1853, 3126.
V. Martínez-Cerdeño, S. C. Noctor, Front. Neuroanat. 2018, 8, 48.
M. Segarra, B. C. Kirchmaier, A. Acker-Palmer, Mech Dev. 2015, 138, 17.
J. G. Gleeson, P. T. Lin, L. A. Flanagan, C. A. Walsh, Neuron 1999, 23, 257.
P. Mauffrey, N. Tchitchek, V. Barroca, A. P. Bemelmans, V. Firlej, Y. Allory, P. H. Roméo, C. Magnon, Nature 2019, 569, 672.
G. E. Ayala, H. Dai, M. Powell, R. Li, Y. Ding, T. M. Wheeler, D. Shine, D. Kadmon, T. Thompson, B. J. Miles, M. M. Ittmann, D. Rowley, Clin. Cancer Res. 2008, 14, 7593.
R. Lu, C. Fan, W. Shangguan, Y. Liu, Y. Li, Y. Shang, D. Yin, S. Zhang, Q. Huang, X. Li, W. Meng, H. Xu, Z. Zhou, J. Hu, W. Li, L. Liu, X. Mo, Signal Transduction Targeted Ther. 2017, 2, 16036.
K. C. Flynn, M. Stiess, F. Bradke, in Cellular Migration and Formation of Neuronal Connections (Eds: J. L.R.Rubenstein, P.Rakic), Academic Press, Oxford 2013. pp. 19-50.
M. Madeo, P. L. Colbert, D. W. Vermeer, C. T. Lucido, J. T. Cain, E. G. Vichaya, A. J. Grossberg, D. Muirhead, A. P. Rickel, Z. Hong, J. Zhao, J. M. Weimer, W. C. Spanos, J. H. Lee, R. Dantzer, P. D. Vermeer, Nat. Commun. 2018, 9, 4284.
C. Magnon, S. J. Hall, J. Lin, X. Xue, L. Gerber, S. J. Freedland, P. S. Frenette, Science 2013, 341, 1236361.
A. Kamiya, Y. Hayama, S. Kato, A. Shimomura, T. Shimomura, K. Irie, R. Kaneko, Y. Yanagawa, K. Kobayashi, T. Ochiya, Nat. Neurosci. 2019, 22, 1289.
D. Albo, C. L. Akay, C. L. Marshall, J. A. Wilks, G. Verstovsek, H. Liu, N. Agarwal, D. H. Berger, G. E. Ayala, Cancer 2011, 117, 4834.
P. D. Vermeer, Cancer Res. 2019, 79, 3529.
B. Davidson, R. Reich, P. Lazarovici, J. M. Nesland, M. Skrede, B. Risberg, C. G. Trope, V. A. Florenes, Clin. Cancer Res. 2003, 9, 2248.
R. E. Stopczynski, D. P. Normolle, D. J. Hartman, H. Ying, J. J. DeBerry, K. Bielefeldt, A. D. Rhim, R. A. Depinho, K. M. Albers, B. M. Davis, Cancer Res. 2014, 74, 1718.
E. R. Abels, X. O. Breakefield, Cell. Mol. Neurobiol. 2016, 36, 301.
A. Carretero-González, I. Otero, L. Carril-Ajuria, G. de Velasco, L. Manso, Cancer Microenviron. 2018, 11, 13.
T. L. Whiteside, J. Clin. Invest. 2016, 126, 1216.
C. Kahlert, R. Kalluri, J. Mol. Med. 2013, 91, 431.
D. A. Silverman, V. K. Martinez, P. M. Dougherty, J. N. Myers, G. A. Calin, M. Amit, Cancer Res. 2021, 81, 1431.
R. S. Banh, D. E. Biancur, K. Yamamoto, A. S. W. Sohn, B. Walters, M. Kuljanin, A. Gikandi, H. Wang, J. D. Mancias, R. J. Schneider, M. E. Pacold, A. C. Kimmelman, Cell 2020, 183, 1202.
S. Faulkner, P. Jobling, B. March, C. C. Jiang, H. Hondermarck, Cancer Discovery 2019, 9, 702.
S.-H. Jiang, L.-P. Hu, X. Wang, J. Li, Z.-G. Zhang, Oncogenes 2020, 39, 503.
A. W. P. Jensen, A. M. Carnaz Simoes, P. Thor Straten, G. Holmen Olofsson, Cancers 2021, 13, 394.
S. H. Chen, B. Y. Zhang, B. Zhou, C. Z. Zhu, L. Q. Sun, Y. J. Feng, Am. J. Cancer Res. 2019, 9, 30755808.
F. Marchesi, L. Piemonti, A. Mantovani, P. Allavena, Cytokine Growth Factor Rev. 2010, 21, 77.
D. Chatterjee, M. H. Katz, A. Rashid, H. Wang, A. C. Iuga, G. R. Varadhachary, R. A. Wolff, J. E. Lee, P. W. Pisters, C. H. Crane, H. F. Gomez, J. L. Abbruzzese, J. B. Fleming, H. Wang, Am. J. Surg. Pathol. 2012, 36, 409.
M. Zhang, H.-C. Xian, L. Dai, Y.-L. Tang, X.-H. Liang, Cell Biosci. 2021, 11, 117.
X. Liu, X. Yang, C. Zhan, Y. Zhang, J. Hou, X. Yin, Front. Oncol. 2020, 10, 1493.
H. Wang, Q. Zheng, Z. Lu, L. Wang, L. Ding, L. Xia, H. Zhang, M. Wang, Y. Chen, G. Li, Cell Death Discovery 2021, 7, 76.
M. Amit, S. Na'ara, Z. Gil, Nat. Rev. Cancer 2016, 16, 399.
C. S. Scanlon, R. Banerjee, R. C. Inglehart, M. Liu, N. Russo, A. Hariharan, E. A. Van Tubergen, S. L. Corson, I. A. Asangani, C. M. Mistretta, A. M. Chinnaiyan, N. J. D'silva, Nat. Commun. 2015, 6, 6885.
X. Liu, X. Yang, C. Zhan, Y. Zhang, J. Hou, X. Yin, Front. Oncol. 2020, 10, 1493.
S. H. Azam, C. V. Pecot, J. Clin. Invest. 2016, 126, 1242.
S. Deborde, T. Omelchenko, A. Lyubchik, Y. Zhou, S. He, W. F. McNamara, N. Chernichenko, S. Y. Lee, F. Barajas, C. H. Chen, R. L. Bakst, E. Vakiani, S. He, A. Hall, R. J. Wong, J. Clin. Invest. 2016, 126, 1538.
K. Bhatheja, J. Field, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2006, 38, 1995.
S. Li, Y. Sun, D. Gao, Oncol. Lett. 2013, 5, 1101.
H. Wang, Q. Zheng, Z. Lu, L. Wang, L. Ding, L. Xia, H. Zhang, M. Wang, Y. Chen, G. Li, Cell Death Discovery 2021, 7, 76.
A. Eckerling, I. Ricon-Becker, L. Sorski, E. Sandbank, S. Ben-Eliyahu, Nat. Rev. Cancer 2021, 21, 767.
C. Magnon, Adv. Exp. Med. Biol. 2021, 1329, 271.
B. Zhang, C. Wu, W. Chen, L. Qiu, S. Li, T. Wang, H. Xie, Y. Li, C. Li, L. Li, Arch. Oral Biol. 2020, 113, 104712.
M. Calvani, F. Pelon, G. Comito, M. L. Taddei, S. Moretti, S. Innocenti, R. Nassini, G. Gerlini, L. Borgognoni, F. Bambi, E. Giannoni, L. Filippi, P. Chiarugi, Oncotarget 2015, 6, 4615.
J. W. Eng, K. M. Kokolus, C. B. Reed, B. L. Hylander, W. W. Ma, E. A. Repasky, Cancer Immunol. Immunother. 2014, 63, 1115.
S. L. Rains, C. N. Amaya, B. A. Bryan, Oncoscience 2017, 4, 95.
B. Mravec, L. Horvathova, L. Hunakova, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 7958.
N. Kuol, L. Stojanovska, V. Apostolopoulos, K. Nurgali, Cancer Microenviron. 2018, 11, https://doi.org/10.1007/s12307-018-0207-3.
A. H. Zahalka, A. Arnal-Estape, M. Maryanovich, F. Nakahara, C. D. Cruz, L. W. S. Finley, P. S. Frenette, Science 2017, 358, 321.
E. Pasquier, J. Street, C. Pouchy, M. Carre, A. J. Gifford, J. Murray, M. D. Norris, T. Trahair, N. Andre, M. Kavallaris, Br. J. Cancer 2013, 108, 2485.
M. Bautista, A. Krishnan, Front. Oncol. 2020, 10, 744.
N. Bencze, C. Schvarcz, G. Kriszta, L. Danics, É. Szőke, P. Balogh, Á. Szállási, P. Hamar, Z. Helyes, B. Botz, Front. Oncol. 2021, 11, 685297.
K. Ahsberg, H. Olsson, C. Stael von Holstein, Scand. J. Gastroenterol. 2009, 44, 947.
M. Tibensky, B. Mravec, Clin. Transl. Oncol. 2021, 23, 669.
A. Antonica, F. Magni, L. Mearini, N. Paolocci, J. Auton. Nerv. Syst. 1994, 48, 187.
F. Limanaqi, F. Biagioni, A. Gaglione, C. L. Busceti, F. Fornai, Front. Immunol. 2019, 10, 628.
M. A. Cox, G. S. Duncan, G. H. Y. Lin, B. E. Steinberg, L. X. Yu, D. Brenner, L. N. Buckler, A. J. Elia, A. C. Wakeham, B. Nieman, C. Dominguez-Brauer, A. R. Elford, K. T. Gill, S. P. Kubli, J. Haight, T. Berger, P. S. Ohashi, K. J. Tracey, P. S. Olofsson, T. W. Mak, Science 2019, 363, 639.
C. Reardon, G. S. Duncan, A. Brustle, D. Brenner, M. W. Tusche, P. S. Olofsson, M. Rosas-Ballina, K. J. Tracey, T. W. Mak, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 1410.
M. Mashimo, Y. Iwasaki, S. Inoue, S. Saito, K. Kawashima, T. Fujii, Life Sci. 2017, 172, 13.
J. R. Friedman, S. D. Richbart, J. C. Merritt, K. C. Brown, N. A. Nolan, A. T. Akers, J. K. Lau, Z. R. Robateau, S. L. Miles, P. Dasgupta, Pharmacol. Ther. 2019, 194, 222.
H. Yu, H. Xia, Q. Tang, H. Xu, G. Wei, Y. Chen, X. Dai, Q. Gong, F. Bi, Sci. Rep. 2017, 7, 40802.
A. Nakai, Y. Hayano, F. Furuta, M. Noda, K. Suzuki, J. Exp. Med. 2014, 211, 2583.
J. T. Nevin, M. Moussa, W. L. Corwin, I. I. Mandoiu, P. K. Srivastava, Sci Immunol. 2020, 5, eaay9368.
H. Veiga-Fernandes, V. Pachnis, Nat. Immunol. 2017, 18, 116.
C. Godinho-Silva, F. Cardoso, H. Veiga-Fernandes, Annu. Rev. Immunol. 2019, 37, 19.
V. Carriel, I. Garzon, M. Alaminos, M. Cornelissen, Neural Regener. Res. 2014, 9, 1657.
S. E. Mills, Histology for Pathologists, 5th ed., 2012, p. 309.
P. Glatte, S. J. Buchmann, M. M. Hijazi, B. M.-W. Illigens, T. Siepmann, Front. Neurol. 2019, 10, 970.
S. Geuna, S. Raimondo, G. Ronchi, F. Di Scipio, P. Tos, M. Fornaro, International Review of Neurobiology, Vol. 87, Academic Press, San Diego, CA, US 2009. p. 27.
K. S. Topp, B. S. Boyd, Phys. Ther. 2006, 86, 92.
M. B. S. Lopes, Semin. Diagn. Pathol. 2019, 36, 71.
J. W. Chen, J. D. Xie, Y. H. Ling, P. Li, S. M. Yan, S. Y. Xi, R. Z. Luo, J. P. Yun, D. Xie, M. Y. Cai, BMC Cancer 2014, 14, 313.
A. Ozawa, M. Sakaue, Ann. Anat. 2020, 227, 151431.
M. Miko, I. Varga, in Nerves and Nerve Injuries (Eds: R. S.Tubbs, E.Rizk, M. M.Shoja, M.Loukas, N.Barbaro, R. J.Spinner, Academic Press, San Diego, CA 2015. p. 79.
J. Vázquez, Ph.D. Thesis, California Polytechnic State University, San Luis Obispo 2014.
Y.-L. Chen, T.-T. Chao, Y.-N. Wu, M.-C. Chen, Y.-H. Lin, C. Liao, C. C. Wu, K. C. Chen, S. P. Chou, H. S. Chiang, Sci. Rep. 2018, 8, 929.
R. Meyer, G. C. Claussen, S. J. Oh, Microsurgery 1995, 16, 129.
M. Huisman, R. M. Staruch, M. Ladouceur-Wodzak, M. A. van den Bosch, D. K. Burns, A. Chhabra, R. Chopra, PLoS One 2015, 10, 0144742.
P. Sharma, D. Chatterjee, A. Das, BMJ Case Rep. 2017, 2017.
H. Kluver, E. Barrera, J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1953, 12, 400.
V. Carriel, A. Campos, M. Alaminos, S. Raimondo, S. Geuna, Methods Mol. Biol. 2017, 1560, 207.
V. Carriel, I. Garzón, M. Alaminos, A. Campos, Histochem. Cell Biol. 2011, 136, 709.
E. L. Scheller, N. Troiano, J. N. VanHoutan, M. A. Bouxsein, J. A. Fretz, Y. Xi, T. Nelson, G. Katz, R. Berry, C. D. Church, C. R. Doucette, M. S. Rodeheffer, O. A. Macdougald, C. J. Rosen, M. C. Horowitz, Methods in Enzymology, Vol. 537 (Ed: O. A.Macdougald), Academic Press, Michigan, 2014, p. 123.
G. Xu, F. Feng, Z. Liu, S. Liu, G. Zheng, S. Xiao, L. Cai, X. Yang, G. Li, X. Lian, M. Guo, L.i Sun, J. Yang, D. Fan, Q. Lu, H. Zhang, Sci. Rep. 2017, 7, 43828.
J. Li, J. Ma, L. Han, Q. Xu, J. Lei, W. Duan, W. Li, F. Wang, E. Wu, Q. Ma, X. Huo, Cancer Biol. Ther. 2015, 16, 912.
A. L. Mausset-Bonnefont, R. de Sèze, A. Privat, Brain Res. Brain Res. Protoc. 2003, 10, 148.
M. Dunn, M. B. Morgan, T. W. Beer, Dermatol. Surg. 2009, 35, 214.
M. Hanani, D. C. Spray, Nat. Rev. Neurosci. 2020, 21, 485.
Z. Yang, K. K. Wang, Trends Neurosci. 2015, 38, 364.
X. L. Luo, M. Y. Sun, C. T. Lu, Z. H. Zhou, Int. J. Oral Maxillofac. Surg. 2006, 35, 733.
R. Donato, B. R. Cannon, G. Sorci, F. Riuzzi, K. Hsu, D. J. Weber, C. L. Geczy, Curr. Mol. Med. 2013, 13, 24.
F. Michetti, N. D'Ambrosi, A. Toesca, M. A. Puglisi, A. Serrano, E. Marchese, V. Corvino, M. C. Geloso, J. Neurochem. 2019, 148, 168.
A. C. Berlingeri-Ramos, C. J. Detweiler, R. F. Wagner, B. C. Kelly, J. Skin Cancer 2015, 2015, 620235.
R. Romaniello, F. Arrigoni, A. E. Fry, M. T. Bassi, M. I. Rees, R. Borgatti, D. T. Pilz, T. D. Cushion, Eur. J. Med. Genet. 2018, 61, 744.
L. Schmitd, L. Beesley, N. Russo, E. Light Bellile, R. Inglehart, M. Liu, G. Romanowicz, G. T. Wolf, J. M. G. Taylor, N. J. D'silva, Neoplasia 2018, 20, 657.
P. Weydt, P. Oeckl, A. Huss, K. Müller, A. E. Volk, J. Kuhle, A. Knehr, P. M. Andersen, J. Prudlo, P. Steinacker, J. H. Weishaupt, A. C. Ludolph, M. Otto, Ann. Neurol. 2016, 79, 152.
L. Gaetani, K. Blennow, P. Calabresi, M. Di Filippo, L. Parnetti, H. Zetterberg, J. Neurol., Neurosurg. Psychiatry 2019, 90, 870.
P. Scanlon, J. Tian, J. Zhong, I. Silva, R. Shapiro, A. Pavlick, R. Berman, I. Osman, F. Darvishian, Hum. Pathol. 2014, 45, 1656.
D. Sigorski, J. Gulczynski, A. Sejda, W. Rogowski, E. Izycka-Swieszewska, Front. Oncol. 2021, 11, 710899.
L. B. Schmitd, C. Perez-Pacheco, N. J. D'Silva, FASEB BioAdv. 2021, 3, 773.
C. Bordi, F. P. Pilato, T. D'Adda, Virchows Arch. A: Pathol. Anat. Histopathol. 1988, 413, 387.
C. Zografakis, D. G. Tiniakos, M. Palaiologou, M. Kouloukoussa, C. Kittas, N. Staurianeas, Acta Derm. Venereol. 2014, 94, 168.
J. Zhang, X. Fu, D. Liu, M. Yang, J. Yang, Y. Huo, W. Liu, R. Hua, Y. Sun, J. Wang, Oncol. Lett. 2020, 20, 5.
J. E. Shin, S. Geisler, A. DiAntonio, Exp. Neurol. 2014, 252, https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2013.11.007.
P. Dubovy, I. Klusakova, I. Hradilova-Svizenska, M. Joukal, Anat. Rec. 2018, 301, 1618.
H. Wang, N. Su, L. C. Wang, X. Wu, S. Bui, A. Nielsen, H. T. Vo, Y. Luo, X. J. Ma, Methods Mol. Biol. 2014, 1211, 201.
F. Wang, J. Flanagan, N. Su, L. C. Wang, S. Bui, A. Nielson, X. Wu, H. T. Vo, X. J. Ma, Y. Luo, J. Mol. Diagn. 2012, 14, 22.
A. Cassidy, J. Jones, Methods 2014, 70, 39.
E. L. Spaulding, R. W. Burgess, Front. Neurosci. 2017, 11, 312.
S. Kasiri, B. Chen, A. N. Wilson, A. Reczek, S. Mazambani, J. Gadhvi, E. Noel, U. Marriam, B. Mino, W. Lu, L. Girard, L. M. Solis, K. Luby-Phelps, J. Bishop, J. W. Kim, J. Kim, Oncogenes 2020, 39, 3258.
B. L. Seaberg, S. Purao, M. Rimer, Neurosci. Lett. 2022, 771, 136468.
V. Marx, Nat. Methods 2021, 18, 9.
H. Majeed, A. Keikhosravi, M. E. Kandel, T. H. Nguyen, Y. Liu, A. Kajdacsy-Balla, K. Tangella, K. W. Eliceiri, G. Popescu, Sci. Rep. 2019, 9, 14679.
P. Das, G. P. S. Gahlot, A. Singh, V. Baloda, R. Rawat, A. K. Verma, G. Khanna, M. Roy, A. George, A. Singh, A. Nalwa, P. Ramteke, R. Yadav, V. Ahuja, V. Sreenivas, S. D. Gupta, G. K. Makharia, Intest. Res. 2019, 17, 387.
F. Aeffner, M. D. Zarella, N. Buchbinder, M. M. Bui, M. R. Goodman, D. J. Hartman, G. M. Lujan, M. A. Molani, A. V. Parwani, K. Lillard, O. C. Turner, V. N. P. Vemuri, A. G. Yuil-Valdes, D. Bowman, J. Pathol. Inf. 2019, 10, 9.
S. Barua, L. Solis, E. R. Parra, N. Uraoka, M. Jiang, H. Wang, J. Rodriguez-Canales, I. Wistuba, A. Maitra, S. Sen, A. Rao, Cancer Inf. 2018, 17, https://doi.org/10.1177/1176935118782880.
A. Laurinavicius, A. Laurinaviciene, D. Dasevicius, N. Elie, B. Plancoulaine, C. Bor, P. Herlin, Anal. Cell. Pathol. 2012, 35, 243416.
N. R. Jurcak, A. A. Rucki, S. Muth, E. Thompson, R. Sharma, D. Ding, Q. Zhu, J. R. Eshleman, R. A. Anders, E. M. Jaffee, K. Fujiwara, L. Zheng, Gastroenterology 2019, 157, 838.
M. D. Brown, C. A. Hart, A. Sachdeva, C. Faulkner, D. Wedge, N. W. Clarke, J. Clin. Oncol. 2021, 39, 253.
P. Ström, K. Kartasalo, P. Ruusuvuori, H. Grönberg, H. Samaratunga, B. Delahunt, P. Ström, K. Kartasalo, H. Olsson, L. Solorzano, B. Delahunt, D. M. Berney, D. G. Bostwick, A. J. Evans, D. J. Grignon, P. A. Humphrey, K. A. Iczkowski, J. G. Kench, G. Kristiansen, T. H. van der Kwast, K. Leite, J. K. McKenney, J. Oxley, C. C. Pan, H. Samaratunga, J. R. Srigley, H. Takahashi, T. Tsuzuki, M. Varma, M. Zhou, et al., Lancet Oncol. 2020, 21, 222.
E. R. Parra, A. Francisco-Cruz, I. I. Wistuba, Cancers 2019, 11, 247.
W. C. C. Tan, S. N. Nerurkar, H. Y. Cai, H. H. M. Ng, D. Wu, Y. T. F. Wee, J. C. T. Lim, J. Yeong, T. K. H. Lim, Cancer Commun. 2020, 40, 135.
S. Hernandez, F. Rojas, C. Laberiano, R. Lazcano, I. Wistuba, E. R. Parra, Front. Mol. Biosci. 2021, 8, 667067.
L. R. Heij, X. Tan, J. N. Kather, J. M. Niehues, S. Sivakumar, N. Heussen, G. Van Der Kroft, S. W. M. O. Damink, S. Lang, M. R. Aberle, T. Luedde, N. T. Gaisa, J. Bednarsch, D. H. W. Liu, J. P. M. Cleutjens, D. P. Modest, U. P. Neumann, G. J. Wiltberger, J. Clin. Med. 2021, 10, 490.
R. D. Cervantes-Villagrana, D. Albores-García, A. R. Cervantes-Villagrana, S. J. García-Acevez, Signal Transduction Targeted Ther. 2020, 5, 99.
A. Barbieri, S. Bimonte, G. Palma, A. Luciano, D. Rea, A. Giudice, G. Scognamiglio, E. La Mantia, R. Franco, S. Perdonà, O. De Cobelli, M. Ferro, S. Zappavigna, P. Stiuso, M. Caraglia, C. Arra, Int. J. Oncol. 2015, 47, 527.
B. W. Renz, R. Takahashi, T. Tanaka, M. Macchini, Y. Hayakawa, Z. Dantes, H. C. Maurer, X. Chen, Z. Jiang, C. B. Westphalen, M. Ilmer, G. Valenti, S. K. Mohanta, A. J. R. Habenicht, M. Middelhoff, T. Chu, K. Nagar, Y. Tailor, R. Casadei, M. Di Marco, A. Kleespies, R. A. Friedman, H. Remotti, M. Reichert, D. L. Worthley, J. Neumann, J. Werner, A. C. Iuga, K. P. Olive, T. C. Wang, Cancer Cell 2018, 33, 75.
T. I. Barron, L. Sharp, K. Visvanathan, Ther. Adv. Med. Oncol. 2012, 4, 113.
B. W. Renz, T. Tanaka, M. Sunagawa, R. Takahashi, Z. Jiang, M. Macchini, Z. Dantes, G. Valenti, R. A. White, M. A. Middelhoff, M. Ilmer, P. E. Oberstein, M. K. Angele, H. Deng, Y. Hayakawa, C. B. Westphalen, J. Werner, H. Remotti, M. Reichert, Y. H. Tailor, K. Nagar, R. A. Friedman, A. C. Iuga, K. P. Olive, T. C. Wang, Cancer Discovery 2018, 8, 1458.
A. Bernal, L. Arranz, Cell. Mol. Life Sci. 2018, 75, 2177.
S. Yuan, K. J. Liu, Z. Qi, Brain Circ. 2020, 6, 152.
T. N. Ribeiro, L. M. Delgado-García, M. A. Porcionatto, Front. Cell Dev. Biol. 2021, 9, 649854.
T. Ueo, I. Imayoshi, T. Kobayashi, T. Ohtsuka, H. Seno, H. Nakase, T. Chiba, R. Kageyama, Development 2012, 139, 1071.
D. Chen, S. Hu, J. Liu, S. Li, Exp. Ther. Med. 2019, 17, 2061.
E. L. Wuebben, A. Rizzino, Oncotarget 2017, 8, 44917.
M. Chen, T. B. Puschmann, P. Marasek, M. Inagaki, M. Pekna, U. Wilhelmsson, M. Pekny, Mol. Neurobiol. 2018, 55, 5478.
S. Thakurela, N. Tiwari, S. Schick, A. Garding, R. Ivanek, B. Berninger, V. K. Tiwari, Cell Discovery 2016, 2, 15045.
A. N. Preston, D. A. Cervasio, S. T. Laughlin, Methods Enzymol. 2019, 622, 129.
M. Tucić, V. Stamenković, P. Andjus, Front. Cell Dev. Biol. 2021, 9, 674199.
K. Punovuori, R. P. Migueles, M. Malaguti, G. Blin, K. G. Macleod, N. O. Carragher, T. Pieters, F. van Roy, M. P. Stemmler, S. Lowell, Development 2019, 146, dev183269.
R. F. Hevner, J. Anat. 2019, 235, 616.
C. M. Parras, R. Galli, O. Britz, S. Soares, C. Galichet, J. Battiste, J. E. Johnson, M. Nakafuku, A. Vescovi, F. Guillemot, EMBO J. 2004, 23, 4495.
F. Memic, V. Knoflach, R. Sadler, G. Tegerstedt, E. Sundström, F. Guillemot, V. Pachnis, U. Marklund, J. Neurosci. 2016, 36, 4339.
A. A. Ayanlaja, Y. Xiong, Y. Gao, G. Ji, C. Tang, Z. Abdikani Abdullah, D. Gao, Front. Mol. Neurosci. 2017, 10, 199.
P. W. Baas, A. N. Rao, A. J. Matamoros, L. Leo, Cytoskeleton 2016, 73, 442.
Z. Gao, K. Ure, J. L. Ables, D. C. Lagace, K. -. A. Nave, S. Goebbels, A. J. Eisch, J. Hsieh, Nat. Neurosci. 2009, 12, 1090.
W. L. McKenna, J. Betancourt, K. A. Larkin, B. Abrams, C. Guo, J. L. Rubenstein, B. Chen, J. Neurosci. 2011, 31, 549.
I. Blümcke, A. J. Becker, S. Normann, V. Hans, B. M. Riederer, S. Krajewski, O. D. Wiestler, G. Reifenberger, J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2001, 60, 984.
A. Yuan, M. V. Rao, Veeranna, R. A. Nixon, Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2017, 9, 018309.
V. Gudi, L. Gai, V. Herder, L. S. Tejedor, M. Kipp, S. Amor, K. W. Sühs, F. Hansmann, A. Beineke, W. Baumgärtner, M. Stangel, T. Skripuletz, J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2017, 76, 109.
K.-S. Yoo, K. Lee, J.-Y. Oh, H. Lee, H. Park, Y. S. Park, H. K. Kim, Mol. Brain 2019, 12, 97.
P. Camoletto, A. Colesanti, S. Ozon, A. Sobel, A. Fasolo, Brain Res. Bull. 2001, 54, 19.
Z. Liu, Y. Q. Jin, L. Chen, Y. Wang, X. Yang, J. Cheng, W. Wu, Z. Qi, Z. Shen, PLoS One 2015, 10, 0123278.
O. S. Jørgensen, Neurochem. Res. 1995, 20, 533.
D. Chung, A. Shum, G. Caraveo, Front. Cell Dev. Biol. 2020, 8, 567537.
D. Nonaka, L. Chiriboga, B. P. Rubin, Am. J. Surg. Pathol. 2008, 32, 1291.
M. Martinez-Moreno, T. M. O'Shea, J. P. Zepecki, A. Olaru, J. K. Ness, R. Langer, N. Tapinos, Cell Rep. 2017, 20, 1950.
B. Liu, W. Xin, J.-R. Tan, R.-P. Zhu, T. Li, D. Wang, S. S. Kan, D. K. Xiong, H. H. Li, M. M. Zhang, H. H. Sun, W. Wagstaff, C. Zhou, Z. J. Wang, Y. G. Zhang, T. C. He, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 22347.
P. R. Brumovsky, D. R. Robinson, J.-H. La, K. B. Seroogy, K. H. Lundgren, K. M. Albers, M. E. Kiyatkin, R. P. Seal, R. H. Edwards, M. Watanabe, T. Hökfelt, G. F. Gebhart, J. Comp. Neurol. 2011, 519, 3346.
M. Hruska, R. E. Cain, M. B. Dalva, Nat. Commun. 2022, 13, 920.
E. Anlauf, A. Derouiche, Front. Endocrinol. 2013, 4, 144.
E. L. Fletcher, M. J. Clark, J. B. Furness, Cell Tissue Res. 2002, 308, 339.
M. Margeta-Mitrovic, I. Mitrovic, R. C. Riley, L. Y. Jan, A. I. Basbaum, J. Comp. Neurol. 1999, 405, 299.
J. Kanaani, J. Kolibachuk, H. Martinez, S. Baekkeskov, J. Cell Biol. 2010, 190, 911.
N. M. Gervasi, S. S. Scott, A. Aschrafi, J. Gale, S. N. Vohra, M. A. MacGibeny, A. N. Kar, A. E. Gioio, B. B. Kaplan, RNA 2016, 22, 883.
M. Bu, M. J. Farrer, H. Khoshbouei, npj Parkinson's Dis. 2021, 7, 22.
E. Arenas, Cell Stem Cell 2008, 2, 110.
C. Aguado, L. Fernández-Alacid, M. J. Cabañero, Y. Yanagawa, K. Schilling, M. Watanabe, J. M. Fritschy, R. Luján, J. Chem. Neuroanat. 2013, 47, 79.
B. Kadkhodaei, T. Ito, E. Joodmardi, B. Mattsson, C. Rouillard, M. Carta, S. I. Muramatsu, C. Sumi-Ichinose, T. Nomura, D. Metzger, P. Chambon, E. Lindqvist, N. G. Larsson, L. Olson, A. Bjorklund, H. Ichinose, T. Perlmann, J. Neurosci. 2009, 29, 15923.
H. Doucet-Beaupré, S.-L. Ang, M. Lévesque, FEBS Lett. 2015, 589, 3727.
K. Nakamura, H. Hasegawa, Mol. Neurobiol. 2007, 35, 45.
A. Meneses, Front. Pharmacol. 2015, 6, 143.
W. C. Spencer, E. S. Deneris, Front. Cell. Neurosci. 2017, 11, 215.
T. Ichikawa, K. Ajiki, J. Matsuura, H. Misawa, J. Chem. Neuroanat. 1997, 13, 23.
U. Arvidsson, M. Riedl, R. Elde, B. Meister, J. Comp. Neurol. 1997, 378, 454.
S. Biagioni, A. M. Tata, C. Agrati, F. Cianfarani, G. Augusti-Tocco, J. Neurosci. Res. 2000, 62, 591.
S. Gandhi, Propranolol Hydrochloride and Pembrolizumab in Treating Patients with Stage IIIC-IV Melanoma That Cannot Be Removed by Surgery Roswell Park Cancer Institute, https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT03384836 (accessed: January 2022).
B. Nazha, Propranolol Hydrochloride and Pembrolizumab for the Treatment of Recurrent or Metastatic Urothelial Cancer Emory University, https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT04848519 (accessed: January 2022).
A. Singh, Propranolol With Standard Chemoradiation for Esophageal Adenocarcinoma, https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT04682158 (accessed: January 2022).
A. Hemal, Propranolol Hydrochloride in Treating Patients With Prostate Cancer Undergoing Surgery, https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT03152786 (accessed: January 2022).
W. Carson, Propranolol Hydrochloride in Treating Patients With Locally Recurrent or Metastatic Solid Tumors That Cannot Be Removed By Surgery, https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT02013492 (accessed: January 2022).
B. Gartrell, Beta Adrenergic Receptor Blockade as a Novel Therapy for Patients With Adenocarcinoma of the Prostate, https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT02944201 (accessed: January 2022).
L. Foquan, Effects of Regional Nerve Block on Cancer Recurrence, https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT03134430 (accessed: January 2022).
H. K. V. Aken, Anesthesia and Cancer Recurrence in Malignant Melanoma, https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT01588847 (accessed: January 2022).
E. E. A. E. M. Arida, US Guided Erector Spinae Plane Block in Breast Cancer Surgery: Analgesia, Spread and Immunomodulation, https://clinicaltrials.gov/ct2/show/NCT04796363 (accessed: January 2022).