Differential Impact of Fluid Shear Stress and YAP/TAZ on BMP/TGF-β Induced Osteogenic Target Genes.
BMP signaling
TAZ
YAP
fluid shear stress
osteogenic differentiation
Journal
Advanced biology
ISSN: 2701-0198
Titre abrégé: Adv Biol (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101775319
Informations de publication
Date de publication:
Feb 2021
Feb 2021
Historique:
revised:
08
12
2020
received:
17
02
2020
entrez:
8
9
2022
pubmed:
1
2
2021
medline:
1
2
2021
Statut:
ppublish
Résumé
Bone is a remarkable dynamic structure, which integrates mechanical and biochemical signaling inputs. Interstitial fluid in the intramedullary space transmits signals derived from compression-induced fluid shear stress (FSS) to stimulate osteoblasts for bone formation. Using a flow system and human osteoblasts, this study demonstrates how BMP/TGF-β signaling integrates stimuli derived from FSS and YAP/TAZ and confirms these findings by transcriptome analyses. Here, FSS positively affects the phosphorylation of both SMAD1/5 and SMAD2/3, the respective BMP- and TGFβ-R-SMADs. Increase in phosphorylated SMAD1/5 levels affects distinct target genes, which are susceptible to low levels of phosphorylated SMADs (such as ID1-3) or dependent on high levels of phosphorylated SMAD1/5 (NOG, noggin). Thus, FSS lowers the threshold for genes dependent on high levels of phosphorylated SMAD1/5 when less BMP is available. While the impact of FSS on direct BMP target genes is independent of YAP/TAZ, FSS acts cooperatively with YAP/TAZ on TGF-β target genes, which are shared by both pathways (such as CTGF). As mechanical stimuli are key in bone regeneration, their crosstalk to biochemical signaling pathways such as BMP and TGF-β and YAP/TAZ acts on different levels, which allows now to think about new and more specified intervention strategies for age-related bone loss.
Identifiants
pubmed: 36073990
doi: 10.1002/adbi.202000051
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2000051Subventions
Organisme : Max-Planck IMPRS- Biology and Computation
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : GSC 203
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : FOR 2165
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : SFB958
Informations de copyright
© 2021 The Authors. Advanced Biology published by Wiley-VCH GmbH.
Références
S. J. Mellon, K. E. Tanner, Int. Mater. Rev. 2012, 57, 235.
W. Bonfield, P. K. Datta, J. Biomech. 1974, 7, 147.
T. H. Ambrosi, A. Scialdone, A. Graja, S. Gohlke, A.-M. Jank, C. Bocian, L. Woelk, H. Fan, D. W. Logan, A. Schürmann, L. R. Saraiva, T. J. Schulz, Cell Stem Cell 2017, 20, 771e6.
N. H. Hart, S. Nimphius, T. Rantalainen, A. Ireland, A. Siafarikas, R. U. Newton, J. Musculoskeletal Neuronal Interact. 2017, 17, 114.
B. Clarke, Clin. J. Am. Soc. Nephrol. 2008, 3, S131.
M. L. Knothe Tate, R. Steck, M. R. Forwood, P. Niederer, J. Exp. Biol. 2000, 203, 2737.
S. Weinbaum, S. C. Cowin, Y. Zeng, J. Biomech. 1994, 27, 339.
C. R. Jacobs, C. E. Yellowley, B. R. Davis, Z. Zhou, J. M. Cimbala, H. J. Donahue, J. Biomech. 1998, 31, 969.
A. G. Robling, C. H. Turner, Crit. Rev. Eukaryotic Gene Expression 2009, 19, 319.
T. J. Cunningham, M. S. Yu, W. L. McKeithan, S. Spiering, F. Carrette, C.-T. Huang, P. J. Bushway, M. Tierney, S. Albini, M. Giacca, M. Mano, P. L. Puri, A. Sacco, P. Ruiz-Lozano, J.-F. Riou, M. Umbhauer, G. Duester, M. Mercola, A. R. Colas, Genes Dev. 2017, 31, 1325.
S. W. Cochrane, Y. Zhao, R. S. Welner, X.-H. Sun, Blood 2009, 113, 1016.
L. S. de la Peña, P. C. Billings, J. L. Fiori, J. Ahn, F. S. Kaplan, E. M. Shore, J. Bone Miner. Res. 2005, 20, 1168.
N. K. Kanakaris, G. Petsatodis, M. Tagil, P. V Giannoudis, Injury 2009, 40, S21.
O. P. Gautschi, S. P. Frey, R. Zellweger, ANZ J. Surg. 2007, 77, 626.
G. B. Bishop, T. A. Einhorn, Int. Orthop. 2007, 31, 721.
P. Kloen, D. Lauzier, R. C. Hamdy, Bone 2012, 51, 59.
P. V. Giannoudis, T. A. Einhorn, Injury 2009, 40, S1.
A. W. James, G. LaChaud, J. Shen, G. Asatrian, V. Nguyen, X. Zhang, K. Ting, C. Soo, Tissue Eng., Part B 2016, 22, 284.
J. Kopf, A. Petersen, G. N. Duda, P. Knaus, BMC Biol. 2012, 10, 37.
Y. Zu, X. Liang, J. Du, S. Zhou, C. Yang, J. Biomech. 2015, 48, 3950.
C. Rauch, A. C. Brunet, J. Deleule, E. Farge, Am. J. Physiol.: Cell Physiol. 2002, 283, C235.
C. Schwarz, D. Wulsten, A. Ellinghaus, J. Lienau, B. M. Willie, G. N. Duda, Tissue Eng., Part A 2013, 19, 247.
V. E. E. Galkin, A. Orlova, E. H. H Egelman, Curr. Biol. 2012, 22, R96.
G. Romet-Lemonne, A. Jégou, Eur. J. Cell Biol. 2013, 92, 333.
P. Müller, A. Langenbach, A. Kaminski, J. Rychly, J. Planell, PLoS One 2013, 8, e71283.
H. Sonowal, A. Kumar, J. Bhattacharyya, P. K. Gogoi, B. G. Jaganathan, J. Biomed. Sci. 2013, 20, 71.
M. Fischer, P. Rikeit, P. Knaus, C. Coirault, Front. Physiol. 2016, 7, 41.
S. Busche, A. Descot, S. Julien, H. Genth, G. Posern, J. Cell Sci. 2008, 121, 1025.
G. Posern, R. Treisman, Trends Cell Biol. 2006, 16, 588.
G. Halder, S. Dupont, S. Piccolo, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2012, 13, 591.
B. Zhao, K. Tumaneng, K.-L. Guan, Nat. Cell Biol. 2011, 13, 877.
S. Dupont, L. Morsut, M. Aragona, E. Enzo, S. Giulitti, M. Cordenonsi, F. Zanconato, J. L. Digabel, M. Forcato, S. Bicciato, N. Elvassore, S. Piccolo, Nature 2011, 474, 179.
H. Nakajima, K. Yamamoto, S. Agarwala, K. Terai, H. Fukui, S. Fukuhara, K. Ando, T. Miyazaki, Y. Yokota, E. Schmelzer, H.-G. Belting, M. Affolter, V. Lecaudey, N. Mochizuki, Dev. Cell 2017, 40, 523e6.
B. Zhao, X. Ye, J. Yu, L. Li, W. Li, S. Li, J. Yu, J. D. Lin, C.-Y. Wang, A. M. Chinnaiyan, Z.-C. Lai, K.-L. Guan, Genes Dev. 2008, 22, 1962.
K. I. Watt, R. Judson, P. Medlow, K. Reid, T. B. Kurth, J. G. Burniston, A. Ratkevicius, C. De Bari, H. Wackerhage, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2010, 393, 619.
J. H. Hong, M. B. Yaffe, Cell Cycle 2006, 5, 176.
J. Dong, G. Feldmann, J. Huang, S. Wu, N. Zhang, S. A. Comerford, M. F. Gayyed, R. A. Anders, A. Maitra, D. Pan, Cell 2007, 130, 1120.
H. Zhang, C.-Y. Liu, Z.-Y. Zha, B. Zhao, J. Yao, S. Zhao, Y. Xiong, Q.-Y. Lei, K.-L. Guan, J. Biol. Chem. 2009, 284, 13355.
B. Zhao, X. Wei, W. Li, R. S. Udan, Q. Yang, J. Kim, J. Xie, T. Ikenoue, J. Yu, L. Li, P. Zheng, K. Ye, A. Chinnaiyan, G. Halder, Z.-C. Lai, K.-L. Guan, Genes Dev. 2007, 21, 2747.
K.-I. Wada, K. Itoga, T. Okano, S. Yonemura, H. Sasaki, Development 2011, 138, 3907.
B. Zhao, Q. Y. Lei, K. L. Guan, Curr. Opin. Cell Biol. 2008, 20, 638.
S. Strano, E. Munarriz, M. Rossi, L. Castagnoli, Y. Shaul, A. Sacchi, M. Oren, M. Sudol, G. Cesareni, G. Blandino, J. Biol. Chem. 2001, 276, 15164.
X. Zhi, D. Zhao, Z. Zhou, R. Liu, C. Chen, Am. J. Pathol. 2012, 180, 2452.
A. Komuro, M. Nagai, N. E. Navin, M. Sudol, J. Biol. Chem. 2003, 278, 33334.
A. Passaniti, J. L. Brusgard, Y. Qiao, M. Sudol, M. Finch-Edmondson, Adv. Exp. Med. Biol. 2017, 962, 435.
C. Alarcón, A.-I. Zaromytidou, Q. Xi, S. Gao, J. Yu, S. Fujisawa, A. Barlas, A. N. Miller, K. Manova-Todorova, M. J. Macias, G. Sapkota, D. Pan, J. Massagué, Cell 2009, 139, 757.
E. Aragon, N. Goerner, A.-I. Zaromytidou, Q. Xi, A. Escobedo, J. Massagué, M. J. Macias, Genes Dev. 2011, 25, 1275.
X. Varelas, P. Samavarchi-Tehrani, M. Narimatsu, A. Weiss, K. Cockburn, B. G. Larsen, J. Rossant, J. L. Wrana, Dev. Cell 2010, 19, 831.
K. Grannas, L. Arngården, P. Lönn, M. Mazurkiewicz, A. Blokzijl, A. Zieba, O. Söderberg, J. Mol. Biol. 2015, 427, 3407.
A. J. Jorgenson, K. M. Choi, D. Sicard, K. M. J. Smith, S. E. Hiemer, X. Varelas, D. J. Tschumperlin, Am. J. Physiol.: Cell Physiol. 2017, 312, C277.
L. T. Y. Ho, N. Skiba, C. Ullmer, P. V Rao, Invest. Opthalmol. Visual Sci. 2018, 59, 1969.
J. Ying, P. Wang, S. Zhang, T. Xu, L. Zhang, R. Dong, S. Xu, P. Tong, C. Wu, H. Jin, Life Sci. 2018, 192, 84.
A. I. Alford, K. M. Kozloff, K. D. Hankenson, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2015, 65, 20.
A. L. Boskey, Connect. Tissue Res. 1996, 35, 357.
G. E. Sroga, D. Vashishth, Curr. Osteoporosis Rep. 2012, 10, 141.
A. M. Rodrigues, J. Caetano-Lopes, A. C. Vale, B. Vidal, A. Lopes, I. Aleixo, J. Polido-Pereira, A. Sepriano, I. P. Perpétuo, J. Monteiro, M. F. Vaz, J. E. Fonseca, H. Canhão, Bone 2012, 51, 981.
S. Tanaka, K. Narusawa, H. Onishi, M. Miura, A. Hijioka, Y. Kanazawa, S. Nishida, S. Ikeda, T. Nakamura, Osteoporosis Int. 2011, 22, 587.
Y. Tang, R. G. Rowe, E. L. Botvinick, A. Kurup, A. J. Putnam, M. Seiki, V. M. Weaver, E. T. Keller, S. Goldstein, J. Dai, D. Begun, T. Saunders, S. J. Weiss, Dev. Cell 2013, 25, 402.
J. Kopf, P. Paarmann, C. Hiepen, D. Horbelt, P. Knaus, BioFactors 2013, 40, 171.
S. Schreivogel, V. Kuchibhotla, P. Knaus, G. N. Duda, A. Petersen, J. Tissue Eng. Regener. Med. 2019, 13, 1992.
M. L. Knothe Tate, U. Knothe, P. Niederer, Am. J. Med. Sci. 1998, 316, 189.
S. A. Harris, R. J. Enger, B. L. Riggs, T. C. Spelsberg, J. Bone Miner. Res. 1995, 10, 178.
A. D. van der Meer, A. A. Poot, J. Feijen, I. Vermes, Biomicrofluidics 2010, 4, 011103.
D. W. Huang, B. T. Sherman, R. A. Lempicki, Nat. Protoc. 2009, 4, 44.
J. Yoo, M. Ghiassi, L. Jirmanova, A. G. Balliet, B. Hoffman, A. J. FornaceJr, D. A. Liebermann, E. P. Bottinger, A. B. Roberts, J. Biol. Chem. 2003, 278, 43001.
K. Ijiri, L. F. Zerbini, H. Peng, R. G. Correa, B. Lu, N. Walsh, Y. Zhao, N. Taniguchi, X.-L. Huang, H. Otu, H. Wang, J. F. Wang, S. Komiya, P. Ducy, M. U. Rahman, R. A. Flavell, E. M. Gravallese, P. Oettgen, T. A. Libermann, M. B. Goldring, J. Biol. Chem. 2005, 280, 38544.
F. Ramírez, D. P. Ryan, B. Grüning, V. Bhardwaj, F. Kilpert, A. S. Richter, S. Heyne, F. Dündar, T. Manke, Nucleic Acids Res. 2016, 44, W160.
E. Afgan, D. Baker, B. Batut, M. van den Beek, D. Bouvier, M. Cech, J. Chilton, D. Clements, N. Coraor, B. A. Grüning, A. Guerler, J. Hillman-Jackson, S. Hiltemann, V. Jalili, H. Rasche, N. Soranzo, J. Goecks, J. Taylor, A. Nekrutenko, D. Blankenberg, Nucleic Acids Res. 2018, 46, W537.
M. C. Frith, U. Hansen, Z. Weng, Bioinformatics 2001, 17, 878.
M. Morikawa, D. Koinuma, S. Tsutsumi, E. Vasilaki, Y. Kanki, C.-H. Heldin, H. Aburatani, K. Miyazono, Nucleic Acids Res. 2011, 39, 8712.
C. Stein, A. F. Bardet, G. Roma, S. Bergling, I. Clay, A. Ruchti, C. Agarinis, T. Schmelzle, T. Bouwmeester, D. Schübeler, A. Bauer, PLoS Genet. 2015, 11, e1005465.
J. Zhou, P.-L. Lee, C.-I. Lee, S.-Y. Wei, S. H. Lim, T.-E. Lin, S. Chien, J.-J. Chiu, J. Thromb. Haemostasis 2013, 11, 741.
I. S. Kim, Y. M. Song, T. H. Cho, J. Y. Kim, F. E. Weber, S. J. Hwang, J. Biomech. 2009, 42, 2721.
G. Chen, C. Deng, Y.-P. Li, Int. J. Biol. Sci. 2012, 8, 272.
L. Yu, X. Ma, J. Sun, J. Tong, L. Shi, L. Sun, J. Zhang, Mol. Med. Rep. 2017, 16, 8699.
C. D. Kegelman, D. E. Mason, J. H. Dawahare, G. D. Vigil, S. S. Howard, T. M. Bellido, A. G. Robling, J. D. Boerckel, bioRxiv 2017, 143982.
J. X. Pan, L. Xiong, K. Zhao, P. Zeng, B. Wang, F.-L. Tang, D. Sun, H.-H. Guo, X. Yang, S. Cui, W.-F. Xia, L. Mei, W.-C. Xiong, Bone Res. 2018, 6, 18.
Q. Zhang, Y. Guo, H. Yu, Y. Tang, Y. Yuan, Y. Jiang, H. Chen, P. Gong, L. Xiang, J. Cell. Physiol. 2019, 234, 13969.
J. Xiong, M. Almeida, C. A. O'Brien, Bone 2018, 112, 1.
T. O. Monroe, M. C. Hill, Y. Morikawa, J. P. Leach, T. Heallen, S. Cao, P. H. L. Krijger, W. de Laat, X. H. T. Wehrens, G. G. Rodney, J. F. Martin, Dev. Cell 2019, 48, 765e7.
M. Kim, T. Kim, R. L. Johnson, D.-S. Lim, Cell Rep. 2015, 11, 270.
A. Skibinski, J. L. Breindel, A. Prat, P. Galván, E. Smith, A. Rolfs, P. B. Gupta, J. LaBaer, C. Kuperwasser, Cell Rep. 2014, 6, 1059.
R. E. Hillmer, B. A. Link, Cells 2019, 8, 502.
N. Sykaras, L. A. Opperman, J. Oral Sci. 2003, 45, 57.
M. J. Lee, M. R. Byun, M. Furutani-Seiki, J. H. Hong, H. S. Jung, J. Invest. Dermatol. 2014, 134, 518.
D. Lai, X. Yang, Cell Signal. 2013, 25, 1720.
R. N. Judson, A. M. Tremblay, P. Knopp, R. B. White, R. Urcia, C. De Bari, P. S. Zammit, F. D. Camargo, H. Wackerhage, J. Cell Sci. 2012, 125, 6009.
E. Wingender, X. Chen, R. Hehl, H. Karas, I. Liebich, V. Matys, T. Meinhardt, M. Prüss, I. Reuter, F. Schacherer, Nucleic Acids Res. 2000, 28, 316.
A. Anbanandam, D. C. Albarado, C. T. Nguyen, G. Halder, X. Gao, S. Veeraraghavan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 17225.
S. E. Hiemer, A. D. Szymaniak, X. Varelas, J. Biol. Chem. 2014, 289, 13461.
F. Neto, A. Klaus-Bergmann, Y. T. Ong, S. Alt, A.-C. Vion, A. Szymborska, J. R. Carvalho, I. Hollfinger, E. Bartels-Klein, C. A. Franco, M. Potente, H. Gerhardt, elife 2018, 7, e31037.
K. Arvidson, B. M. Abdallah, L. A. Applegate, N. Baldini, E. Cenni, E. Gomez-Barrena, D. Granchi, M. Kassem, Y. T. Konttinen, K. Mustafa, D. P. Pioletti, T. Sillat, A. Finne-Wistrand, J. Cell. Mol. Med. 2011, 15, 718.
A. L. Boskey, R. Coleman, J. Dent. Res. 2010, 89, 1333.
J. Y. Reginster, N. Burlet, Bone 2006, 38, 4.
M. D. Robinson, D. J. McCarthy, G. K. Smyth, Bioinformatics 2010, 26, 139.
T. I. Lee, S. E. Johnstone, R. A. Young, Nat. Protoc. 2006, 1, 729.
U. K. Laemmli, Nature 1970, 227, 680.
O. Korchynskyi, P. ten Dijke, J. Biol. Chem. 2002, 277, 4883.