Nanoparticles Targeted to Fibroblast Activation Protein Outperform PSMA for MRI Delineation of Primary Prostate Tumors.
fibroblast activation proteins
iron oxide nanoparticles
magnetic resonance imaging
prostate cancer
prostate-specific membrane antigen
Journal
Small (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1613-6829
Titre abrégé: Small
Pays: Germany
ID NLM: 101235338
Informations de publication
Date de publication:
05 2023
05 2023
Historique:
revised:
23
01
2023
received:
12
08
2022
medline:
25
5
2023
pubmed:
26
2
2023
entrez:
25
2
2023
Statut:
ppublish
Résumé
Accurate delineation of gross tumor volumes remains a barrier to radiotherapy dose escalation and boost dosing in the treatment of solid tumors, such as prostate cancer. Magnetic resonance imaging (MRI) of tumor targets has the power to enable focal dose boosting, particularly when combined with technological advances such as MRI-linear accelerator. Fibroblast activation protein (FAP) is overexpressed in stromal components of >90% of epithelial carcinomas. Herein, the authors compare targeted MRI of prostate specific membrane antigen (PSMA) with FAP in the delineation of orthotopic prostate tumors. Control, FAP, and PSMA-targeting iron oxide nanoparticles were prepared with modification of a lymphotropic MRI agent (FerroTrace, Ferronova). Mice with orthotopic LNCaP tumors underwent MRI 24 h after intravenous injection of nanoparticles. FAP and PSMA nanoparticles produced contrast enhancement on MRI when compared to control nanoparticles. FAP-targeted MRI increased the proportion of tumor contrast-enhancing black pixels by 13%, compared to PSMA. Analysis of changes in R2 values between healthy prostates and LNCaP tumors indicated an increase in contrast-enhancing pixels in the tumor border of 15% when targeting FAP, compared to PSMA. This study demonstrates the preclinical feasibility of PSMA and FAP-targeted MRI which can enable targeted image-guided focal therapy of localized prostate cancer.
Identifiants
pubmed: 36840671
doi: 10.1002/smll.202204956
doi:
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2204956Informations de copyright
© 2023 The Authors. Small published by Wiley-VCH GmbH.
Références
H. Sung, J. Ferlay, R. L. Siegel, M. Laversanne, I. Soerjomataram, A. Jemal, F. Bray, Ca-Cancer J. Clin. 2021, 71, 209.
C. D. Goodman, H. Fakir, S. Pautler, J. Chin, G. S. Bauman, Adv. Radiat. Oncol. 2020, 5, 212.
G. A. Viani, E. J. Stefano, S. L. Afonso, Int. J. Radiat. Oncol., Biol., Phys. 2009, 74, 1405.
C. G. Mazariego, S. Egger, M. T. King, I. Juraskova, H. Woo, M. Berry, B. K. Armstrong, D. P. Smith, BMJ 2020, 371, m3503.
R. Matta, C. R. Chapple, M. Fisch, A. Heidenreich, S. Herschorn, R. T. Kodama, B. F. Koontz, D. G. Murphy, P. L. Nguyen, R. K. Nam, Eur. Urol. 2019, 75, 464.
E. Arrayeh, A. C. Westphalen, J. Kurhanewicz, M. Roach, A. J. Jung, P. R. Carroll, F. V. Coakley, Int. J. Radiat. Oncol., Biol., Phys. 2012, 82, 787.
D. Pucar, H. Hricak, A. Shukla-Dave, K. Kuroiwa, M. Drobnjak, J. Eastham, P. T. Scardino, M. J. Zelefsky, Int. J. Radiat. Oncol., Biol., Phys. 2007, 69, 62.
J. R. Murray, A. C. Tree, E. J. Alexander, A. Sohaib, S. Hazell, K. Thomas, R. Gunapala, C. C. Parker, R. A. Huddart, A. Gao, L. Truelove, H. A. Mcnair, I. Blasiak-Wal, N. M. Desouza, D. Dearnaley, Int. J. Radiat. Oncol., Biol., Phys. 2020, 106, 715.
L. G. W. Kerkmeijer, V. H. Groen, F. J. Pos, K. Haustermans, E. M. Monninkhof, R. J. Smeenk, M. Kunze-Busch, J. C. J. De Boer, J. Van Der Voort Van Zijp, M. Van Vulpen, C. Draulans, L. Van Den Bergh, S. Isebaert, U. A. Van Der Heide, J. Clin. Oncol. 2021, 39, 787.
S. Ghai, A. Finelli, K. Corr, R. Chan, S. Jokhu, X. Li, S. Mccluskey, A. Konukhova, E. Hlasny, T. H. Van Der Kwast, P. F. Incze, A. R. Zlotta, R. J. Hamilton, M. A. Haider, W. Kucharczyk, N. Perlis, Radiology 2021, 298, 695.
E. Walser, A. Nance, L. Ynalvez, S. Yong, J. S. Aoughsten, E. J. Eyzaguirre, S. B. Williams, J. Vasc. Interventional Radiol. 2019, 30, 401.
B. G. Muller, J. H. Shih, S. Sankineni, J. Marko, S. Rais-Bahrami, A. K. George, J. J. M. C. H. De La Rosette, M. J. Merino, B. J. Wood, P. Pinto, P. L. Choyke, B. Turkbey, Radiology 2015, 277, 741.
H. U. Ahmed, A. El-Shater Bosaily, L. C. Brown, R. Gabe, R. Kaplan, M. K. Parmar, Y. Collaco-Moraes, K. Ward, R. G. Hindley, A. Freeman, A. P. Kirkham, R. Oldroyd, C. Parker, M. Emberton, Lancet 2017, 389, 815.
A. S. Bettermann, C. Zamboglou, S. Kiefer, C. A. Jilg, S. Spohn, J. Kranz-Rudolph, T. F. Fassbender, P. Bronsert, N. H. Nicolay, C. Gratzke, M. Bock, J. Ruf, M. Benndorf, A. L. Grosu, Radiother. Oncol. 2019, 141, 214.
M. Piert, P. R. Shankar, J. Montgomery, L. P. Kunju, V. Rogers, J. Siddiqui, T. Rajendiran, J. Hearn, A. George, X. Shao, M. S. Davenport, EJNMMI Res. 2018, 8, 23.
M. Piert, H. Park, A. Khan, J. Siddiqui, H. Hussain, T. Chenevert, D. Wood, T. Johnson, R. B. Shah, C. Meyer, J. Nucl. Med. 2009, 50, 1585.
N. Schleich, F. Danhier, V. Préat, J. Controlled Release 2015, 198, 35.
M. Barani, F. Sabir, A. Rahdar, R. Arshad, G. Z. Kyzas, Nanomaterials 2020, 10, 1696.
S. Shams, K. Lippold, J. U. Blohmer, R. Röhle, F. Kühn, M. M. Karsten, Ann. Surg. Oncol. 2021, 28, 3232.
K. Bouchelouche, P. L. Choyke, J. Capala, Discovery Med. 2010, 9, 55.
L. Budäus, S.-R. Leyh-Bannurah, G. Salomon, U. Michl, H. Heinzer, H. Huland, M. Graefen, T. Steuber, C. Rosenbaum, Eur. Urol. 2016, 69, 393.
T. Maurer, J. E. Gschwend, I. Rauscher, M. Souvatzoglou, B. Haller, G. Weirich, H.-J. Wester, M. Heck, H. Kübler, A. J. Beer, M. Schwaiger, M. Eiber, J. Urol. 2016, 195, 1436.
J. J. Tosoian, M. A. Gorin, S. P. Rowe, D. Andreas, Z. Szabo, K. J. Pienta, M. G. Pomper, T. L. Lotan, A. E. Ross, Clin. Genitourin. Cancer 2017, 15, 65.
F. Zi, J. He, D. He, Yi Li, Li Yang, Z. Cai, Mol. Med. Rep. 2015, 11, 3203.
P. Garin-Chesa, L. J. Old, W. J. Rettig, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1990, 87, 7235.
H. M. Hintz, J. P. Gallant, D. J. Vander Griend, I. M. Coleman, P. S. Nelson, A. M. Lebeau, Clin. Cancer Res. 2020, 26, 4882.
F. Khreish, F. Rosar, C. Kratochwil, F. L. Giesel, U. Haberkorn, S. Ezziddin, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2020, 47, 2040.
F. Liu, Li Qi, B. Liu, J. Liu, H. Zhang, D. Che, J. Cao, J. Shen, J. Geng, Yi Bi, L. Ye, Bo Pan, Y. Yu, PLoS One 2015, 10, 0116683.
R. Aimes, A. Zijlstra, J. Hooper, S. Ogbourne, M-Le Sit, S. Fuchs, D. Gotley, J. Quigley, T. Antalis, Thromb. Haemostasis 2003, 89, 561.
L. Xin, J. Gao, Z. Zheng, Y. Chen, S. Lv, Z. Zhao, C. Yu, X. Yang, R. Zhang, Front. Oncol. 2021, 11, 648187.
Li-M Gao, F. Wang, Y. Zheng, Z.-Z. Fu, L. Zheng, L.-L. Chen, Pathol. Oncol. Res. 2019, 25, 369.
E. Giannoni, F. Bianchini, L. Masieri, S. Serni, E. Torre, L. Calorini, P. Chiarugi, Cancer Res. 2010, 70, 6945.
A. M. Lebeau, W. N Brennen, S. Aggarwal, S. R. Denmeade, Mol. Cancer Ther. 2009, 8, 1378.
J. A. Tuxhorn, G. E. Ayala, M. J. Smith, V. C. Smith, T. D. Dang, D. R. Rowley, Clin. Cancer Res. 2002, 8, 2912.
K. Kessel, R. Seifert, M. Weckesser, M. Boegemann, S. Huss, C. Kratochwil, U. Haberkorn, F. Giesel, K. Rahbar, Ann. Nucl. Med. 2022, 36, 293.
C. Kesch, L. Yirga, K. Dendl, A. Handke, C. Darr, U. Krafft, J. P. Radtke, S. Tschirdewahn, T. Szarvas, L. Fazli, M. Gleave, F. L. Giesel, U. Haberkorn, B. Hadaschik, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2021, 49, 385.
R. Mukkamala, S. D. Lindeman, K. A. Kragness, I. Shahriar, M. Srinivasarao, P. S. Low, J. Mater. Chem. B 2022, 10, 2038.
J. Roy, S. U. Hettiarachchi, M. Kaake, R. Mukkamala, P. S. Low, Theranostics 2020, 10, 5778.
M. J. Goldman, B. Craft, M. Hastie, K. Repečka, F. Mcdade, A. Kamath, A. Banerjee, Y. Luo, D. Rogers, A. N. Brooks, J. Zhu, D. Haussler, Nat. Biotechnol. 2020, 38, 675.
M. Uhlén, L. Fagerberg, B. M. Hallström, C. Lindskog, P. Oksvold, A. Mardinoglu, Å. Sivertsson, C. Kampf, E. Sjöstedt, A. Asplund, I. Olsson, K. Edlund, E. Lundberg, S. Navani, C. Al-K Szigyarto, J. Odeberg, D. Djureinovic, J. O. Takanen, S. Hober, T. Alm, P.-H. Edqvist, H. Berling, H. Tegel, J. Mulder, J. Rockberg, P. Nilsson, J. M. Schwenk, M. Hamsten, K. Von Feilitzen, M. Forsberg, et al., Science 2015, 347, 1260419.
G. Krishnan, A. Cousins, N. Pham, V. Milanova, M. Nelson, S. Krishnan, A. Shetty, N. Van Den Berg, E. Rosenthal, S. Krishnan, P.-J. Wormald, A. Foreman, B. Thierry, Nanomedicine 2022, 42, 102546.
N. S. Bryce, B. T. T. Pham, N. W. S. Fong, N. Jain, Eh. H Pan, R. M. Whan, T. W. Hambley, B. S. Hawkett, Biomater. Sci. 2013, 1, 1260.
J. Linxweiler, C. Körbel, A. Müller, M. Hammer, C. Veith, R. M. Bohle, M. Stöckle, K. Junker, M. D. Menger, M. Saar, Prostate 2018, 78, 664.
E. J. Ngen, B. Benham Azad, S. Boinapally, A. Lisok, M. Brummet, D. Jacob, M. G. Pomper, S. R. Banerjee, Mol. Pharm. 2019, 16, 2060.
E. J. Ngen, Y. Chen, B. B. Azad, S. Boinapally, D. Jacob, A. Lisok, C. Shen, M. S. Hossain, J. Jin, Z. M. Bhujwalla, M. G. Pomper, S. R. Banerjee, Nanotheranostics 2021, 5, 182.
C. A. Schneider, W. S. Rasband, K. W. Eliceiri, Nat. Methods 2012, 9, 671.
P. R. Clark, W. Chua-Anusorn, T. G. Pierre, Magn. Reson. Imaging 2003, 21, 519.
P. Storey, A. A. Thompson, C. L. Carqueville, J. C. Wood, R. A De Freitas, C. K. Rigsby, J. Magn. Reson. Imaging 2007, 25, 540.
P. Spincemaille, J. Anderson, G. Wu, B. Yang, M. Fung, Ke Li, S. Li, I. Kovanlikaya, A. Gupta, D. Kelley, N. Benhamo, Yi Wang, J. Neuroimaging 2020, 30, 65.
E. Amstad, M. Textor, E. Reimhult, Nanoscale 2011, 3, 2819.
J. Y. Oh, H. S. Kim, L. Palanikumar, E. M. Go, B. Jana, S. Ah Park, Ho. Y Kim, K. Kim, J. K. Seo, S. K. Kwak, C. Kim, S. Kang, Ja-H Ryu, Nat. Commun. 2018, 9, 4548.
E. Krepela, Z. Vanickova, P. Hrabal, M. Zubal, B. Chmielova, E. Balaziova, P. Vymola, I. Matrasova, P. Busek, A. Sedo, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 1046.
D. V. Tyulkina, V. V. Pleshkan, I. V. Alekseenko, M. R. Kopantseva, E. D. Sverdlov, Dokl. Biochem. Biophys. 2016, 470, 319.
A. Ben Jemaa, S. Sallami, J. Céraline, R. Oueslati, Cell Biol. Int. 2013, 37, 464.
W. Liu, Y. Zhu, L. Ye, Y. Zhu, Y. Wang, Transl. Cancer Res. 2021, 10, 3268.
J. S. Wysock, H. Lepor, Transl. Androl. Urol. 2017, 6, 453.
L. M. Ebert, W. Yu, T. Gargett, J. Toubia, P. M. Kollis, M. N. Tea, B. W. Ebert, C. Bardy, M. Van Den Hurk, C. S. Bonder, J. Manavis, K. S. Ensbey, M. Oksdath Mansilla, K. G. Scheer, S. L. Perrin, R. J. Ormsby, S. Poonnoose, B. Koszyca, S. M. Pitson, B. W. Day, G. A. Gomez, M. P. Brown, Clin. Transl. Immunol. 2020, 9, 1191.
V. Cremasco, J. L. Astarita, A. L. Grauel, S. Keerthivasan, K. Macisaac, M. C. Woodruff, M. Wu, L. Spel, S. Santoro, Z. Amoozgar, T. Laszewski, S. C. Migoni, K. Knoblich, A. L. Fletcher, M. Lafleur, K. W. Wucherpfennig, E. Pure, G. Dranoff, M. C. Carroll, S. J. Turley, Cancer Immunol. Res. 2018, 6, 1472.
L. Tao, G. Huang, H. Song, Y. Chen, L. Chen, Oncol. Lett. 2017, 14, 2611.
H. Du, G. Che, Oncol. Lett. 2017, 13, 3.
S. A. Koerber, K. Sprute, C. Kratochwil, E. Winter, M. F. Haefner, S. Katayama, I. Schlampp, K. Herfarth, K. Kopka, A. Afshar-Oromieh, S. Zschaebitz, T. Holland-Letz, P. L. Choyke, D. Jaeger, M. Hohenfellner, U. Haberkorn, J. Debus, F. L. Giesel, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2021, 48, 143.
R. Mazzola, F. Cuccia, V. Figlia, M. Rigo, L. Nicosia, N. Giaj-Levra, F. Ricchetti, C. Vitale, B. Mantoan, G. Di Paola, A. De Simone, D. Gurrera, G. Sicignano, S. Naccarato, R. Ruggieri, F. Alongi, Radiol. Med. 2021, 126, 989.
S. E. Serfling, P. E. Hartrampf, Y. Zhi, T. Higuchi, S. P. Rowe, L. Bundschuh, M. Essler, A. K. Buck, R. Alexander Bundschuh, R. A. Werner, Clin. Nucl. Med. 2022, 47, 512.
F. De Felice, A. Piccioli, D. Musio, V. Tombolini, OncoTargets Ther. 2017, 8, 25691.
E. G. Isik, D. Has-Simsek, O. Sanli, Y. Sanli, S. Kuyumcu, Clin. Nucl. Med. 2022, 47, 54.
S. Vaz, B. Hadaschik, M. Gabriel, K. Herrmann, M. Eiber, D. Costa, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2020, 47, 9.
R. Otazo, P. Lambin, J.-P. Pignol, M. E. Ladd, H.-P. Schlemmer, M. Baumann, H. Hricak, Radiology 2021, 298, 248.
G. A. Sonn, R. E. Fan, P. Ghanouni, N. N. Wang, J. D. Brooks, A. M. Loening, B. L. Daniel, K. J. To'o, A. E. Thong, J. T. Leppert, Eur. Urol. Focus 2019, 5, 592.
A. Priester, S. Natarajan, P. Khoshnoodi, D. J. Margolis, S. S. Raman, R. E. Reiter, J. Huang, W. Grundfest, L. S. Marks, J. Urol. 2017, 197, 320.
S. J. Hectors, S. Semaan, C. Song, S. Lewis, G. K. Haines, A. Tewari, A. R. Rastinehad, B. Taouli, Radiology 2018, 286, 918.
S. G. Nerella, P. Singh, T. Sanam, C. S. Digwal, Front. Med. 2022, 9, 812270.
S. M. Cromer Berman, P. Walczak, J. W. M. Bulte, Wiley Interdiscip. Rev.: Nanomed. Nanobiotechnol. 2011, 3, 343.
W. Hong, Q. He, S. Fan, M. Carl, H. Shao, J. Chen, E. Y. Chang, J. Du, Magn. Reson. Med. 2017, 78, 226.
J. Niedermeyer, M. J. Scanlan, P. Garin-Chesa, C. Daiber, H. H. Fiebig, L. J. Old, W. J. Rettig, A. Schnapp, Int. J. Cancer 1997, 71, 383.
J. Niedermeyer, M. Kriz, F. Hilberg, P. Garin-Chesa, U. Bamberger, M. C. Lenter, J. Park, B. Viertel, H. PüSchner, M. Mauz, W. J. Rettig, A. Schnapp, Mol. Cell. Biol. 2000, 20, 1089.
W. N. Brennen, D. M. Rosen, H. Wang, J. T. Isaacs, S. R. Denmeade, J. Natl. Cancer Inst. 2012, 104, 1320.
S. Sindhwani, A. M. Syed, J. Ngai, B. R. Kingston, L. Maiorino, J. Rothschild, P. Macmillan, Y. Zhang, N. U. Rajesh, T. Hoang, J. L. Y. Wu, S. Wilhelm, A. Zilman, S. Gadde, A. Sulaiman, B. Ouyang, Z. Lin, L. Wang, M. Egeblad, W. C. W. Chan, Nat. Mater. 2020, 19, 566.
Md. A Subhan, S. S. K. Yalamarty, N. Filipczak, F. Parveen, V. P. Torchilin, J. Pers. Med. 2021, 11, 571.
A. Hoffmann, B. Oborn, M. Moteabbed, S. Yan, T. Bortfeld, A. Knopf, H. Fuchs, D. Georg, J. Seco, M. F. Spadea, O. Jäkel, C. Kurz, K. Parodi, Radiat. Oncol. 2020, 15, 129.