A Versatile Synaptotagmin-1 Nanobody Provides Perturbation-Free Live Synaptic Imaging And Low Linkage-Error in Super-Resolution Microscopy.
calcium imaging
intrabody
nanobody
sdAb
super-resolution microscopy
synaptic sensors
Journal
Small methods
ISSN: 2366-9608
Titre abrégé: Small Methods
Pays: Germany
ID NLM: 101724536
Informations de publication
Date de publication:
10 2023
10 2023
Historique:
revised:
09
06
2023
received:
21
02
2023
medline:
23
10
2023
pubmed:
8
7
2023
entrez:
8
7
2023
Statut:
ppublish
Résumé
Imaging of living synapses has relied for over two decades on the overexpression of synaptic proteins fused to fluorescent reporters. This strategy alters the stoichiometry of synaptic components and ultimately affects synapse physiology. To overcome these limitations, here a nanobody is presented that binds the calcium sensor synaptotagmin-1 (NbSyt1). This nanobody functions as an intrabody (iNbSyt1) in living neurons and is minimally invasive, leaving synaptic transmission almost unaffected, as suggested by the crystal structure of the NbSyt1 bound to Synaptotagmin-1 and by the physiological data. Its single-domain nature enables the generation of protein-based fluorescent reporters, as showcased here by measuring spatially localized presynaptic Ca
Identifiants
pubmed: 37421204
doi: 10.1002/smtd.202300218
doi:
Substances chimiques
Calcium
SY7Q814VUP
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2300218Subventions
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : SFB1286 (Z04)
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : FO 1342/1-3
Organisme : Schram Stiftung
ID : T0287/35359/2020
Organisme : MAX IV Laboratory for time on Beamline BioMAX under Proposal
ID : 20190233
Organisme : Swedish Research Council under contract
ID : 2018-07152
Organisme : Swedish Governmental Agency for Innovation Systems
ID : 2018-04969
Organisme : Swedish Governmental Agency for Innovation Systems
ID : 2019-02496
Organisme : Novo Nordisk Foundation
ID : NNF20OC0064789
Organisme : Swedish Research Council
ID : 2022-03681
Organisme : Swedish Cancer Society
ID : 20 1287 PjF
Informations de copyright
© 2023 The Authors. Small Methods published by Wiley-VCH GmbH.
Références
R. Jahn, R. H. Scheller, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, 7, 631.
A. Stein, G. Weber, M. C. Wahl, R. Jahn, Nature 2009, 460, 525.
B. G. Wilhelm, S. Mandad, S. Truckenbrodt, K. Kröhnert, C. Schäfer, B. Rammner, S. J. Koo, G. A. Claßen, M. Krauss, V. Haucke, H. Urlaub, S. O. Rizzoli, Science 2014, 344, 1023.
S. Takamori, M. Holt, K. Stenius, E. A. Lemke, M. Grønborg, D. Riedel, H. Urlaub, S. Schenck, B. Brügger, P. Ringler, S. A. Müller, B. Rammner, F. Gräter, J. S. Hub, B. L. D. Groot, G. Mieskes, Y. Moriyama, J. Klingauf, H. Grubmüller, J. Heuser, F. Wieland, R. Jahn, Cell 2006, 127, 831.
K. P. Stepien, J. Rizo, Proc. Nat. Acad. Sci. 2021, 118, 2019314118.
M. Bykhovskaia, Biophys. J. 2021, 120, 642.
S. Ramakrishnan, M. Bera, J. Coleman, J. E. Rothman, S. S. Krishnakumar, Elife 2020, 9, e54506.
K. C. Courtney, J. D. Vevea, Y. Li, Z. Wu, Z. Zhang, E. R. Chapman, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2021, 118, 2113859118.
R. Voleti, K. Jaczynska, J. Rizo, Elife 2020, 9, 57154.
S. Martens, M. M. Kozlov, H. T. McMahon, Science 2007, 316, 1205.
W. Kuo, D. Z. Herrick, J. F. Ellena, D. S. Cafiso, J. Mol. Biol. 2009, 387, 284.
J. Wang, O. Bello, S. M. Auclair, J. Wang, J. Coleman, F. Pincet, S. S. Krishnakumar, C. V. Sindelar, J. E. Rothman, Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 13966.
J. Tang, A. Maximov, O.-H. Shin, H. Dai, J. Rizo, T. C. Südhof, Cell 2006, 126, 1175.
S. B. Nyenhuis, N. Karandikar, V. Kiessling, A. J. B. Kreutzberger, A. Thapa, B. Liang, L. K. Tamm, D. S. Cafiso, Nat. Commun. 2021, 12, 761.
Y. Park, J. B. Seo, A. Fraind, A. Pérez-Lara, H. Yavuz, K. Han, S.-R. Jung, I. Kattan, P. J. Walla, M. Choi, D. S. Cafiso, D.-S. Koh, R. Jahn, Nat. Struct. Mol. Biol. 2015, 22, 815.
N. Brose, A. Brunger, D. Cafiso, E. R. Chapman, J. Diao, F. M. Hughson, M. B. Jackson, R. Jahn, M. Lindau, C. Ma, J. Rizo, Y.-K. Shin, T. H. Söllner, L. Tamm, T.-Y. Yoon, Y. Zhang, Nat. Struct. Mol. Biol. 2019, 26, 663.
G. Nagy, J. H. Kim, Z. P. Pang, U. Matti, J. Rettig, T. C. Südhof, J. B. Sørensen, J. Neurosci. 2006, 26, 632.
T. Fergestad, K. Broadie, J. Neurosci. Official J. Soc. Neurosci. 2001, 21, 1218.
Y. Zhang, M. Rózsa, Y. Liang, D. Bushey, Z. Wei, J. Zheng, D. Reep, G. J. Broussard, A. Tsang, G. Tsegaye, S. Narayan, C. J. Obara, J.-X. Lim, R. Patel, R. Zhang, M. B. Ahrens, G. C. Turner, S. S.-H. Wang, W. L. Korff, E. R. Schreiter, K. Svoboda, J. P. Hasseman, I. Kolb, L. L. Looger, Nature 2023, 615, 884.
S. Sograte-Idrissi, N. Oleksiievets, S. Isbaner, M. Eggert-Martinez, J. Enderlein, R. Tsukanov, F. Opazo, Cells 2019, 8, 48.
N. Oleksiievets, Y. Sargsyan, J. C. Thiele, N. Mougios, S. Sograte-Idrissi, O. Nevskyi, I. Gregor, F. Opazo, S. Thoms, J. Enderlein, R. Tsukanov, Commun. Biol. 2022, 5, 38.
K. Prakash, B. Diederich, R. Heintzmann, L. Schermelleh, Philos. Trans. R. Soc. 2022, 380, 20210110.
M. Kilisch, M. Gere-Becker, L. Wüstefeld, C. Bonnas, A. Crauel, M. Mechmershausen, H. Martens, H. Götzke, F. Opazo, S. Frey, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 7294.
A. Dani, B. Huang, J. Bergan, C. Dulac, X. Zhuang, Neuron 2010, 68, 843.
M. Gao, R. Maraspini, O. Beutel, A. Zehtabian, B. Eickholt, A. Honigmann, H. Ewers, ACS Nano 2018, 12, 4178.
K. A. Saal, A. H. Shaib, N. Mougios, D. Crzan, F. Opazo, S. O. Rizzoli, Stem Cells Int 2023, 13, 5366.
S. Truckenbrodt, M. Maidorn, D. Crzan, H. Wildhagen, S. Kabatas, S. O. Rizzoli, EMBO Rep. 2018, 19, e45836.
U. Rothbauer, K. Zolghadr, S. Tillib, D. Nowak, L. Schermelleh, A. Gahl, N. Backmann, K. Conrath, S. Muyldermans, M. C. Cardoso, H. Leonhardt, Nat. Methods 2006, 3, 887.
C. Gerdes, N. Waal, T. Offner, E. F. Fornasiero, N. Wender, H. Verbarg, I. Manzini, C. Trenkwalder, B. Mollenhauer, T. Strohäker, M. Zweckstetter, S. Becker, S. O. Rizzoli, F. B. Basmanav, F. Opazo, Nat. Commun. 2020, 11, 2729.
D. S. Bindels, L. Haarbosch, L. van Weeren, M. Postma, K. E. Wiese, M. Mastop, S. Aumonier, G. Gotthard, A. Royant, M. A. Hink, T. W. J. Gadella, Nat. Methods 2016, 11, 121.
N. C. Shaner, G. G. Lambert, A. Chammas, Y. Ni, P. J. Cranfill, M. A. Baird, B. R. Sell, J. R. Allen, R. N. Day, M. Israelsson, M. W. Davidson, J. Wang, Nat. Methods 2013, 10, 407.
S. Sankaranarayanan, D. D. Angelis, J. E. Rothman, T. A. Ryan, Biophys. J. 2000, 79, 2199.
H. Götzke, M. Kilisch, M. Martínez-Carranza, S. Sograte-Idrissi, A. Rajavel, T. Schlichthaerle, N. Engels, R. Jungmann, P. Stenmark, F. Opazo, S. Frey, Nat. Commun. 2019, 10, 4403.
J. Ries, C. Kaplan, E. Platonova, H. Eghlidi, H. Ewers, Nat. Methods 2012, 9, 582.
M. Mikhaylova, B. M. C. Cloin, K. Finan, R. van den Berg, J. Teeuw, M. M. Kijanka, M. Sokolowski, E. A. Katrukha, M. Maidorn, F. Opazo, S. Moutel, M. Vantard, F. Perez, P. M. P. v. B. en Henegouwen, C. C. Hoogenraad, H. Ewers, L. C. Kapitein, Nat. Commun. 2015, 6, 7933.
M. A. G. de Castro, H. Wildhagen, S. Sograte-Idrissi, C. Hitzing, M. Binder, M. Trepel, N. Engels, F. Opazo, Nat. Commun. 2019, 10, 820.
J. V. Thevathasan, M. Kahnwald, K. Cieśliński, P. Hoess, S. K. Peneti, M. Reitberger, D. Heid, K. C. Kasuba, S. J. Hoerner, Y. Li, Y.-L. Wu, M. Mund, U. Matti, P. M. Pereira, R. Henriques, B. Nijmeijer, M. Kueblbeck, V. J. Sabinina, J. Ellenberg, J. Ries, Nat. Methods 2019, 16, 1045.
M. Ganji, T. Schlichthaerle, A. S. Eklund, S. Strauss, R. Jungmann, ChemPhysChem 2021, 22, 911.
M. Lelek, M. T. Gyparaki, G. Beliu, F. Schueder, J. Griffié, S. Manley, R. Jungmann, M. Sauer, M. Lakadamyali, C. Zimmer, Nat. Rev. Methods Primers 2021, 1, 39.
E. F. Fornasiero, S. Mandad, H. Wildhagen, M. Alevra, B. Rammner, S. Keihani, F. Opazo, I. Urban, T. Ischebeck, M. S. Sakib, M. K. Fard, K. Kirli, T. P. Centeno, R. O. Vidal, R.-U. Rahman, E. Benito, A. Fischer, S. Dennerlein, P. Rehling, I. Feussner, S. Bonn, M. Simons, H. Urlaub, S. O. Rizzoli, Nat. Commun. 2018, 9, 4230.
C. Hamers-Casterman, T. Atarhouch, S. Muyldermans, G. Robinson, C. Hamers, E. B. Songa, N. Bendahman, R. Hamers, Nature 1993, 363, 446.
E. Pardon, T. Laeremans, S. Triest, S. G. F. Rasmussen, A. Wohlkönig, A. Ruf, S. Muyldermans, W. G. J. Hol, B. K. Kobilka, J. Steyaert, Nat. Protoc. 2014, 9, 674.
M. Maidorn, A. Olichon, S. O. Rizzoli, F. Opazo, mAbs 2018, 11, 305.
S. S. Agasti, Y. Wang, F. Schueder, A. Sukumar, R. Jungmann, P. Yin, Chem. Sci. 2017, 8, 3080.
S. Strauss, R. Jungmann, Nat. Methods 2020, 17, 789.
K. Goslin, H. Asmussen, G. Banker, Culturing Nerve Cells 1998, 0.
T. Ursby, K. Åhnberg, R. Appio, O. Aurelius, A. Barczyk, A. Bartalesi, M. Bjelčić, F. Bolmsten, Y. Cerenius, R. B. Doak, M. Eguiraun, T. Eriksson, R. J. Friel, I. Gorgisyan, A. Gross, V. Haghighat, F. Hennies, E. Jagudin, B. N. Jensen, T. Jeppsson, M. Kloos, J. Lidon-Simon, G. M. A. de Lima, R. Lizatovic, M. Lundin, A. Milan-Otero, M. Milas, J. Nan, A. Nardella, A. Rosborg, et al., J Synchrotron Radiat. 2020, 27, 1415.
W. Kabsch, Acta Crystallogr. 2010, 66, 125.
A. J. McCoy, R. W. Grosse-Kunstleve, P. D. Adams, M. D. Winn, L. C. Storoni, R. J. Read, J. Appl. Crystallogr. 2007, 40, 658.
S. Katti, S. B. Nyenhuis, B. Her, A. K. Srivastava, A. B. Taylor, P. J. Hart, D. S. Cafiso, T. I. Igumenova, Biochemistry-us 2017, 56, 3283.
P. Emsley, B. Lohkamp, W. G. Scott, K. Cowtan, Acta Crystallogr 2010, 66, 486.
D. Liebschner, P. V. Afonine, M. L. Baker, G. Bunkóczi, V. B. Chen, T. I. Croll, B. Hintze, L.-W. Hung, S. Jain, A. J. McCoy, N. W. Moriarty, R. D. Oeffner, B. K. Poon, M. G. Prisant, R. J. Read, J. S. Richardson, D. C. Richardson, M. D. Sammito, O. V. Sobolev, D. H. Stockwell, T. C. Terwilliger, A. G. Urzhumtsev, L. L. Videau, C. J. Williams, P. D. Adams, Acta Crystallogr 2019, 75, 861.
J. Schindelin, I. Arganda-Carreras, E. Frise, V. Kaynig, M. Longair, T. Pietzsch, S. Preibisch, C. Rueden, S. Saalfeld, B. Schmid, J.-Y. Tinevez, D. J. White, V. Hartenstein, K. Eliceiri, P. Tomancak, A. Cardona, Nat. Methods 2012, 9, 676.
J. C. Thiele, D. A. Helmerich, N. Oleksiievets, R. Tsukanov, E. Butkevich, M. Sauer, O. Nevskyi, J. Enderlein, ACS Nano 2020, 14, 14190.
S. C. Stein, J. Thiart, Stem Cells Int 2016, 6, 37947.
S. Keihani, V. Kluever, S. Mandad, V. Bansal, R. Rahman, E. Fritsch, L. C. Gomes, A. Gärtner, S. Kügler, H. Urlaub, J. D. Wren, S. Bonn, S. O. Rizzoli, E. F. Fornasiero, Sci. Adv. 2019, 5, eaay2670.
J. M. I. Malik, Z. Shevtsova, M. Bähr, S. Kügler, Mol. Ther. 2005, 11, 373.