Toward the Next Generation of Neural Iontronic Interfaces.

biomimetics iontronics neural interfaces neuromorphic devices seamless integration

Journal

Advanced healthcare materials
ISSN: 2192-2659
Titre abrégé: Adv Healthc Mater
Pays: Germany
ID NLM: 101581613

Informations de publication

Date de publication:
08 2023
Historique:
revised: 23 05 2023
received: 03 04 2023
medline: 9 8 2023
pubmed: 12 7 2023
entrez: 12 7 2023
Statut: ppublish

Résumé

Neural interfaces are evolving at a rapid pace owing to advances in material science and fabrication, reduced cost of scalable complementary metal oxide semiconductor (CMOS) technologies, and highly interdisciplinary teams of researchers and engineers that span a large range from basic to applied and clinical sciences. This study outlines currently established technologies, defined as instruments and biological study systems that are routinely used in neuroscientific research. After identifying the shortcomings of current technologies, such as a lack of biocompatibility, topological optimization, low bandwidth, and lack of transparency, it maps out promising directions along which progress should be made to achieve the next generation of symbiotic and intelligent neural interfaces. Lastly, it proposes novel applications that can be achieved by these developments, ranging from the understanding and reproduction of synaptic learning to live-long multimodal measurements to monitor and treat various neuronal disorders.

Identifiants

pubmed: 37434349
doi: 10.1002/adhm.202301055
doi:

Types de publication

Journal Article Research Support, Non-U.S. Gov't

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

IM

Pagination

e2301055

Informations de copyright

© 2023 The Authors. Advanced Healthcare Materials published by Wiley-VCH GmbH.

Références

S. Weydert, S. Girardin, X. Cui, S. Zürcher, T. Peter, R. Wirz, O. Sterner, F. Stauffer, M. J. Aebersold, S. Tanner, G. Thompson-Steckel, C. Forró, S. Tosatti, J. Vörös, Langmuir 2019, 35, 2966.
C. Forró, G. Thompson-Steckel, S. Weaver, S. Weydert, S. Ihle, H. Dermutz, M. J. Aebersold, R. Pilz, L. Demkó, J. Vörös, Biosens. Bioelectron. 2018, 122, 75.
J. Duru, J. Küchler, S. J. Ihle, C. Forró, A. Bernardi, S. Girardin, J. Hengsteler, S. Wheeler, J. Vörös, T. Ruff, Front. Neurosci. 2022, 16, 829884.
A. Gladkov, Y. Pigareva, D. Kutyina, V. Kolpakov, A. Bukatin, I. Mukhina, V. Kazantsev, A. Pimashkin, Sci. Rep. 2017, 7, 15625.
J. Albers, K. Toma, A. Offenhäusser, Biotechnol. J. 2015, 10, 332.
P. Arlotta, S. P. Paşca, Curr. Opin. Neurobiol. 2019, 56, 194.
N. D. Amin, S. P. Paşca, Neuron 2018, 100, 389.
M. A. Lancaster, M. Renner, C.-A. Martin, D. Wenzel, L. S. Bicknell, M. E. Hurles, T. Homfray, J. M. Penninger, A. P. Jackson, J. A. Knoblich, Nature 2013, 501, 373.
H. Clevers, Cell 2016, 165, 1586.
Y. Miura, M.-Y. Li, O. Revah, S.-J. Yoon, G. Narazaki, S. P. Paşca, Nat. Protoc. 2022, 17, 15.
E. S. Boyden, F. Zhang, E. Bamberg, G. Nagel, K. Deisseroth, Nat. Neurosci. 2005, 8, 1263.
D. Zaraza, M. M. Chernov, Y. Yang, J. A. Rogers, A. W. Roe, R. M. Friedman, Cell Reports Methods 2022, 2, 100351.
S. Musall, X. R. Sun, H. Mohan, X. An, S. Gluf, S.-J. Li, R. Drewes, E. Cravo, I. Lenzi, C. Yin, B. M. Kampa, A. K. Churchland, Nat. Neurosci. 2023, https://www.nature.com/articles/s41593-022-01245-9.
S. Yoon, M. Kim, M. Jang, Y. Choi, W. Choi, S. Kang, W. Choi, Nat. Rev. Phys. 2020, 2, 141.
D. L. Haggerty, G. G. Grecco, K. C. Reeves, B. Atwood, Mol. Ther. Methods Clin. Dev. 2020, 17, 69.
J. M. Fischell, P. S. Fishman, Front. Neurosci. 2021, 15, 747726.
M. White, M. Mackay, R. G. Whittaker, Open Access J. Clin. Trials 2020, 12, 33.
J. J. Jun, N. A. Steinmetz, J. H. Siegle, D. J. Denman, M. Bauza, B. Barbarits, A. K. Lee, C. A. Anastassiou, A. Andrei, Ç. Aydin, M. Barbic, T. J. Blanche, V. Bonin, J. Couto, B. Dutta, S. L. Gratiy, D. A. Gutnisky, M. Häusser, B. Karsh, P. Ledochowitsch, C. M. Lopez, C. Mitelut, S. Musa, M. Okun, M. Pachitariu, J. Putzeys, P. D. Rich, C. Rossant, W.-l. Sun, K. Svoboda, et al., Nature 2017, 551, 232.
X. Chen, A. Morales-Gregorio, J. Sprenger, A. Kleinjohann, S. Sridhar, S. J. van Albada, S. Grün, P. R. Roelfsema, Sci. Data 2022, 9, 77.
M. Ballini, J. Muller, P. Livi, Y. Chen, U. Frey, A. Stettler, A. Shadmani, V. Viswam, I. Lloyd Jones, D. Jackel, M. Radivojevic, M. K. Lewandowska, W. Gong, M. Fiscella, D. J. Bakkum, F. Heer, A. Hierlemann, IEEE J. Solid-State Circuits 2014, 49, 2705.
E. T. Zhao, J. Hull, N. M. Hemed, H. Uluçan, J. Bartram, A. Zhang, P. Wang, A. Pham, S. Ronchi, J. R. Huguenard, A. Hierlemann, N. A. Melosh, Bioengineering 2022, http://biorxiv.org/lookup/doi/10.1101/2022.11.03.514455.
G. Marrazza, Biosensors 2017, 7, 5.
E. M. Maynard, C. T. Nordhausen, R. A. Normann, Electroencephalography and Clinical Neurophysiology 1997, 102, 228.
N. A. Steinmetz, C. Aydin, A. Lebedeva, M. Okun, M. Pachitariu, M. Bauza, M. Beau, J. Bhagat, C. Böhm, M. Broux, S. Chen, J. Colonell, R. J. Gardner, B. Karsh, F. Kloosterman, D. Kostadinov, C. Mora-Lopez, J. O'Callaghan, J. Park, J. Putzeys, B. Sauerbrei, R. J. J. van Daal, A. Z. Vollan, S. Wang, M. Welkenhuysen, Z. Ye, J. T. Dudman, B. Dutta, A. W. Hantman, K. D. Harris, et al., Science 2021, 372, eabf4588.
Y. Gu, C. Wang, N. Kim, J. Zhang, T. M. Wang, J. Stowe, R. Nasiri, J. Li, D. Zhang, A. Yang, L. H.-H. Hsu, X. Dai, J. Mu, Z. Liu, M. Lin, W. Li, C. Wang, H. Gong, Y. Chen, Y. Lei, H. Hu, Y. Li, L. Zhang, Z. Huang, X. Zhang, S. Ahadian, P. Banik, L. Zhang, X. Jiang, P. J. Burke, et al., Nat. Nanotechnol. 2022, 17, 292.
K. Tybrandt, D. Khodagholy, B. Dielacher, F. Stauffer, A. F. Renz, G. Buzsáki, J. Vörös, Adv. Mater. 2018, 30, 1706520.
B. Rubehn, C. Bosman, R. Oostenveld, P. Fries, T. Stieglitz, J. Neural Eng. 2009, 6, 036003.
I. R. Minev, P. Musienko, A. Hirsch, Q. Barraud, N. Wenger, E. M. Moraud, J. Gandar, M. Capogrosso, T. Milekovic, L. Asboth, R. F. Torres, N. Vachicouras, Q. Liu, N. Pavlova, S. Duis, A. Larmagnac, J. Vörös, S. Micera, Z. Suo, G. Courtine, S. P. Lacour, Science 2015, 347, 159.
M. McDonald, D. Sebinger, L. Brauns, L. Gonzalez-Cano, Y. Menuchin-Lasowski, M. Mierzejewski, O.-E. Psathaki, A. Stumpf, J. Wickham, T. Rauen, H. Schöler, P. D. Jones, Neuroscience 2020, http://biorxiv.org/lookup/doi/10.1101/2020.09.02.279125.
X. Yang, T. Zhou, T. J. Zwang, G. Hong, Y. Zhao, R. D. Viveros, T.-M. Fu, T. Gao, C. M. Lieber, Nat. Mater. 2019, 18, 510.
Z. Xiang, S.-C. Yen, S. Sheshadri, J. Wang, S. Lee, Y.-H. Liu, L.-D. Liao, N. V. Thakor, C. Lee, Adv. Mater. 2016, 28, 4472.
J. Lee, S. J. Ihle, G. S. Pellegrino, H. Kim, J. Yea, C.-Y. Jeon, H.-C. Son, C. Jin, D. Eberli, F. Schmid, B. L. Zambrano, A. F. Renz, C. Forro, H. Choi, K.-I. Jang, R. Kueng, J. Vörös, Nat. Electron. 2021, 4, 291.
D. Ceballos, A. Valero-Cabré, E. Valderrama, M. Schüttler, T. Stieglitz, X. Navarro, J. Biomed. Mater. Res. 2002, 60, 517.
C. Boehler, T. Stieglitz, M. Asplund, Biomaterials 2015, 67, 346.
V. Rincón Montes, Development, characterization, and application of intraretinal implants, vol. 67, Forschungszentrum Jülich, 2021, http://hdl.handle.net/2128/28431
R. Gerwig, K. Fuchsberger, B. Schroeppel, G. S. Link, G. Heusel, U. Kraushaar, W. Schuhmann, A. Stett, M. Stelzle, Front. Neuroeng. 2012, 5. http://journal.frontiersin.org/article/10.3389/fneng.2012.00008/abstract
Z. Jahed, Y. Yang, C.-T. Tsai, E. P. Foster, A. F. McGuire, H. Yang, A. Liu, C. Forró, Z. Yan, X. Jiang, M.-T. Zhao, W. Zhang, X. Li, T. Li, A. Pawlosky, J. C. Wu, B. Cui, Nat. Commun. 2022, 13, 2253.
S. M. Ojovan, N. Rabieh, N. Shmoel, H. Erez, E. Maydan, A. Cohen, M. E. Spira, Sci. Rep. 2015, 5, 14100.
P. Shokoohimehr, B. Cepkenovic, F. Milos, J. Bednár, H. Hassani, V. Maybeck, A. Offenhäusser, Small 2022, 18, 2200053.
S. Weidlich, K. J. Krause, J. Schnitker, B. Wolfrum, A. Offenhäusser, Nanotechnology 2017, 28, 095302.
T. J. J. Hondrich, B. Lenyk, P. Shokoohimehr, D. Kireev, V. Maybeck, D. Mayer, A. Offenhäusser, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 46451.
J. R. Capadona, D. J. Tyler, C. A. Zorman, S. J. Rowan, C. Weder, MRS Bull. 2012, 37, 581.
C. Forró, G. Thompson-Steckel, S. Weaver, S. Weydert, S. Ihle, H. Dermutz, M. J. Aebersold, R. Pilz, L. Demkó, J. Vörös, Biosens. Bioelectron. 2018, 122, 75.
X. Yuan, M. Schröter, M. E. J. Obien, M. Fiscella, W. Gong, T. Kikuchi, A. Odawara, S. Noji, I. Suzuki, J. Takahashi, A. Hierlemann, U. Frey, Nat. Commun. 2020, 11, 4854.
P. Wijdenes, K. Haider, C. Gavrilovici, B. Gunning, M. D. Wolff, T. Lijnse, R. Armstrong, G. C. Teskey, J. M. Rho, C. Dalton, N. I. Syed, Sci. Rep. 2021, 11, 21952.
Y. Park, C. K. Franz, H. Ryu, H. Luan, K. Y. Cotton, J. U. Kim, T. S. Chung, S. Zhao, A. Vazquez-Guardado, D. S. Yang, K. Li, R. Avila, J. K. Phillips, M. J. Quezada, H. Jang, S. S. Kwak, S. M. Won, K. Kwon, H. Jeong, A. J. Bandodkar, M. Han, H. Zhao, G. R. Osher, H. Wang, K. Lee, Y. Zhang, Y. Huang, J. D. Finan, J. A. Rogers, Sci. Adv. 2021, 7, eabf9153.
A. Urban, C. Dussaux, G. Martel, C. Brunner, E. Mace, G. Montaldo, Nat. Methods 2015, 12, 873.
D. Kuzum, H. Takano, E. Shim, J. C. Reed, H. Juul, A. G. Richardson, J. de Vries, H. Bink, M. A. Dichter, T. H. Lucas, D. A. Coulter, E. Cubukcu, B. Litt, Nat. Commun. 2014, 5, 5259.
J. Zhang, X. Li, M. Zhong, Z. Zhang, M. Jia, J. Li, X. Gao, L. Chen, Q. Li, W. Zhang, D. Xu, Small 2022, 18, 2201716.
W. Cao, J. Li, H. Chen, J. Xue, J. Photonics Energy 2014, 4, 040990.
V. Rincón Montes, J. Gehlen, S. Lück, W. Mokwa, F. Müller, P. Walter, A. Offenhäusser, Frontiers in Neuroscience 2019, 13, 367.
V. Rincón Montes, J. Gehlen, S. Ingebrandt, W. Mokwa, P. Walter, F. Müller, A. Offenhäusser, Sci. Rep. 2022, 10, 19836.
D. A. Soscia, D. Lam, A. C. Tooker, H. A. Enright, M. Triplett, P. Karande, S. K. G. Peters, A. P. Sales, E. K. Wheeler, N. O. Fischer, Lab on a Chip 2020, 20, 901.
J. Y. Lee, S. H. Park, Y. Kim, Y. U. Cho, J. Park, J.-H. Hong, K. Kim, J. Shin, J. E. Ju, I. S. Min, M. Sang, H. Shin, U.-J. Jeong, Y. Gao, B. Li, A. Zhumbayeva, K. Y. Kim, E.-B. Hong, M.-H. Nam, H. Jeon, Y. Jung, H. Cheng, I.-J. Cho, K. J. Yu, npj Flexible Electron. 2022, 6, 86.
A. C. Paulk, Y. Kfir, A. R. Khanna, M. L. Mustroph, E. M. Trautmann, D. J. Soper, S. D. Stavisky, M. Welkenhuysen, B. Dutta, K. V. Shenoy, L. R. Hochberg, R. M. Richardson, Z. M. Williams, S. S. Cash, Nat. Neurosci. 2022, 25, 252.
A. Bonaccini Calia, E. Masvidal-Codina, T. M. Smith, N. Schäfer, D. Rathore, E. Rodríguez-Lucas, X. Illa, J. M. De la Cruz, E. Del Corro, E. Prats-Alfonso, D. Viana, J. Bousquet, C. Hébert, J. Martínez-Aguilar, J. R. Sperling, M. Drummond, A. Halder, A. Dodd, K. Barr, S. Savage, J. Fornell, J. Sort, C. Guger, R. Villa, K. Kostarelos, R. C. Wykes, A. Guimerà-Brunet, J. A. Garrido, Nat. Nanotechnol. 2022, 17, 301.
M. Vomero, M. F. Porto Cruz, E. Zucchini, F. Ciarpella, E. Delfino, S. Carli, C. Boehler, M. Asplund, D. Ricci, L. Fadiga, T. Stieglitz, Biomaterials 2020, 255, 120178.
S. Zhao, X. Tang, W. Tian, S. Partarrieu, R. Liu, H. Shen, J. Lee, S. Guo, Z. Lin, J. Liu, Nat. Neurosci. 2023, https://www.nature.com/articles/s41593-023-01267-x.
M. Mariello, K. Kim, K. Wu, S. P. Lacour, Y. Leterrier, Adv. Mater. 2022, 34, 2201129.
P. Le Floch, N. Molinari, K. Nan, S. Zhang, B. Kozinsky, Z. Suo, J. Liu, Nano Lett. 2020, 20, 224.
A. Mariano, C. Lubrano, U. Bruno, C. Ausilio, N. B. Dinger, F. Santoro, Chem. Rev. 2022, 122, 4552.
M. Ganji, A. Tanaka, V. Gilja, E. Halgren, S. A. Dayeh, Adv. Funct. Mater. 2017, 27, 1703019.
R. Garcia-Cortadella, G. Schwesig, C. Jeschke, X. Illa, A. L. Gray, S. Savage, E. Stamatidou, I. Schiessl, E. Masvidal-Codina, K. Kostarelos, A. Guimerà-Brunet, A. Sirota, J. A. Garrido, Nat. Commun. 2021, 12, 211.
M. Penttonen, N. Nurminen, R. Miettinen, J. Sirviö, D. A. Henze, J. Csicsvári, G. Buzsáki, Neurosci. 1999, 94, 735.
P. A. Abhang, B. W. Gawali, S. C. Mehrotra, in Introduction to EEG- and Speech-Based Emotion Recognition, ISBN 978-0-12-804490-2, Elsevier, 2016, pp. 19-50. https://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/B9780128044902000026.
G. Bruno, G. Melle, A. Barbaglia, G. Iachetta, R. Melikov, M. Perrone, M. Dipalo, F. De Angelis, Adv. Sci. 2021, 8, 2100627.
M. Dipalo, G. Melle, L. Lovato, A. Jacassi, F. Santoro, V. Caprettini, A. Schirato, A. Alabastri, D. Garoli, G. Bruno, F. Tantussi, F. De Angelis, Nat. Nanotechnol. 2018, 13, 965.
M. Dipalo, H. Amin, L. Lovato, F. Moia, V. Caprettini, G. C. Messina, F. Tantussi, L. Berdondini, F. De Angelis, Nano Lett. 2017, 17, 3932.
P. Gao, S. Ganguli, Curr. Opin. Neurobiol. 2015, 32, 148.
P. Gao, E. Trautmann, B. Yu, G. Santhanam, S. Ryu, K. Shenoy, S. Ganguli, Neuroscience 2017, http://biorxiv.org/lookup/doi/10.1101/214262.
J. Scholvin, C. Fonstad, E. Boyden, in 2017 8th International IEEE/EMBS Conference on Neural Engineering (NER), IEEE, ISBN 978-1-5090-4603-4 2017, pp. 181-185. http://ieeexplore.ieee.org/document/8008321/.
S. Usmankhujaev, B. Ibrokhimov, S. Baydadaev, J. Kwon, Sensors 2021, 22, 157.
C. Lubrano, G. M. Matrone, C. Forro, Z. Jahed, A. Offenhäusser, A. Salleo, B. Cui, F. Santoro, MRS Communications 2020, 10, 398.
C. Forro, D. Caron, G. Angotzi, V. Gallo, L. Berdondini, F. Santoro, G. Palazzolo, G. Panuccio, Micromachines 2021, 12, 124.
M. D. Ferro, C. M. Proctor, A. Gonzalez, E. Zhao, A. Slezia, J. Pas, G. Dijk, M. J. Donahue, A. Williamson, G. G. Malliaras, L. Giocomo, N. A. Melosh, Neuroscience 2018, http://biorxiv.org/lookup/doi/10.1101/460949.
S. Guan, J. Wang, X. Gu, Y. Zhao, R. Hou, H. Fan, L. Zou, L. Gao, M. Du, C. Li, Y. Fang, Sci. Adv. 2019, 5, eaav2842.
M. Fenech, V. Girod, V. Claveria, S. Meance, M. Abkarian, B. Charlot, Lab on a Chip 2019, 19, 2096.
C. M. Tringides, N. Vachicouras, I. de Lázaro, H. Wang, A. Trouillet, B. R. Seo, A. Elosegui-Artola, F. Fallegger, Y. Shin, C. Casiraghi, K. Kostarelos, S. P. Lacour, D. J. Mooney, Nat. Nanotechnol. 2021, 16, 1019.
L. Ferlauto, P. Vagni, A. Fanelli, E. G. Zollinger, K. Monsorno, R. C. Paolicelli, D. Ghezzi, Biomaterials 2021, 274, 120889.
S. B. Rauer, D. J. Bell, P. Jain, K. Rahimi, D. Felder, J. Linkhorst, M. Wessling, Adv. Mater. Technol. 2022, 7, 2100836.
A. Lüken, L. Stüwe, S. B. Rauer, J. Oelker, J. Linkhorst, M. Wessling, Small 2022, n/a, 2107508.
A. Mariano, C. L. Bovio, V. Criscuolo, F. Santoro, Nanotechnology 2022, 33, 492501.
A. Williamson, J. Rivnay, L. Kergoat, A. Jonsson, S. Inal, I. Uguz, M. Ferro, A. Ivanov, T. A. Sjöström, D. T. Simon, M. Berggren, G. G. Malliaras, C. Bernard, Adv. Mater. 2015, 27, 3138.
T. Wang, M. Wang, J. Wang, L. Yang, X. Ren, G. Song, S. Chen, Y. Yuan, R. Liu, L. Pan, Z. Li, W. R. Leow, Y. Luo, S. Ji, Z. Cui, K. He, F. Zhang, F. Lv, Y. Tian, K. Cai, B. Yang, J. Niu, H. Zou, S. Liu, G. Xu, X. Fan, B. Hu, X. J. Loh, L. Wang, X. Chen, Nat. Electron. 2022, 5, 586.
R. Schätzthauer, P. Fromherz, Eur. J. Neurosci. 1998, 10, 1956.
F. Santoro, J. Schnitker, G. Panaitov, A. Offenhäusser, Nano Lett. 2013, 13, 5379.
M. C. Quirk, M. A. Wilson, J. Neurosci. Methods 1999, 94, 41.
R. N. Lemon, S. N. Baker, A. Kraskov, Cereb. Cortex 2021, 31, 5131.
J. Ehlich, L. Migliaccio, I. Sahalianov, M. Nikić, J. Brodský, I. Gablech, X. T. Vu, S. Ingebrandt, E. D. Głowacki, J. Neural Eng. 2022, 19, 036045.
S. F. Cogan, J. Ehrlich, T. D. Plante, A. Smirnov, D. B. Shire, M. Gingerich, J. F. Rizzo, J. Biomed. Mater. Res. - B Appl. Biomater. 2009, 89B, 353.
B. Nowduri, S. Schulte, D. Decker, K. Schäfer, M. Saumer, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 2004227.
B. Nowduri, A. Britz-Grell, M. Saumer, D. Decker, Nanotechnology 2023, 34, 165301.
A. Lunghi, A. Mariano, M. Bianchi, N. B. Dinger, M. Murgia, E. Rondanina, A. Toma, P. Greco, M. Di Lauro, F. Santoro, L. Fadiga, F. Biscarini, Adv. Mater. Interfaces 2022, 9, 2200709.
A. Ruggiero, V. Criscuolo, S. Grasselli, U. Bruno, C. Ausilio, C. L. Bovio, O. Bettucci, F. Santoro, Chem. Commun. 2022, 58, 9790.
K. Zobel, S. E. Choi, R. Minakova, M. Gocyla, A. Offenhäusser, Soft Matter 2017, 13, 8096.
H. Su, H.-Y. Liu, A.-M. Pappa, T. C. Hidalgo, P. Cavassin, S. Inal, R. M. Owens, S. Daniel, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 43799.
D. Braun, P. Fromherz, Phys. Rev. Lett. 1998, 81, 5241.
F. Varkevisser, A. Rashidi, T. L. Costa, V. Giagka, W. A. Serdijn, in 2022 IEEE Biomedical Circuits and Systems Conference (BioCAS), IEEE, 1998.
V. Kim, E. Gudvangen, O. Kondratiev, L. Redondo, S. Xiao, A. G. Pakhomov, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 7051.
M. R. Abidian, D. C. Martin, Adv. Funct. Mater. 2009, 19, 573.
H. Tian, K. Xu, L. Zou, Y. Fang, iScience 2022, 25, 103612.
J. Schrittwieser, I. Antonoglou, T. Hubert, K. Simonyan, L. Sifre, S. Schmitt, A. Guez, E. Lockhart, D. Hassabis, T. Graepel, T. Lillicrap, D. Silver, Nature 2020, 588, 604.
D. Silver, T. Hubert, J. Schrittwieser, I. Antonoglou, M. Lai, A. Guez, M. Lanctot, L. Sifre, D. Kumaran, T. Graepel, T. Lillicrap, K. Simonyan, D. Hassabis, Science 2018, 362, 1140.
A. Mirhoseini, A. Goldie, M. Yazgan, J. W. Jiang, E. Songhori, S. Wang, Y.-J. Lee, E. Johnson, O. Pathak, A. Nazi, J. Pak, A. Tong, K. Srinivasa, W. Hang, E. Tuncer, Q. V. Le, J. Laudon, R. Ho, R. Carpenter, J. Dean, Nature 2021, 594, 207.
D. Felder, R. Femmer, D. Bell, D. Rall, D. Pietzonka, S. Henzler, J. Linkhorst, M. Wessling, Adv. Theory Simul. 2022, 5, 2100492.
J. Qiu, J. Cao, X. Liu, P. Chen, G. Feng, X. Zhang, M. Wang, Q. Liu, IEEE Electron Device Lett. 2023, 44, 176.
S. T. Keene, C. Lubrano, S. Kazemzadeh, A. Melianas, Y. Tuchman, G. Polino, P. Scognamiglio, L. Cinà, A. Salleo, Y. van de Burgt, F. Santoro, Nat. Mater. 2020, 19, 969.
A. Sinning, C. A. Hübner, FEBS Lett. 2013, 587, 1923.
M. Gotoh, K. Nagasaka, M. Nakata, I. Takashima, S. Yamamoto, Front. Cell. Neurosci. 2020, 14, 593027.
B. Spagnolo, A. Balena, R. T. Peixoto, M. Pisanello, L. Sileo, M. Bianco, A. Rizzo, F. Pisano, A. Qualtieri, D. D. Lofrumento, F. De Nuccio, J. A. Assad, B. L. Sabatini, M. De Vittorio, F. Pisanello, Nat. Mater. 2022, 21, 826.
C. Wu, D. Barkova, N. Komarova, A. Offenhäusser, M. Andrianova, Z. Hu, A. Kuznetsov, D. Mayer, Anal. Bioanal. Chem. 2022, 414, 1609.
C. Zhao, K. M. Cheung, I.-W. Huang, H. Yang, N. Nakatsuka, W. Liu, Y. Cao, T. Man, P. S. Weiss, H. G. Monbouquette, A. M. Andrews, Sci. Adv. 2021, 7, eabj7422.
Z. Hu, Y. Li, G. Figueroa-Miranda, S. Musal, H. Li, M. A. Martínez-Roque, Q. Hu, L. Feng, D. Mayer, A. Offenhäusser, TrAC, Trends Anal. Chem. 2023, 117021.
M. J. Aebersold, H. Dermutz, L. Demkó, J. F. S. Cogollo, S.-C. Lin, C. Burchert, M. Schneider, D. Ling, C. Forró, H. Han, T. Zambelli, J. Vörös, ChemPhysChem 2018, 19, 1234.
M. Bansal, B. Raos, Z. Aqrawe, Z. Wu, D. Svirskis, Acta Biomater. 2022, 137, 124.
C.-M. Moysidou, C. Barberio, R. M. Owens, Front. Bioeng. Biotechnol. 2021, 8, 620962.
C. F. Guimarães, L. Gasperini, A. P. Marques, R. L. Reis, Nat. Rev. Mater. 2020, 5, 351.
E. Rousi, A. Malheiro, A. Harichandan, R. Mohren, A. F. Lourenço, C. Mota, B. Cillero-Pastor, P. Wieringa, L. Moroni, In Vitro Models 2022, https://link.springer.com/10.1007/s44164-022-00021-0.
S. C. Schutte, F. Kadakia, S. Davidson, Tissue Eng., Part C 2021, 27, 89.
Q. Muller, M.-J. Beaudet, T. De Serres-Bérard, S. Bellenfant, V. Flacher, F. Berthod, Acta Biomater. 2018, 82, 93.
J. Morrissette-McAlmon, B. Ginn, S. Somers, T. Fukunishi, C. Thanitcul, A. Rindone, N. Hibino, L. Tung, H.-Q. Mao, W. Grayson, Sci. Rep. 2020, 10, 8387.
C. Wang, G. Ramahdita, G. Genin, N. Huebsch, Z. Ma, Biophys. Rev. 2023, 4, 011314.
M. Radisic, eLife 2019, 8, e51183.
L. F. Marcos, S. L. Wilson, P. Roach, J. Tissue Eng. 2021, 12, 204173142110598.
R. Segev, J. Goodhouse, J. Puchalla, M. J. Berry, Nat. Neurosci. 2004, 7, 1155.
V. Gautam, D. Rand, Y. Hanein, K. S. Narayan, Adv. Mater. 2014, 26, 1751.
B. W. Jones, R. L. Pfeiffer, W. D. Ferrell, C. B. Watt, J. Tucker, R. E. Marc, Front. Cell. Neurosci. 2016, 10.
B. Jones, R. Pfeiffer, W. Ferrell, C. Watt, M. Marmor, R. Marc, Exp. Eye Res. 2016, 150, 149.
Y. S. Zhang, J. Aleman, A. Arneri, S. Bersini, F. Piraino, S. R. Shin, M. R. Dokmeci, A. Khademhosseini, Biomed. Mater. 2015, 10, 034006.
(Eds.: N. Kannan, P. Beer), Stem cell assays: Methods and protocols, vol. 2429, Methods in Molecular Biology, Springer US, New York, NY 2022.
A. Lampert, D. L. Bennett, L. A. McDermott, A. Neureiter, E. Eberhardt, B. Winner, M. Zenke, Neurobiol. Pain 2020, 8, 100055.
M. S. Javaid, T. Tan, N. Dvir, A. Anderson, T. J. O'Brien, P. Kwan, A. Antonic-Baker, Cells 2022, 11, 3957.
B. Namer, D. Schmidt, E. Eberhardt, M. Maroni, E. Dorfmeister, I. P. Kleggetveit, L. Kaluza, J. Meents, A. Gerlach, Z. Lin, A. Winterpacht, E. Dragicevic, Z. Kohl, J. Schüttler, I. Kurth, T. Warncke, E. Jorum, B. Winner, A. Lampert, EBioMedicine 2019, 39, 401.
A. Lischka, P. Lassuthova, A. Çakar, C. J. Record, J. Van Lent, J. Baets, M. F. Dohrn, J. Senderek, A. Lampert, D. L. Bennett, J. N. Wood, V. Timmerman, T. Hornemann, M. Auer-Grumbach, Y. Parman, C. A. Hübner, M. Elbracht, K. Eggermann, C. Geoffrey Woods, J. J. Cox, M. M. Reilly, I. Kurth, Nat. Rev. Dis. Primers 2022, 8, 41.
S. Misra, T. J. Quinn, G. J. Falcone, V. K. Sharma, A. de Havenon, Y. Zhao, E. Eldem, J. A. French, C. L. Yasuda, J. Dawson, D. S. Liebeskind, P. Kwan, N. K. Mishra, Eur. J. Neurol. 2023, ene15777.
A. E. Rochford, A. Carnicer-Lombarte, V. F. Curto, G. G. Malliaras, D. G. Barone, Adv. Mater. 2020, 32, 1903182.
D. O. Adewole, L. A. Struzyna, J. C. Burrell, J. P. Harris, A. D. Nemes, D. Petrov, R. H. Kraft, H. I. Chen, M. D. Serruya, J. A. Wolf, D. K. Cullen, Sci. Adv. 2021.
R. Bose, S. Banerjee, G. L. Dunbar, Front. Cell Dev. Biol. 2021, 9, 640212.
X. Zhao, Z. Xu, L. Xiao, T. Shi, H. Xiao, Y. Wang, Y. Li, F. Xue, W. Zeng, Front. Bioeng. Biotechnol. 2021, 9, 637048.
N. Schwarz, B. Uysal, M. Welzer, J. C. Bahr, N. Layer, H. Löffler, K. Stanaitis, H. Pa, Y. G. Weber, U. B. Hedrich, J. B. Honegger, A. Skodras, A. J. Becker, T. V. Wuttke, H. Koch, eLife 2019, 8, e48417.
J. Wickham, A. Corna, N. Schwarz, B. Uysal, N. Layer, J. B. Honegger, T. V. Wuttke, H. Koch, G. Zeck, Front. Neurosci. 2020, 14, 283.
M. Piwecka, N. Rajewsky, A. Rybak-Wolf, Nat. Rev. Neurol. 2023, https://www.nature.com/articles/s41582-023-00809-y.
M. Lipovsek, C. Bardy, C. R. Cadwell, K. Hadley, D. Kobak, S. J. Tripathy, J. Neurosci. 2021, 41, 937.
M. B. Verhoog, N. A. Goriounova, J. Obermayer, J. Stroeder, J. J. J. Hjorth, G. Testa-Silva, J. C. Baayen, C. P. J. de Kock, R. M. Meredith, H. D. Mansvelder, J. Neurosci. 2013, 33, 17197.
H. Beck, I. V. Goussakov, A. Lie, C. Helmstaedter, C. E. Elger, J. Neurosci. 2000, 20, 7080.
Y. Peng, F. X. Mittermaier, H. Planert, U. C. Schneider, H. Alle, J. R. P. Geiger, eLife 2019, 8, e48178.
G. Molnár, M. Rózsa, J. Baka, N. Holderith, P. Barzó, Z. Nusser, G. Tamás, eLife 2019, 5, e18167.
B. E. Kalmbach, A. Buchin, B. Long, J. Close, A. Nandi, J. A. Miller, T. E. Bakken, R. D. Hodge, P. Chong, R. de Frates, K. Dai, Z. Maltzer, P. R. Nicovich, C. D. Keene, D. L. Silbergeld, R. P. Gwinn, C. Cobbs, A. L. Ko, J. G. Ojemann, C. Koch, C. A. Anastassiou, E. S. Lein, J. T. Ting, Neuron 2018, 100, 1194.
J. T. Ting, B. Kalmbach, P. Chong, R. de Frates, C. D. Keene, R. P. Gwinn, C. Cobbs, A. L. Ko, J. G. Ojemann, R. G. Ellenbogen, C. Koch, E. Lein, Sci. Rep. 2018, 8, 8407.
R. L. Perlman, Evol. Med. Public Health. 2016, 2016, 170.
A. D. Almeida, H. Boije, R. W. Chow, J. He, J. Tham, S. C. Suzuki, W. A. Harris, Development 2014, 141, 2912.
R. E. Ahmed, T. Anzai, N. Chanthra, H. Uosaki, Front. Cell Dev. Biol 2020, 8, 178.
S. Girardin, B. Clément, S. J. Ihle, S. Weaver, J. B. Petr, J. C. Mateus, J. Duru, M. Krubner, C. Forró, T. Ruff, I. Fruh, M. Müller, J. Vörös, Lab Chip 2022, 22, 1386.
A. K. Vogt, G. Wrobel, W. Meyer, W. Knoll, A. Offenhäusser, Biomaterials 2005, 26, 2549.
M. Jungblut, W. Knoll, C. Thielemann, M. Pottek, Biomed. Microdevices 2009, 11, 1269.

Auteurs

Csaba Forró (C)

Institute for Biological Information Processing - Bioelectronics IBI-3, Wilhelm-Johnen-Straße, 52428, Jülich, Germany.
Institute of Materials in Electrical Engineering 1, RWTH Aachen, Sommerfeldstr. 24, 52074, Aachen, Germany.

Simon Musall (S)

Institute for Biological Information Processing - Bioelectronics IBI-3, Wilhelm-Johnen-Straße, 52428, Jülich, Germany.
Institute for Zoology, RWTH Aachen University, Worringerweg 3, 52074, Aachen, Germany.

Viviana Rincón Montes (VR)

Institute for Biological Information Processing - Bioelectronics IBI-3, Wilhelm-Johnen-Straße, 52428, Jülich, Germany.

John Linkhorst (J)

Chemical Process Engineering, RWTH Aachen, Forckenbeckstr. 51, 52074, Aachen, Germany.

Peter Walter (P)

Department of Ophthalmology, University Hospital RWTH Aachen, Pauwelsstr. 30, 52074, Aachen, Germany.

Matthias Wessling (M)

Chemical Process Engineering, RWTH Aachen, Forckenbeckstr. 51, 52074, Aachen, Germany.
DWI Leibniz Institute for Interactive Materials, RWTH Aachen, Forckenbeckstr. 50, 52074, Aachen, Germany.

Andreas Offenhäusser (A)

Institute for Biological Information Processing - Bioelectronics IBI-3, Wilhelm-Johnen-Straße, 52428, Jülich, Germany.

Sven Ingebrandt (S)

Institute of Materials in Electrical Engineering 1, RWTH Aachen, Sommerfeldstr. 24, 52074, Aachen, Germany.

Yvonne Weber (Y)

Department of Epileptology, Neurology, RWTH Aachen, Pauwelsstr. 30, 52074, Aachen, Germany.

Angelika Lampert (A)

Institute of Neurophysiology, Uniklinik RWTH Aachen, Pauwelsstrasse 30, 52074, Aachen, Germany.

Francesca Santoro (F)

Institute for Biological Information Processing - Bioelectronics IBI-3, Wilhelm-Johnen-Straße, 52428, Jülich, Germany.
Institute of Materials in Electrical Engineering 1, RWTH Aachen, Sommerfeldstr. 24, 52074, Aachen, Germany.

Articles similaires

alpha-Synuclein Humans Animals Mice Lewy Body Disease
Semiconductors Photosynthesis Polymers Carbon Dioxide Bacteria
Animals Optogenetics Visual Cortex Neurons Mice
West Nile Fever Animals West Nile virus Humans Enteric Nervous System

Classifications MeSH