Advances, Applications, and Perspectives in Small-Angle X-ray Scattering of RNA.
SAXS
conformation
dynamics
proteins
structural biology
Journal
Chembiochem : a European journal of chemical biology
ISSN: 1439-7633
Titre abrégé: Chembiochem
Pays: Germany
ID NLM: 100937360
Informations de publication
Date de publication:
01 09 2023
01 09 2023
Historique:
revised:
22
04
2023
received:
10
02
2023
medline:
4
9
2023
pubmed:
19
7
2023
entrez:
19
7
2023
Statut:
ppublish
Résumé
RNAs exhibit a plethora of functions far beyond transmitting genetic information. Often, RNA functions are entailed in their structure, be it as a regulatory switch, protein binding site, or providing catalytic activity. Structural information is a prerequisite for a full understanding of RNA-regulatory mechanisms. Owing to the inherent dynamics, size, and instability of RNA, its structure determination remains challenging. Methods such as NMR spectroscopy, X-ray crystallography, and cryo-electron microscopy can provide high-resolution structures; however, their limitations make structure determination, even for small RNAs, cumbersome, if at all possible. Although at a low resolution, small-angle X-ray scattering (SAXS) has proven valuable in advancing structure determination of RNAs as a complementary method, which is also applicable to large-sized RNAs. Here, we review the technological and methodological advancements of RNA SAXS. We provide examples of the powerful inclusion of SAXS in structural biology and discuss possible future applications to large RNAs.
Identifiants
pubmed: 37466350
doi: 10.1002/cbic.202300110
doi:
Substances chimiques
RNA
63231-63-0
Types de publication
Journal Article
Review
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e202300110Informations de copyright
© 2023 The Authors. ChemBioChem published by Wiley-VCH GmbH.
Références
I. Pilz, O. Glatter, O. Kratky, Methods Enzymol. 1979, 61, 148-249;
R. J. Roe, Methods of X-ray and Neutron Scattering in Polymer Science, 1st ed., Oxford University Press, New York, Oxford, 2000;
H. D. Mertens, D. I. Svergun, J. Struct. Biol. 2010, 172, 128-141;
D. A. Jacques, J. Trewhella, Protein Sci. 2010, 19, 642-657;
B. R. Pauw, J. Phys. Condens. Matter 2013, 25, 383201;
R. P. Rambo, J. A. Tainer, Annu. Rev. Biophys. 2013, 42, 415-441;
C. E. Blanchet, D. I. Svergun, Annu. Rev. Phys. Chem. 2013, 64, 37-54;
H. Y. H. Tang, J. A. Tainer, G. L. Hura, Adv. Exp. Med. Biol. 2017, 1009, 167-181;
S. Da Vela, D. I. Svergun, Curr. Res. Struct. Biol. 2020, 2, 164-170;
J. Trewhella, Structure 2022, 30, 15-23.
G. Storz, Science 2002, 296, 1260-1263;
A. Fatica, I. Bozzoni, Nat. Rev. Genet. 2014, 15, 7-21;
J. S. Mattick, BioEssays 2003, 25, 930-939.
F. T. Edelmann, A. Schlundt, R. G. Heym, A. Jenner, A. Niedner-Boblenz, M. I. Syed, J. C. Paillart, R. Stehle, R. Janowski, M. Sattler, R. P. Jansen, D. Niessing, Nat. Struct. Mol. Biol. 2017, 24, 152-161;
N. Pujari, S. L. Saundh, F. A. Acquah, B. H. M. Mooers, A. R. Ferre-D′Amare, A. K. Leung, Crystals (Basel) 2021, 11.
E. Mailler, J. C. Paillart, R. Marquet, R. P. Smyth, V. Vivet-Boudou, Wiley Interdiscip. Rev.: RNA 2019, 10, e1518.
C. Y. Cheng, F. C. Chou, W. Kladwang, S. Tian, P. Cordero, R. Das, eLife 2015, 4, e07600;
S. W. Olson, A. W. Turner, J. W. Arney, I. Saleem, C. A. Weidmann, D. M. Margolis, K. M. Weeks, A. M. Mustoe, Mol. Cell. 2022, 82, 1708-1723 e1710.
P. Ares, M. E. Fuentes-Perez, E. Herrero-Galan, J. M. Valpuesta, A. Gil, J. Gomez-Herrero, F. Moreno-Herrero, Nanoscale 2016, 8, 11818-11826.
L. Pekarek, M. M. Zimmer, A. S. Gribling-Burrer, S. Buck, R. Smyth, N. Caliskan, Nucleic Acids Res. 2022.
R. J. L. Townshend, S. Eismann, A. M. Watkins, R. Rangan, M. Karelina, R. Das, R. O. Dror, Science 2021, 373, 1047-1051.
J. Jumper, R. Evans, A. Pritzel, T. Green, M. Figurnov, O. Ronneberger, K. Tunyasuvunakool, R. Bates, A. Zidek, A. Potapenko, A. Bridgland, C. Meyer, S. A. A. Kohl, A. J. Ballard, A. Cowie, B. Romera-Paredes, S. Nikolov, R. Jain, J. Adler, T. Back, S. Petersen, D. Reiman, E. Clancy, M. Zielinski, M. Steinegger, M. Pacholska, T. Berghammer, S. Bodenstein, D. Silver, O. Vinyals, A. W. Senior, K. Kavukcuoglu, P. Kohli, D. Hassabis, Nature 2021, 596, 583-589.
M. Sztucki, T. Narayanan, J. Appl. Crystallogr. 2007, 40, s459-s462;
T. Narayanan, M. Sztucki, P. Van Vaerenbergh, J. Leonardon, J. Gorini, L. Claustre, F. Sever, J. Morse, P. Boesecke, J. Appl. Crystallogr. 2018, 51, 1511-1524.
L. Gelisio, P. Scardi, Acta Crystallogr. Sect. A 2016, 72, 608-620;
P. Debye, Ann. Phys. 1915, 351, 809-823.
D. Eliezer, K. Chiba, H. Tsuruta, S. Doniach, K. O. Hodgson, H. Kihara, Biophys. J. 1993, 65, 912-917.
J. S. Pedersen, Adv. Colloid Interface Sci. 1997, 70, 171-210;
D. Svergun, M. H. J. Koch, P. A. Timmins, R. P. May, Small Angle X-ray and Neutron Scattering from Solutions of Biological Macromolecules, Vol. 1, Oxford University Press, 2013.
H. Kooshapur, N. R. Choudhury, B. Simon, M. Muhlbauer, A. Jussupow, N. Fernandez, A. N. Jones, A. Dallmann, F. Gabel, C. Camilloni, G. Michlewski, J. F. Caceres, M. Sattler, Nat. Commun. 2018, 9, 2479;
J. Macosek, B. Simon, J. B. Linse, P. K. A. Jagtap, S. L. Winter, J. Foot, K. Lapouge, K. Perez, M. Rettel, M. T. Ivanovic, P. Masiewicz, B. Murciano, M. M. Savitski, I. Loedige, J. S. Hub, F. Gabel, J. Hennig, Nucleic Acids Res. 2021, 49, 8866-8885;
A. Graziadei, F. Gabel, J. Kirkpatrick, T. Carlomagno, eLife 2020, 9.
A. Martel, F. Gabel, Methods Enzymol. 2022, 677, 263-290;
V. Ramakrishnan, Science 1986, 231, 1562-1564;
M. Falb, I. Amata, F. Gabel, B. Simon, T. Carlomagno, Nucleic Acids Res. 2010, 38, 6274-6285.
C. Putnam, J. Appl. Crystallogr. 2016, 49, 1412-1419.
A. Guinier, G. Fournet, Small-Angle Scattering of X-rays, Vol. 1, Wiley, New York, 1955.
P. V. Konarev, V. V. Volkov, A. V. Sokolova, M. H. J. Koch, D. I. Svergun, J. Appl. Crystallogr. 2003, 36, 1277-1282.
D. Svergun, J. Appl. Crystallogr. 1992, 25, 495-503.
P. Chacon, F. Moran, J. F. Diaz, E. Pantos, J. M. Andreu, Biophys. J. 1998, 74, 2760-2775;
D. I. Svergun, Biophys. J. 1999, 76, 2879-2886.
C. E. Blanchet, A. Spilotros, F. Schwemmer, M. A. Graewert, A. Kikhney, C. M. Jeffries, D. Franke, D. Mark, R. Zengerle, F. Cipriani, S. Fiedler, M. Roessle, D. I. Svergun, J. Appl. Crystallogr. 2015, 48, 431-443;
A. J. Smith, S. G. Alcock, L. S. Davidson, J. H. Emmins, J. C. Hiller Bardsley, P. Holloway, M. Malfois, A. R. Marshall, C. L. Pizzey, S. E. Rogers, O. Shebanova, T. Snow, J. P. Sutter, E. P. Williams, N. J. Terrill, J. Synchrotron Radiat. 2021, 28, 939-947;
P. Pernot, A. Round, R. Barrett, A. De Maria Antolinos, A. Gobbo, E. Gordon, J. Huet, J. Kieffer, M. Lentini, M. Mattenet, C. Morawe, C. Mueller-Dieckmann, S. Ohlsson, W. Schmid, J. Surr, P. Theveneau, L. Zerrad, S. McSweeney, J. Synchrotron Radiat. 2013, 20, 660-664;
M. Burian, B. Marmiroli, A. Radeticchio, C. Morello, D. Naumenko, G. Biasiol, H. Amenitsch, J. Synchrotron Radiat. 2020, 27, 51-59.
W. A. Cantara, E. D. Olson, K. Musier-Forsyth, Methods 2017, 113, 46-55.
T. R. Patel, G. Chojnowski, Astha, A. Koul, S. A. McKenna, J. M. Bujnicki, Methods 2017, 118-119, 146-162.
M. D. Tully, N. Tarbouriech, R. P. Rambo, S. Hutin, J. Visualization 2021;
S. P. Meisburger, D. Xu, N. Ando, IUCrJ 2021, 8, 225-237.
M. A. Graewert, S. Da Vela, T. W. Gräwert, D. S. Molodenskiy, C. E. Blanchet, D. I. Svergun, C. M. Jeffries, Crystals 2020, 10, 975.
M. A. Graewert, C. M. Jeffries, Adv. Exp. Med. Biol. 2017, 1009, 11-30.
C. M. Jeffries, M. A. Graewert, C. E. Blanchet, D. B. Langley, A. E. Whitten, D. I. Svergun, Nat. Protoc. 2016, 11, 2122-2153.
A. Grishaev, Curr. Protoc. Protein Sci. 2012, 17, 171411-171418.
C. M. Jeffries, M. A. Graewert, D. I. Svergun, C. E. Blanchet, J. Synchrotron Radiat. 2015, 22, 273-279.
S. P. Meisburger, M. Warkentin, H. Chen, J. B. Hopkins, R. E. Gillilan, L. Pollack, R. E. Thorne, Biophys. J. 2013, 104, 227-236.
S. Falsini, E. Di Cola, M. In, M. Giordani, S. Borocci, S. Ristori, Phys. Chem. Chem. Phys. 2017, 19, 3046-3055;
J. N. Tants, S. Fesser, T. Kern, R. Stehle, A. Geerlof, C. Wunderlich, M. Juen, C. Hartlmuller, R. Bottcher, S. Kunzelmann, O. Lange, C. Kreutz, K. Forstemann, M. Sattler, Nucleic Acids Res. 2017, 45, 12536-12550.
Y. Zhang, Y. Zhang, Z. Y. Liu, M. L. Cheng, J. Ma, Y. Wang, C. F. Qin, X. Fang, EMBO Rep. 2019, 20, e47016.
D. N. Kim, B. C. Thiel, T. Mrozowich, S. P. Hennelly, I. L. Hofacker, T. R. Patel, K. Y. Sanbonmatsu, Nat. Commun. 2020, 11, 148.
T. Uroda, E. Anastasakou, A. Rossi, J. M. Teulon, J. L. Pellequer, P. Annibale, O. Pessey, A. Inga, I. Chillon, M. Marcia, Mol. Cell 2019, 75, 982-995 e989.
K. Manalastas-Cantos, P. V. Konarev, N. R. Hajizadeh, A. G. Kikhney, M. V. Petoukhov, D. S. Molodenskiy, A. Panjkovich, H. D. T. Mertens, A. Gruzinov, C. Borges, C. M. Jeffries, D. I. Svergun, D. Franke, J. Appl. Crystallogr. 2021, 54, 343-355;
J. B. Hopkins, R. E. Gillilan, S. Skou, J. Appl. Crystallogr. 2017, 50, 1545-1553;
I. Bressler, J. Kohlbrecher, A. F. Thunemann, J. Appl. Crystallogr. 2015, 48, 1587-1598.
A. Panjkovich, D. I. Svergun, Bioinformatics 2018, 34, 1944-1946.
R. Russell, I. S. Millett, M. W. Tate, L. W. Kwok, B. Nakatani, S. M. Gruner, S. G. Mochrie, V. Pande, S. Doniach, D. Herschlag, L. Pollack, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 4266-4271.
C. D. Putnam, M. Hammel, G. L. Hura, J. A. Tainer, Q. Rev. Biophys. 2007, 40, 191-285;
H. D. T. Mertens, D. I. Svergun, Arch. Biochem. Biophys. 2017, 628, 33-41.
A. G. Kikhney, C. R. Borges, D. S. Molodenskiy, C. M. Jeffries, D. I. Svergun, Protein Sci. 2020, 29, 66-75.
Y. Bai, R. Das, I. S. Millett, D. Herschlag, S. Doniach, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 1035-1040.
A. N. Jones, F. Gabel, S. Bohn, G. Wolfe, M. Sattler, BioRxiv 2022;
J. N. Tants, L. M. Becker, F. McNicoll, M. Muller-McNicoll, A. Schlundt, Nucleic Acids Res. 2022, 50, 4083-4099.
A. M. Watkins, R. Rangan, R. Das, Structure 2020, 28, 963-976 e966.
G. Tria, H. D. Mertens, M. Kachala, D. I. Svergun, IUCrJ 2015, 2, 207-217;
P. Bernado, E. Mylonas, M. V. Petoukhov, M. Blackledge, D. I. Svergun, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5656-5664.
A. Zampetaki, A. Albrecht, K. Steinhofel, Front. Plant Physiol. 2018, 9, 1201;
C. J. Brown, B. D. Hendrich, J. L. Rupert, R. G. Lafreniere, Y. Xing, J. Lawrence, H. F. Willard, Cell 1992, 71, 527-542.
X. Zhang, W. Wang, W. Zhu, J. Dong, Y. Cheng, Z. Yin, F. Shen, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20;
L. Statello, C.-J. Guo, L.-L. Chen, M. Huarte, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2021, 22, 96-118.
Y. Zhang, X. Cao, Cell. Mol. Immunol. 2016, 13, 138-147.
Y. Fang, M. J. Fullwood, Genomics Proteomics Bioinf. 2016, 14, 42-54;
J. Chen, L. Ao, J. Yang, Ann Transl. Med. 2019, 7, 494.
A. N. Jones, M. Sattler, J. Mol. Cell Biol. 2019, 11, 845-859;
I. Chillon, M. Marcia, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2020, 55, 662-690.
N. R. Hajizadeh, D. Franke, D. I. Svergun, J. Synchrotron Radiat. 2018, 25, 906-914;
M. D. Tully, J. Kieffer, M. E. Brennich, R. Cohen Aberdam, J. B. Florial, S. Hutin, M. Oscarsson, A. Beteva, A. Popov, D. Moussaoui, P. Theveneau, G. Papp, J. Gigmes, F. Cipriani, A. McCarthy, C. Zubieta, C. Mueller-Dieckmann, G. Leonard, P. Pernot, J. Synchrotron Radiat. 2023, 30, 258-266.
T. Uroda, I. Chillon, P. Annibale, J. M. Teulon, O. Pessey, M. Karuppasamy, J. L. Pellequer, M. Marcia, Nat. Protoc. 2020, 15, 2107-2139;
Y. Watanabe, Y. Inoko, Anal. Bioanal. Chem. 2011, 399, 1449-1453;
Y. Watanabe, Y. Inoko, J. Chromatogr. A 2009, 1216, 7461-7465;
E. Mathew, A. Mirza, N. Menhart, J. Synchrotron Radiat. 2004, 11, 314-318.
M. Wilamowski, M. Hammel, W. Leite, Q. Zhang, Y. Kim, K. L. Weiss, R. Jedrzejczak, D. J. Rosenberg, Y. Fan, J. Wower, J. C. Bierma, A. H. Sarker, S. E. Tsutakawa, S. V. Pingali, H. M. O′Neill, A. Joachimiak, G. L. Hura, Biophys. J. 2021, 120, 3152-3165.
A. Plumridge, A. M. Katz, G. D. Calvey, R. Elber, S. Kirmizialtin, L. Pollack, Nucleic Acids Res. 2018, 46, 7354-7365.
J. San Emeterio, L. Pollack, J. Biol. Chem. 2020, 295, 15923-15932.
T. Zettl, R. S. Mathew, X. Shi, S. Doniach, D. Herschlag, P. A. B. Harbury, J. Lipfert, Sci. Adv. 2018, 4, eaar4418.
P. C. Chen, P. Masiewicz, V. Rybin, D. Svergun, J. Hennig, ACS Comb. Sci. 2018, 20, 197-202.
E. Brookes, P. Vachette, M. Rocco, J. Perez, J. Appl. Crystallogr. 2016, 49, 1827-1841.
P. V. Konarev, M. A. Graewert, C. M. Jeffries, M. Fukuda, T. A. Cheremnykh, V. V. Volkov, D. I. Svergun, Protein Sci. 2022, 31, 269-282.
M. Maeder, Anal. Chem. 1987, 59, 527-530.
Y. L. Chen, L. Pollack, IUCrJ 2020, 7, 870-880.
Y. R. Bhandari, L. Fan, X. Fang, G. F. Zaki, E. A. Stahlberg, W. Jiang, C. D. Schwieters, J. R. Stagno, Y. X. Wang, J. Mol. Biol. 2017, 429, 3635-3649.
W. He, A. Henning-Knechtel, S. Kirmizialtin, Front. Bioinform. 2022, 2, 781949.
A. Cesari, S. Bottaro, K. Lindorff-Larsen, P. Banas, J. Sponer, G. Bussi, J. Chem. Theory Comput. 2019, 15, 3425-3431.
T. Schamber, O. Binas, A. Schlundt, A. Wacker, H. Schwalbe, ChemBioChem 2022, 23, e202100564;
A. Criswell, B. H. Mooers, Methods Mol. Biol. 2015, 1240, 165-189;
M. J. Gajda, D. Martinez Zapien, E. Uchikawa, A. C. Dock-Bregeon, PLoS One 2013, 8, e78007;
C. P. Jones, W. A. Cantara, E. D. Olson, K. Musier-Forsyth, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 3395-3400.
J. M. Tokuda, S. A. Pabit, L. Pollack, Biophys. Rev. Lett. 2016, 8, 139-149;
F. Gabel, S. Engilberge, E. Schmitt, A. Thureau, Y. Mechulam, J. Perez, E. Girard, Acta Crystallogr. Sect. D 2022, 78, 1120-1130.
Y. Wang, V. Kathiresan, Y. Chen, Y. Hu, W. Jiang, G. Bai, G. Liu, P. Z. Qin, X. Fang, Chem. Sci. 2020, 11, 9655-9664.
G. Sicoli, F. Wachowius, M. Bennati, C. Hobartner, Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 6443-6447;
H. Yu, Y. Mu, L. Nordenskiold, G. Stock, J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1781-1787.
H. Chen, S. P. Meisburger, S. A. Pabit, J. L. Sutton, W. W. Webb, L. Pollack, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 799-804.
L. Huang, J. Wang, D. M. J. Lilley, Cell Chem. Biol. 2017, 24, 695-702 e692.
H. T. Lee, D. Kilburn, R. Behrouzi, R. M. Briber, S. A. Woodson, Nucleic Acids Res. 2015, 43, 1170-1176.
D. Kilburn, J. H. Roh, R. Behrouzi, R. M. Briber, S. A. Woodson, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 10055-10063.
D. Morozov, V. Mironov, R. V. Moryachkov, I. A. Shchugoreva, P. V. Artyushenko, G. S. Zamay, O. S. Kolovskaya, T. N. Zamay, A. V. Krat, D. S. Molodenskiy, V. N. Zabluda, D. V. Veprintsev, A. E. Sokolov, R. A. Zukov, M. V. Berezovski, F. N. Tomilin, D. G. Fedorov, Y. Alexeev, A. S. Kichkailo, Mol. Ther. Nucleic Acids 2021, 25, 316-327.
S. Somarowthu, M. Legiewicz, I. Chillon, M. Marcia, F. Liu, A. M. Pyle, Mol. Cell 2015, 58, 353-361.
J. Castillo-Martinez, L. Fan, M. P. Szewczyk, Y. X. Wang, J. Gallego, Nucleic Acids Res. 2022, 50, 2287-2301.
G. Chojnowski, R. Zaborowski, M. Magnus, J. M. Bujnicki, bioRxiv preprint, 2021, DOI:10.1101/2021.02.08.43019.
S. M. Korn, K. Dhamotharan, C. M. Jeffries, A. Schlundt, Nat Commun 2023, 14, 3331.
Y. T. Sun, G. Varani, RNA 2022, 28, 1210-1223;
P. Dagenais, G. Desjardins, P. Legault, Nucleic Acids Res. 2021, 49, 11959-11973.
J. Wang, X. Zuo, P. Yu, H. Xu, M. R. Starich, D. M. Tiede, B. A. Shapiro, C. D. Schwieters, Y. X. Wang, J. Mol. Biol. 2009, 393, 717-734.
D. Svergun, C. Barberato, M. H. J. Koch, J. Appl. Crystallogr. 1995, 28, 768-773;
D. Franke, M. V. Petoukhov, P. V. Konarev, A. Panjkovich, A. Tuukkanen, H. D. T. Mertens, A. G. Kikhney, N. R. Hajizadeh, J. M. Franklin, C. M. Jeffries, D. I. Svergun, J. Appl. Crystallogr. 2017, 50, 1212-1225.
J. Stasiewicz, S. Mukherjee, C. Nithin, J. M. Bujnicki, BMC Struct. Biol. 2019, 19, 5.
E. Duchardt-Ferner, M. Juen, B. Bourgeois, T. Madl, C. Kreutz, O. Ohlenschlager, J. Wohnert, Nucleic Acids Res. 2020, 48, 949-961.
G. Cornilescu, A. L. Didychuk, M. L. Rodgers, L. A. Michael, J. E. Burke, E. J. Montemayor, A. A. Hoskins, S. E. Butcher, J. Mol. Biol. 2016, 428, 777-789.
C. D. Schwieters, J. J. Kuszewski, N. Tjandra, G. M. Clore, J. Magn. Reson. 2003, 160, 65-73;
C. D. Schwieters, G. A. Bermejo, G. M. Clore, Protein Sci. 2018, 27, 26-40.
X. Zuo, J. Wang, T. R. Foster, C. D. Schwieters, D. M. Tiede, S. E. Butcher, Y. X. Wang, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 3292-3293.
X. Zuo, J. Wang, P. Yu, D. Eyler, H. Xu, M. R. Starich, D. M. Tiede, A. E. Simon, W. Kasprzak, C. D. Schwieters, B. A. Shapiro, Y. X. Wang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 1385-1390;
J. Perard, C. Leyrat, F. Baudin, E. Drouet, M. Jamin, Nat. Commun. 2013, 4, 1612;
J. Witz, L. Hirth, V. Luzzati, J. Mol. Biol. 1965, 11, 613-619.
A. Cantero-Camacho, L. Fan, Y. X. Wang, J. Gallego, RNA 2017, 23, 1465-1476.
E. Dzananovic, Astha, G. Chojnowski, S. Deo, E. P. Booy, P. Padilla-Meier, K. McEleney, J. M. Bujnicki, T. R. Patel, S. A. McKenna, PLoS One 2017, 12, e0186849.
Z. Gong, S. Yang, Q.-F. Yang, Y.-L. Zhu, J. Jiang, C. Tang, Biophys. Rep. 2019, 5, 244-253.
S. F. Torabi, Y. L. Chen, K. Zhang, J. Wang, S. J. DeGregorio, A. T. Vaidya, Z. Su, S. A. Pabit, W. Chiu, L. Pollack, J. A. Steitz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2021, 118;
K. Soni, G. Kempf, K. Manalastas-Cantos, A. Hendricks, D. Flemming, J. Guizetti, B. Simon, F. Frischknecht, D. I. Svergun, K. Wild, I. Sinning, Commun. Biol. 2021, 4, 600.
S. P. Meisburger, J. L. Sutton, H. Chen, S. A. Pabit, S. Kirmizialtin, R. Elber, L. Pollack, Biopolymers 2013, 99, 1032-1045;
Y. L. Chen, J. L. Sutton, L. Pollack, J. Phys. Chem. B 2018, 122, 11363-11372;
X. Niu, R. Sun, Z. Chen, Y. Yao, X. Zuo, C. Chen, X. Fang, Nat. Commun. 2021, 12, 6417.
K. Szameit, K. Berg, S. Kruspe, E. Valentini, E. Magbanua, M. Kwiatkowski, I. Chauvot de Beauchene, B. Krichel, K. Schamoni, C. Uetrecht, D. I. Svergun, H. Schluter, M. Zacharias, U. Hahn, RNA Biol. 2016, 13, 973-987;
A. Y. Keel, B. K. Jha, J. S. Kieft, RNA 2012, 18, 88-99.
T. D. Tullius, Nature 1988, 332, 663-664.
E. E. Regulski, R. R. Breaker, Methods Mol. Biol. 2008, 419, 53-67.
K. A. Wilkinson, E. J. Merino, K. M. Weeks, Nat. Protoc. 2006, 1, 1610-1616.
J. A. Hammond, R. P. Rambo, M. E. Filbin, J. S. Kieft, RNA 2009, 15, 294-307.
J. Ding, Y. T. Lee, Y. Bhandari, C. D. Schwieters, L. Fan, P. Yu, S. G. Tarosov, J. R. Stagno, B. Ma, R. Nussinov, A. Rein, J. Zhang, Y. X. Wang, Nat Commun 2023, 14, 714.
K. Zhang, I. N. Zheludev, R. J. Hagey, R. Haslecker, Y. J. Hou, R. Kretsch, G. D. Pintilie, R. Rangan, W. Kladwang, S. Li, M. T. Wu, E. A. Pham, C. Bernardin-Souibgui, R. S. Baric, T. P. Sheahan, V. D′Souza, J. S. Glenn, W. Chiu, R. Das, Nat. Struct. Mol. Biol. 2021, 28, 747-754.
S. Li, M. Z. Palo, G. Pintilie, X. Zhang, Z. Su, K. Kappel, W. Chiu, K. Zhang, R. Das, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2022, 119, e2209146119.
S. Aviran, D. Incarnato, J. Mol. Biol. 2022, 434, 167635.
Y. L. Chen, T. Lee, R. Elber, L. Pollack, Biophys. J. 2019, 116, 19-30.
T. J. Macke, D. A. Case in Molecular Modeling of Nucleic Acids, ACS Publications, 1997, pp. 379-393.
C. Bergonzo, A. Grishaev, S. Bottaro, RNA 2022, 28, 937-946.
J. Zhao, S. D. Kennedy, K. D. Berger, D. H. Turner, J. Chem. Theory Comput. 2020, 16, 1968-1984.
X. Shi, P. Walker, P. B. Harbury, D. Herschlag, Nucleic Acids Res. 2017, 45, e64.
O. Binas, J. N. Tants, S. A. Peter, R. Janowski, E. Davydova, J. Braun, D. Niessing, H. Schwalbe, J. E. Weigand, A. Schlundt, Nucleic Acids Res. 2020, 48, 7385-7403.
B. Furtig, E. M. Oberhauser, H. Zetzsche, D. P. Klotzner, A. Heckel, H. Schwalbe, Biochemistry 2020, 59, 1081-1086.
G. Behrens, S. L. Edelmann, T. Raj, N. Kronbeck, T. Monecke, E. Davydova, E. H. Wong, L. Kifinger, F. Giesert, M. E. Kirmaier, C. Hohn, L. S. de Jonge, M. G. Pisfil, M. Fu, S. Theurich, S. Feske, N. Kawakami, W. Wurst, D. Niessing, V. Heissmeyer, Nat. Immunol. 2021, 22, 1563-1576;
D. Sobanska, A. A. Komur, A. Chabowska-Kita, J. Gumna, P. Kumari, K. Pachulska-Wieczorek, R. Ciosk, Nucleic Acids Res. 2022, 50, 8226-8239.
A. Gopal, D. E. Egecioglu, A. M. Yoffe, A. Ben-Shaul, A. L. Rao, C. M. Knobler, W. M. Gelbart, PLoS One 2014, 9, e105875.
Y. Bai, A. Tambe, K. Zhou, J. A. Doudna, eLife 2014, 3, e03656.
M. Chevreuil, D. Law-Hine, J. Chen, S. Bressanelli, S. Combet, D. Constantin, J. Degrouard, J. Moller, M. Zeghal, G. Tresset, Nat. Commun. 2018, 9, 3071.
P. Tijerina, S. Mohr, R. Russell, Nat. Protoc. 2007, 2, 2608-2623.
F. Liu, S. Somarowthu, A. M. Pyle, Nat. Chem. Biol. 2017, 13, 282-289.
S. A. Pabit, Y. L. Chen, E. T. Usher, E. C. Cook, L. Pollack, S. A. Showalter, Biophys. J. 2020, 119, 2524-2536.
A. Plumridge, K. Andresen, L. Pollack, J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 109-119.
A. H. Larsen, Y. Wang, S. Bottaro, S. Grudinin, L. Arleth, K. Lindorff-Larsen, PLoS Comput. Biol. 2020, 16, e1007870.
R. Welty, S. A. Pabit, A. M. Katz, G. D. Calvey, L. Pollack, K. B. Hall, RNA 2018, 24, 1828-1838.
K. Gupta, L. M. Contreras, D. Smith, G. Qu, T. Huang, L. A. Spruce, S. H. Seeholzer, M. Belfort, G. D. Van Duyne, Nucleic Acids Res. 2014, 42, 5347-5360.
A. Lapinaite, T. Carlomagno, F. Gabel, Methods Mol. Biol. 2020, 2113, 165-188.
M. Sonntag, P. K. A. Jagtap, B. Simon, M. S. Appavou, A. Geerlof, R. Stehle, F. Gabel, J. Hennig, M. Sattler, Angew. Chem. Int. Ed. 2017, 56, 9322-9325;
J. G. Grossmann, A. J. Callaghan, M. J. Marcaida, B. F. Luisi, F. H. Alcock, K. Tokatlidis, M. Moulin, M. Haertlein, P. Timmins, Eur. Biophys. J. 2008, 37, 603-611.
J. Hennig, I. Wang, M. Sonntag, F. Gabel, M. Sattler, J. Biomol. NMR 2013, 56, 17-30.
B. P. Fingerhut, Chem. Commun. (Camb.) 2021, 57, 12880-12897.
J. M. Harp, L. Coates, B. Sullivan, M. Egli, Nucleic Acids Res. 2021, 49, 4782-4792;
E. M. Bruening, J. Schauss, T. Siebert, B. P. Fingerhut, T. Elsaesser, J. Phys. Chem. Lett. 2018, 9, 583-587.
J. Yoon, J. C. Lin, C. Hyeon, D. Thirumalai, J. Phys. Chem. B 2014, 118, 7910-7919.
W. Wei, J. Luo, J. Waldispuhl, N. Moitessier, J. Chem. Inf. Model. 2019, 59, 2941-2951.
S. P. Meisburger, S. A. Pabit, L. Pollack, Biophys. J. 2015, 108, 2886-2895.
M. Krepl, M. Blatter, A. Clery, F. F. Damberger, F. H. T. Allain, J. Sponer, Nucleic Acids Res. 2017, 45, 8046-8063.
A. Barik, R. P. Bahadur, Nucleic Acids Res. 2014, 42, 10148-10160.
K. M. Ravikumar, W. Huang, S. Yang, J. Chem. Phys. 2013, 138, 024112.
G. C. P. van Zundert, J. Rodrigues, M. Trellet, C. Schmitz, P. L. Kastritis, E. Karaca, A. S. J. Melquiond, M. van Dijk, S. J. de Vries, A. Bonvin, J. Mol. Biol. 2016, 428, 720-725.
K. Kappel, K. Zhang, Z. Su, A. M. Watkins, W. Kladwang, S. Li, G. Pintilie, V. V. Topkar, R. Rangan, I. N. Zheludev, J. D. Yesselman, W. Chiu, R. Das, Nat. Methods 2020, 17, 699-707.
C. A. Brosey, R. Shen, D. Moiani, D. E. Jones, K. Burnett, G. L. Hura, J. A. Tainer, Methods Enzymol. 2023, 678, 331-350.
S. Pandey, R. Bean, T. Sato, I. Poudyal, J. Bielecki, J. Cruz Villarreal, O. Yefanov, V. Mariani, T. A. White, C. Kupitz, M. Hunter, M. H. Abdellatif, S. Bajt, V. Bondar, A. Echelmeier, D. Doppler, M. Emons, M. Frank, R. Fromme, Y. Gevorkov, G. Giovanetti, M. Jiang, D. Kim, Y. Kim, H. Kirkwood, A. Klimovskaia, J. Knoska, F. H. M. Koua, R. Letrun, S. Lisova, L. Maia, V. Mazalova, D. Meza, T. Michelat, A. Ourmazd, G. Palmer, M. Ramilli, R. Schubert, P. Schwander, A. Silenzi, J. Sztuk-Dambietz, A. Tolstikova, H. N. Chapman, A. Ros, A. Barty, P. Fromme, A. P. Mancuso, M. Schmidt, Nat. Methods 2020, 17, 73-78.