A Fixable Fluorescence-Quenched Substrate for Quantitation of Lysosomal Glucocerebrosidase Activity in Both Live and Fixed Cells.
Fluorescence-Quenched Substrates
Glucocerebrosidase
Glycobiology
Glycoside Hydrolase
Lysosome
Journal
Angewandte Chemie (International ed. in English)
ISSN: 1521-3773
Titre abrégé: Angew Chem Int Ed Engl
Pays: Germany
ID NLM: 0370543
Informations de publication
Date de publication:
02 10 2023
02 10 2023
Historique:
received:
30
06
2023
medline:
26
9
2023
pubmed:
16
8
2023
entrez:
15
8
2023
Statut:
ppublish
Résumé
Fluorogenic substrates are emerging tools that enable studying enzymatic processes within their native cellular environments. However, fluorogenic substrates that function within live cells are generally incompatible with cellular fixation, preventing their tandem application with fundamental cell biology methods such as immunocytochemistry. Here we report a simple approach to enable the chemical fixation of a dark-to-light substrate, LysoFix-GBA, which enables quantification of glucocerebrosidase (GCase) activity in both live and fixed cells. LysoFix-GBA enables measuring responses to both chemical and genetic perturbations to lysosomal GCase activity. Further, LysoFix-GBA permits simple multiplexed co-localization studies of GCase activity with subcellular protein markers. This tool will aid studying the role of GCase activity in Parkinson's Disease, creating new therapeutic approaches targeting the GCase pathway. This approach also lays the foundation for an approach to create fixable substrates for other lysosomal enzymes.
Identifiants
pubmed: 37582679
doi: 10.1002/anie.202309306
doi:
Substances chimiques
Glucosylceramidase
EC 3.2.1.45
Fluorescent Dyes
0
alpha-Synuclein
0
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e202309306Informations de copyright
© 2023 Wiley-VCH GmbH.
Références
Y. Takaoka, Y. Nishikawa, Y. Hashimoto, K. Sasaki, I. Hamachi, Chem. Sci. 2015, 6, 3217-3224.
R. N. Reddi, A. Rogel, E. Resnick, R. Gabizon, P. K. Prasad, N. Gurwicz, H. Barr, Z. Shulman, N. London, J. Am. Chem. Soc. 2021, 143, 20095-20108.
K. Shiraiwa, R. Cheng, H. Nonaka, T. Tamura, I. Hamachi, Cell Chem. Biol. 2020, 27, 970-985.
B. F. Cravatt, A. T. Wright, J. W. Kozarich, Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 383-414.
L. Wu, Z. Armstrong, S. P. Schröder, C. de Boer, M. Artola, J. M. Aerts, H. S. Overkleeft, G. J. Davies, Curr. Opin. Chem. Biol. 2019, 53, 25-36.
H. Fang, B. Peng, S. Y. Ong, Q. Wu, L. Li, S. Q. Yao, Chem. Sci. 2021, 12, 8288-8310.
W. Chyan, R. T. Raines, ACS Chem. Biol. 2018, 13, 1810-1823.
M. Motta, S. Camerini, M. Tatti, M. Casella, P. Torreri, M. Crescenzi, M. Tartaglia, R. Salvioli, Hum. Mol. Genet. 2014, 23, 5814-5826.
K. M. T. H. Rahit, M. Tarailo-Graovac, Genes 2020, 11, 239.
C. Blauwendraat, X. Reed, L. Krohn, K. Heilbron, S. Bandres-Ciga, M. Tan, J. R. Gibbs, D. G. Hernandez, R. Kumaran, R. Langston, L. Bonet-Ponce, R. N. Alcalay, S. Hassin-Baer, L. Greenbaum, H. Iwaki, H. L. Leonard, F. P. Grenn, J. A. Ruskey, M. Sabir, S. Ahmed, M. B. Makarious, L. Pihlstrøm, M. Toft, J. J. van Hilten, J. Marinus, C. Schulte, K. Brockmann, M. Sharma, A. Siitonen, K. Majamaa, J. Eerola-Rautio, P. J. Tienari, The 23andMe Research Team, A. Pantelyat, A. E. Hillis, T. M. Dawson, L. S. Rosenthal, M. S. Albert, S. M. Resnick, L. Ferrucci, C. M. Morris, O. Pletnikova, J. Troncoso, D. Grosset, S. Lesage, J.-C. Corvol, A. Brice, A. J. Noyce, E. Masliah, N. Wood, J. Hardy, L. M. Shulman, J. Jankovic, J. M. Shulman, P. Heutink, T. Gasser, P. Cannon, S. W. Scholz, H. Morris, M. R. Cookson, M. A. Nalls, Z. Gan-Or, A. B. Singleton, on behalf of the International Parkinson's Disease Genomics Consortium (IPDGC), Brain 2020, 143, 234-248.
S. R. L. Vieira, A. H. V. Schapira, J. Neural Transm. 2022, 129, 1105-1117.
J. Stirnemann, N. Belmatoug, F. Camou, C. Serratrice, R. Froissart, C. Caillaud, T. Levade, L. Astudillo, J. Serratrice, A. Brassier, C. Rose, T. Billette de Villemeur, M. G. Berger, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 441.
E. Sidransky, M. a. Nalls, J. o. Aasly, J. Aharon-Peretz, G. Annesi, E. r. Barbosa, A. Bar-Shira, D. Berg, J. Bras, A. Brice, C.-M. Chen, L. n. Clark, C. Condroyer, E. v. De Marco, A. Dürr, M. j. Eblan, S. Fahn, M. j. Farrer, H.-C. Fung, Z. Gan-Or, T. Gasser, R. Gershoni-Baruch, N. Giladi, A. Griffith, T. Gurevich, C. Januario, P. Kropp, A. e. Lang, G.-J. Lee-Chen, S. Lesage, K. Marder, I. f. Mata, A. Mirelman, J. Mitsui, I. Mizuta, G. Nicoletti, C. Oliveira, R. Ottman, A. Orr-Urtreger, L. v. Pereira, A. Quattrone, E. Rogaeva, A. Rolfs, H. Rosenbaum, R. Rozenberg, A. Samii, T. Samaddar, C. Schulte, M. Sharma, A. Singleton, M. Spitz, E.-K. Tan, N. Tayebi, T. Toda, A. r. Troiano, S. Tsuji, M. Wittstock, T. g. Wolfsberg, Y.-R. Wu, C. p. Zabetian, Y. Zhao, S. g. Ziegler, N. Engl. J. Med. 2009, 361, 1651-1661.
E. Sidransky, G. Lopez, Lancet Neurol. 2012, 11, 986-998.
J. R. Mazzulli, Y.-H. Xu, Y. Sun, A. L. Knight, P. J. McLean, G. A. Caldwell, E. Sidransky, G. A. Grabowski, D. Krainc, Cell 2011, 146, 37-52.
E.-J. Bae, N. Y. Yang, C. Lee, H.-J. Lee, S. Kim, S. P. Sardi, S.-J. Lee, Exp. Mol. Med. 2015, 47, e188-e188.
K. Senkevich, U. Rudakou, Z. Gan-Or, in Handbook of Clinical Neurology (Ed.: A. J. Espay), Elsevier, 2023, pp. 155-170.
F. Zunke, L. Andresen, S. Wesseler, J. Groth, P. Arnold, M. Rothaug, J. R. Mazzulli, D. Krainc, J. Blanz, P. Saftig, M. Schwake, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 3791-3796.
J.-R. Alattia, J. E. Shaw, C. M. Yip, G. G. Privé, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 17394-17399.
A. Velayati, J. DePaolo, N. Gupta, J. H. Choi, N. Moaven, W. Westbroek, O. Goker-Alpan, E. Goldin, B. K. Stubblefield, E. Kolodny, N. Tayebi, E. Sidransky, Hum. Mutat. 2011, 32, 1232-1238.
A. D. Klein, N.-S. Ferreira, S. Ben-Dor, J. Duan, J. Hardy, T. M. Cox, A. H. Merrill, A. H. Futerman, Cell Rep. 2016, 16, 2546-2553.
D. Ysselstein, M. Nguyen, T. J. Young, A. Severino, M. Schwake, K. Merchant, D. Krainc, Nat. Commun. 2019, 10, 5570.
R. S. Kathayat, Y. Cao, P. D. Elvira, P. A. Sandoz, M.-E. Zaballa, M. Z. Springer, L. E. Drake, K. F. Macleod, F. G. van der Goot, B. C. Dickinson, Nat. Commun. 2018, 9, 334.
L. O. Ofori, N. P. Withana, T. R. Prestwood, M. Verdoes, J. J. Brady, M. M. Winslow, J. Sorger, M. Bogyo, ACS Chem. Biol. 2015, 10, 1977-1988.
M. C. Deen, Y. Zhu, C. Gros, N. Na, P.-A. Gilormini, D. L. Shen, S. Bhosale, N. Anastasi, R. Wang, X. Shan, E. Harde, R. Jagasia, F. C. Lynn, D. J. Vocadlo, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2022, 119, e2200553119.
H. L. Hodges, R. A. Brown, J. A. Crooks, D. B. Weibel, L. L. Kiessling, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 115, 5271-5276.
M. Lorincz, L. A. Herzenberg, Z. Diwu, J. A. Barranger, W. G. Kerr, Blood 1997, 89, 3412-3420.
F. Atashrazm, D. Hammond, G. Perera, C. Dobson-Stone, N. Mueller, R. Pickford, W. S. Kim, J. B. Kwok, S. J. G. Lewis, G. M. Halliday, N. Dzamko, Sci. Rep. 2018, 8, 15446.
T. Doura, M. Kamiya, F. Obata, Y. Yamaguchi, T. Y. Hiyama, T. Matsuda, A. Fukamizu, M. Noda, M. Miura, Y. Urano, Angew. Chem. Int. Ed. 2016, 55, 9620-9624.
J. R. Mazzulli, F. Zunke, T. Tsunemi, N. J. Toker, S. Jeon, L. F. Burbulla, S. Patnaik, E. Sidransky, J. J. Marugan, C. M. Sue, D. Krainc, J. Neurosci. 2016, 36, 7693-7706.
L. M. Chauvigné-Hines, L. N. Anderson, H. M. Weaver, J. N. Brown, P. K. Koech, C. D. Nicora, B. A. Hofstad, R. D. Smith, M. J. Wilkins, S. J. Callister, A. T. Wright, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 20521-20532.
Y.-L. Hsu, M. Nandakumar, H.-Y. Lai, T.-C. Chou, C.-Y. Chu, C.-H. Lin, L.-C. Lo, J. Org. Chem. 2015, 80, 8458-8463.
Y. Wang, J. Li, L. Feng, J. Yu, Y. Zhang, D. Ye, H.-Y. Chen, Anal. Chem. 2016, 88, 12403-12410.
G. Blum, S. R. Mullins, K. Keren, M. Fonovič, C. Jedeszko, M. J. Rice, B. F. Sloane, M. Bogyo, Nat. Chem. Biol. 2005, 1, 203-209.
F. M. Platt, A. d'Azzo, B. L. Davidson, E. F. Neufeld, C. J. Tifft, Nat. Rev. Dis. Primers 2018, 4, 27.
C. H. Fox, F. B. Johnson, J. Whiting, P. P. Roller, J. Histochem. Cytochem. 1985, 33, 845-853.
J. A. Kiernan, Microsc. Today 2000, 8, 8-13.
M. Lindgren, M. Hällbrink, A. Prochiantz, Ü. Langel, Trends Pharmacol. Sci. 2000, 21, 99-103.
D. M. Copolovici, K. Langel, E. Eriste, Ü. Langel, ACS Nano 2014, 8, 1972-1994.
V. L. Mosiman, B. K. Patterson, L. Canterero, C. L. Goolsby, Cytometry 1997, 30, 151-156.
A. K. Yadav, D. L. Shen, X. Shan, X. He, A. R. Kermode, D. J. Vocadlo, J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 1181-1189.
N. J. Agard, J. M. Baskin, J. A. Prescher, A. Lo, C. R. Bertozzi, ACS Chem. Biol. 2006, 1, 644-648.
D. Hopwood, Histochem. J. 1985, 17, 389-442.
M. C. Deen, C. Proceviat, X. Shan, L. Wu, D. L. Shen, G. J. Davies, D. J. Vocadlo, ACS Chem. Biol. 2020, 15, 824-829.
M. Rothaug, F. Zunke, J. R. Mazzulli, M. Schweizer, H. Altmeppen, R. Lüllmann-Rauch, W. W. Kallemeijn, P. Gaspar, J. M. Aerts, M. Glatzel, P. Saftig, D. Krainc, M. Schwake, J. Blanz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 15573-15578.
Y. Zhao, J. Ren, S. Padilla-Parra, E. E. Fry, D. I. Stuart, Nat. Commun. 2014, 5, 4321.
A. Gehrlein, V. Udayar, N. Anastasi, M. L. Morella, I. Ruf, D. Brugger, S. von der Mark, R. Thoma, A. Rufer, D. Heer, N. Pfahler, A. Jochner, J. Niewoehner, L. Wolf, M. Fueth, M. Ebeling, R. Villaseñor, Y. Zhu, M. C. Deen, X. Shan, Z. Ehsaei, V. Taylor, E. Sidransky, D. J. Vocadlo, P.-O. Freskgård, R. Jagasia, Nat. Commun. 2023, 14, 2057.
J. Lippincott-Schwartz, L. Yuan, C. Tipper, M. Amherdt, L. Orci, R. D. Klausner, Cell 1991, 67, 601-616.
H. H. Mollenhauer, D. James Morré, L. D. Rowe, Biochim. Biophys. Acta Rev. Biomembr. 1990, 1031, 225-246.
D. Vercauteren, R. E. Vandenbroucke, A. T. Jones, J. Rejman, J. Demeester, S. C. De Smedt, N. N. Sanders, K. Braeckmans, Mol. Ther. 2010, 18, 561-569.
M. R. Hildebrandt, M. S. Reuter, W. Wei, N. Tayebi, J. Liu, S. Sharmin, J. Mulder, L. S. Lesperance, P. M. Brauer, R. S. F. Mok, C. Kinnear, A. Piekna, A. Romm, J. Howe, P. Pasceri, G. Meng, M. Rozycki, D. C. Rodrigues, E. C. Martinez, M. J. Szego, J. C. Zúñiga-Pflücker, M. K. Anderson, S. A. Prescott, N. D. Rosenblum, B. M. Kamath, S. Mital, S. W. Scherer, J. Ellis, Stem Cell Rep. 2019, 13, 1126-1141.
C. Lang, K. R. Campbell, B. J. Ryan, P. Carling, M. Attar, J. Vowles, O. V. Perestenko, R. Bowden, F. Baig, M. Kasten, M. T. Hu, S. A. Cowley, C. Webber, R. Wade-Martins, Cell Stem Cell 2019, 24, 93-106.e6.
E.-L. Eskelinen, A. L. Illert, Y. Tanaka, G. Schwarzmann, J. Blanz, K. von Figura, P. Saftig, Mol. Biol. Cell 2002, 13, 3355-3368.
M. C. Jamur, C. Oliver, Methods Mol. Biol. 2010, 588, 63-66.
D. Ysselstein, T. J. Young, M. Nguyen, S. Padmanabhan, W. D. Hirst, N. Dzamko, D. Krainc, Mov. Disord. 2021, 36, 2719-2730.
E. Aflaki, D. K. Borger, N. Moaven, B. K. Stubblefield, S. A. Rogers, S. Patnaik, F. J. Schoenen, W. Westbroek, W. Zheng, P. Sullivan, H. Fujiwara, R. Sidhu, Z. M. Khaliq, G. J. Lopez, D. S. Goldstein, D. S. Ory, J. Marugan, E. Sidransky, J. Neurosci. 2016, 36, 7441-7452.
O. Jung, S. Patnaik, J. Marugan, E. Sidransky, W. Westbroek, Expert Rev. Proteomics 2016, 13, 471-479.
L. Liguori, M. Monticelli, M. Allocca, B. Hay Mele, J. Lukas, M. V. Cubellis, G. Andreotti, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 489.
I. B. Enquist, E. Nilsson, A. Ooka, J.-E. Månsson, K. Olsson, M. Ehinger, R. O. Brady, J. Richter, S. Karlsson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 13819-13824.
A. Abeliovich, F. Hefti, J. Sevigny, J. Parkinsons Dis. 2021, 11, S183-S188.
R. J. Tamargo, A. Velayati, E. Goldin, E. Sidransky, Mol. Genet. Metab. 2012, 106, 257-263.
S. Cecioni, D. J. Vocadlo, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 8392-8395.
S. Cecioni, R. A. Ashmus, P.-A. Gilormini, S. Zhu, X. Chen, X. Shan, C. Gros, M. C. Deen, Y. Wang, R. Britton, D. J. Vocadlo, Nat. Chem. Biol. 2022, 18, 332-341.
D. H. Kwan, H.-M. Chen, K. Ratananikom, S. M. Hancock, Y. Watanabe, P. T. Kongsaeree, A. L. Samuels, S. G. Withers, Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 300-303.
E. van Meel, E. Bos, M. J. C. van der Lienden, H. S. Overkleeft, S. I. van Kasteren, A. J. Koster, J. M. F. G. Aerts, Traffic 2019, 20, 346-356.
M. D. Witte, W. W. Kallemeijn, J. Aten, K.-Y. Li, A. Strijland, W. E. Donker-Koopman, A. M. C. H. van den Nieuwendijk, B. Bleijlevens, G. Kramer, B. I. Florea, B. Hooibrink, C. E. M. Hollak, R. Ottenhoff, R. G. Boot, G. A. van der Marel, H. S. Overkleeft, J. M. F. G. Aerts, Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 907-913.