Reconstituted Extracellular Vesicles from Human Platelets Decrease Viral Myocarditis in Mice.

TLR4 cardiomyopathy complement microRNA regenerative medicine

Journal

Small (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1613-6829
Titre abrégé: Small
Pays: Germany
ID NLM: 101235338

Informations de publication

Date de publication:
Dec 2023
Historique:
revised: 11 07 2023
received: 19 04 2023
pubmed: 24 8 2023
medline: 24 8 2023
entrez: 24 8 2023
Statut: ppublish

Résumé

Patients with viral myocarditis are at risk of sudden death and may progress to dilated cardiomyopathy (DCM). Currently, no disease-specific therapies exist to treat viral myocarditis. Here it is examined whether reconstituted, lyophilized extracellular vesicles (EVs) from platelets from healthy men and women reduce acute or chronic myocarditis in male mice. Human-platelet-derived EVs (PEV) do not cause toxicity, damage, or inflammation in naïve mice. PEV administered during the innate immune response significantly reduces myocarditis with fewer epidermal growth factor (EGF)-like module-containing mucin-like hormone receptor-like 1 (F4/80) macrophages, T cells (cluster of differentiation molecules 4 and 8, CD4 and CD8), and mast cells, and improved cardiac function. Innate immune mediators known to increase myocarditis are decreased by innate PEV treatment including Toll-like receptor (TLR)4 and complement. PEV also significantly reduces perivascular fibrosis and remodeling including interleukin 1 beta (IL-1β), transforming growth factor-beta 1, matrix metalloproteinase, collagen genes, and mast cell degranulation. PEV given at days 7-9 after infection reduces myocarditis and improves cardiac function. MicroRNA (miR) sequencing reveals that PEV contains miRs that decrease viral replication, TLR4 signaling, and T-cell activation. These data show that EVs from the platelets of healthy individuals can significantly reduce myocarditis and improve cardiac function.

Identifiants

pubmed: 37612820
doi: 10.1002/smll.202303317
doi:

Types de publication

Journal Article

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

IM

Pagination

e2303317

Subventions

Organisme : NIH HHS
ID : TL1 TR002380
Pays : United States
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R21 AI163302
Pays : United States
Organisme : NHLBI NIH HHS
ID : R01 HL164520
Pays : United States
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R21 AI152318
Pays : United States
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R21 AI154927
Pays : United States
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R21 AI145356
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
ID : TL1 TR002380
Pays : United States
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R21 AI152318
Pays : United States
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R21 AI145356
Pays : United States
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R21 AI154927
Pays : United States
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R21 AI163302
Pays : United States
Organisme : NHLBI NIH HHS
ID : R01 HL164520
Pays : United States

Informations de copyright

© 2023 The Authors. Small published by Wiley-VCH GmbH.

Références

D. A. Borrelli, K. Yankson, N. Shukla, G. Vilanilam, T. Ticer, J. Wolfram, J. Controlled Release 2018, 273, 86.
D. Focosi, M. Franchini, L.-A. Pirofski, T. Burnouf, D. Fairweather, M. J. Joyner, A. Casadevall, Viruses 2021, 13, 1594.
C. Théry, K. W. Witwer, E. Aikawa, M. J. Alcaraz, J. D. Anderson, R. Andriantsitohaina, A. Antoniou, T. Arab, F. Archer, G. K. Atkin-Smith, D. C. Ayre, J.-M. Bach, D. Bachurski, H. Baharvand, L. Balaj, S. Baldacchino, N. N. Bauer, A. A. Baxter, M. Bebawy, C. Beckham, A. Bedina Zavec, A. Benmoussa, A. C. Berardi, P. Bergese, E. Bielska, C. Blenkiron, S. Bobis-Wozowicz, E. Boilard, W. Boireau, A. Bongiovanni, et al., J. Extracell. Vesicles 2018, 7, 1535750.
F. Royo, U. Cossío, A. Ruiz De Angulo, J. Llop, J. M. Falcon-Perez, Nanoscale 2019, 11, 1531.
M. K. Tobin, T. K. L. Stephen, K. L. Lopez, M. R. Pergande, A. M. Bartholomew, S. M. Cologna, O. Lazarov, J. Am. Heart Assoc. 2020, 9, e013583.
H. Niu, H. Song, Y. Guan, X. Zong, R. Niu, S. Zhao, C. Liu, W. Yan, W. Guan, X. Wang, Sci. Rep. 2021, 11, 17937.
Z. Bian, X. Wang, R. Zhu, S. Chen, Cytotherapy 2023, 25, 310.
D. J. Beetler, D. N. Di Florio, K. A. Bruno, T. Ikezu, K. L. March, L. T. Cooper Jr., J. Wolfram, D. Fairweather, Mol. Aspects Med. 2023, 91, 101155.
M. J. Joyner, K. A. Bruno, S. A. Klassen, K. L. Kunze, P. W. Johnson, E. R. Lesser, C. C. Wiggins, J. W. Senefeld, A. M. Klompas, D. O. Hodge, J. R. A. Shepherd, R. F. Rea, E. R. Whelan, A. J. Clayburn, M. R. Spiegel, S. E. Baker, K. F. Larson, J. G. Ripoll, K. J. Andersen, M. R. Buras, M. N. P. Vogt, V. Herasevich, J. J. Dennis, R. J. Regimbal, P. R. Bauer, J. E. Blair, C. M. Van Buskirk, J. L. Winters, J. R. Stubbs, N. Van Helmond, et al., Mayo Clin. Proc. 2020, 95, 1888.
M. J. Joyner, R. S. Wright, D. Fairweather, J. W. Senefeld, K. A. Bruno, S. A. Klassen, R. E. Carter, A. M. Klompas, C. C. Wiggins, J. R. A. Shepherd, R. F. Rea, E. R. Whelan, A. J. Clayburn, M. R. Spiegel, P. W. Johnson, E. R. Lesser, S. E. Baker, K. F. Larson, J. G. Ripoll, K. J. Andersen, D. O. Hodge, K. L. Kunze, M. R. Buras, M. N. P. Vogt, V. Herasevich, J. J. Dennis, R. J. Regimbal, P. R. Bauer, J. E. Blair, C. M. Van Buskirk, et al., J. Clin. Invest. 2020, 130, 4791.
J. E. Squires, South Med. J. 2011, 104, 762.
N. Arraud, R. Linares, S. Tan, C. Gounou, J.-M. Pasquet, S. Mornet, A. R. Brisson, J. Thromb. Haemostasis 2014, 12, 614.
C. Atterbury, J. Wilkinson, Nurs. Stand. 2000, 14, 47.
W. H. Dzik, H. Corwin, L. T. Goodnough, M. Higgins, H. Kaplan, M. Murphy, P. Ness, I. A. Shulman, R. Yomtovian, Transfus. Med. Rev. 2003, 17, 169.
S. H. Rezkalla, R. A. Kloner, Trends Cardiovasc. Med. 2021, 31, 163.
Abou Hassan OK, C. C. Sheng, T. K. M. Wang, P. C. Cremer, Curr. Cardiol. Rep. 2021, 23, 129.
L. T. Cooper Jr., N. Engl. J. Med. 2009, 360, 1526.
G. Veronese, E. Ammirati, M. Cipriani, M. Frigerio, Anatol. J. Cardiol. 2018, 19, 279.
N. Baral, P. Adhikari, G. Adhikari, S. Karki, Cureus 2020, 12, e12007.
U. Kühl, D. Lassner, M. Pauschinger, U. M. Gross, B. Seeberg, M. Noutsias, W. Poller, H.-P. Schultheiss, J. Med. Virol. 2008, 80, 1243.
P. Bohm, J. Scharhag, T. Meyer, Eur. J. Prev. Cardiol. 2016, 23, 649.
I. Kindermann, M. Kindermann, R. Kandolf, K. Klingel, B. BüLtmann, T. MüLler, A. Lindinger, M. BöHm, Circulation 2008, 118, 639.
D. M. Mcnamara, R. C. Starling, L. T. Cooper Jr., J. P. Boehmer, P. J. Mather, K. M. Janosko, J. Gorcsan, K. E. Kip, G. W. Dec, J. Am. Coll. Cardiol. 2011, 58, 1112.
D. Fairweather, L. T. Cooper Jr., L. A. Blauwet, Curr. Probl. Cardiol. 2013, 38, 7.
H.-P. Schultheiss, D. Fairweather, A. L. P. Caforio, F. Escher, R. E. Hershberger, S. E. Lipshultz, P. P. Liu, A. Matsumori, A. Mazzanti, J. Mcmurray, S. G. Priori, Nat. Rev. Dis. Primers 2019, 5, 32.
A. Kallwellis-Opara, A. Dörner, W.-C. Poller, M. Noutsias, U. Kühl, H.-P. Schultheiss, M. Pauschinger, Clin. Res. Cardiol. 2007, 96, 469.
V. M. Holers, Immunol. Rev. 2008, 223, 300.
D. R. Anderson, C. M. Carthy, J. E. Wilson, D. Yang, D. V. Devine, B. M. Mcmanus, J. Virol. 1997, 71, 8841.
L. T. Cooper Jr., O. K. Onuma, S. Sagar, A. L. Oberg, D. W. Mahoney, Y. W. Asmann, P. Liu, Heart Fail. Clin. 2010, 6, 75.
D. Fairweather, S. Frisancho-Kiss, D. B. Njoku, J. F. Nyland, Z. Kaya, S. A. Yusung, S. E. Davis, J. A. Frisancho, M. A. Barrett, N. R. Rose, J. Immunol. 2006, 176, 3516.
Z. Kaya, M. Afanasyeva, Y. Wang, K. M. Dohmen, J. Schlichting, T. Tretter, D. Fairweather, V. M. Holers, N. R. Rose, Nat. Immunol. 2001, 2, 739.
D. Fairweather, S. Yusung, S. Frisancho, M. Barrett, S. Gatewood, R. Steele, N. R. Rose, J. Immunol. 2003, 170, 4731.
B. J. Roberts, M. Moussawi, S. A. Huber, Exp. Mol. Pathol. 2013, 94, 58.
L. Kraft, T. Erdenesukh, M. Sauter, C. Tschöpe, K. Klingel, Basic Res. Cardiol. 2019, 114, 11.
M. J. Coronado, J. E. Brandt, E. Kim, A. Bucek, D. Bedja, E. D. Abston, J. Shin, K. L. Gabrielson, W. Mitzner, D. Fairweather, Am. J. Physiol.: Heart Circ. Physiol. 2012, 302, H1726.
K. Miteva, K. Pappritz, M. Sosnowski, M. El-Shafeey, I. Müller, F. Dong, K. Savvatis, J. Ringe, C. Tschöpe, S. Van Linthout, Sci. Rep. 2018, 8, 2820.
M. Pauschinger, S. Rutschow, K. Chandrasekharan, D. Westermann, A. Weitz, L. P. Schwimmbeck, H. Zeichhardt, W. Poller, M. Noutsias, J. Li, H.-P. Schultheiss, C. Tschope, Eur. J. Heart Fail. 2005, 7, 444.
M. Satoh, M. Nakamura, T. Akatsu, J. Iwasaka, Y. Shimoda, I. Segawa, K. Hiramori, Clin. Sci. 2003, 104, 577.
M. Satoh, M. Nakamura, T. Akatsu, Y. Shimoda, I. Segawa, K. Hiramori, Lab Invest. 2004, 84, 173.
V. Toshchakov, B. W. Jones, P.-Y. Perera, K. Thomas, M. J. Cody, S. Zhang, B. R. G. Williams, J. Major, T. A. Hamilton, M. J. Fenton, S. N. Vogel, Nat. Immunol. 2002, 3, 392.
J. M. Myers, L. T. Cooper Jr., D. C. Kem, S. Stavrakis, S. D. Kosanke, E. M. Shevach, D. Fairweather, J. A. Stoner, C. J. Cox, M. W. Cunningham, JCI insight 2016, 1, e85851.
B. J. Roberts, J. A. Dragon, M. Moussawi, S. A. Huber, Biol. Sex Differ. 2012, 3, 25.
D. Cihakova, J. G. Barin, M. Afanasyeva, M. Kimura, D. Fairweather, M. Berg, M. V. Talor, G. C. Baldeviano, S. Frisancho, K. Gabrielson, D. Bedja, N. R. Rose, Am. J. Pathol. 2008, 172, 1195.
S. Frisancho-Kiss, S. E. Davis, J. F. Nyland, J. A. Frisancho, D. Cihakova, M. A. Barrett, N. R. Rose, D. Fairweather, J. Immunol. 2007, 178, 6710.
S. Pinkert, M. Pryshliak, K. Pappritz, K. Knoch, A. Hazini, B. Dieringer, K. Schaar, F. Dong, L. Hinze, J. Lin, D. Lassner, R. Klopfleisch, M. Solimena, C. Tschöpe, Z. Kaya, M. El-Shafeey, A. Beling, J. Kurreck, S. Van Linthout, K. Klingel, H. Fechner, Cardiovasc. Res. 2020, 116, 1756.
S. Toldo, H. Kannan, R. Bussani, M. Anzini, C. Sonnino, G. Sinagra, M. Merlo, E. Mezzaroma, F. De-Giorgio, F. Silvestri, B. W. Van Tassell, A. Baldi, A. Abbate, Int. J. Cardiol. 2014, 171, e119.
D. Westermann, S. Van Linthout, S. Dhayat, N. Dhayat, F. Escher, C. BüCker-GäRtner, F. Spillmann, M. Noutsias, A. Riad, H.-P. Schultheiss, C. TschöPe, Diabetes 2007, 56, 1834.
A. M. Silva, J. H. Teixeira, M. I. Almeida, R. M. Gonçalves, M. A. Barbosa, S. G. Santos, Eur. J. Pharm. Sci. 2017, 98, 86.
J. Rehman, D. Traktuev, J. Li, S. Merfeld-Clauss, C. J. Temm-Grove, J. E. Bovenkerk, C. L. Pell, B. H. Johnstone, R. V. Considine, K. L. March, Circulation 2004, 109, 1292.
K. Hezam, R. Mo, C. Wang, Y. Liu, Z. Li, Curr. Pharm. Biotechnol. 2022, 23, 1153.
J. Yang, X.-X. Liu, H. Fan, Q. Tang, Z.-X. Shou, D.-M. Zuo, Z. Zou, M. Xu, Q.-Y. Chen, Y. Peng, S.-J. Deng, Y.-J. Liu, PLoS One 2015, 10, e0140551.
S. Van Linthout, K. Savvatis, K. Miteva, J. Peng, J. Ringe, K. Warstat, C. Schmidt-Lucke, M. Sittinger, H.-P. Schultheiss, C. Tschöpe, Eur. Heart J. 2011, 32, 2168.
X. Gu, Y. Li, K. Chen, X. Wang, Z. Wang, H. Lian, Y. Lin, X. Rong, M. Chu, J. Lin, X. Guo, J. Cell. Mol. Med. 2020, 24, 7515.
D. Fairweather, K. A. Stafford, Y. K. Sung, Curr. Opin. Rheumatol. 2012, 24, 401.
D. Fairweather, D. J. Beetler, D. N. Di Florio, N. Musigk, B. Heidecker, L. T. Cooper Jr., Circ. Res. 2023, 132, 1302.
D. Fairweather, D. J. Beetler, N. Musigk, B. Heidecker, M. A. Lyle, L. T. Cooper Jr., K. A. Bruno, Front. Cardiovasc. Med. 2023, 10, 1129348.
C. M. Miller, E. A. L Enninga, S. A. Rizzo, J. Phillipps, H. Guerrero-Cazares, C. C. Destephano, T. E. Peterson, P. G. Stalboerger, A. Behfar, Z. Khan, Regen. Med. 2022, 17, 805.
S. Frisancho-Kiss, J. F. Nyland, S. E. Davis, M. A. Barrett, S. J. L. Gatewood, D. B. Njoku, D. Cihakova, E. K. Silbergeld, N. R. Rose, D. Fairweather, J. Immunol. 2006, 176, 6411.
J. A. Onyimba, M. J. Coronado, A. E. Garton, J. B. Kim, A. Bucek, D. Bedja, K. L. Gabrielson, T. R. Guilarte, D. Fairweather, Biol. Sex Differ. 2011, 2, 2.
N. Norton, K. A. Bruno, D. N. Di Florio, E. R. Whelan, A. R. Hill, A. C. Morales-Lara, A. A. Mease, J. M. Sousou, J. A. Malavet, L. E. Dorn, G. R. Salomon, L. P. Macomb, S. Khatib, Z. P. Anastasiadis, B. M. Necela, M. M. Mcguire, P. G. Giresi, A. Kotha, D. J. Beetler, R. M. Weil, C. K. Landolfo, D. Fairweather, Front. Cardiovasc. Med. 2021, 8, 757784.
K. A. Bruno, J. E. Mathews, A. L. Yang, J. A. Frisancho, A. J. Scott, H. D. Greyner, F. A. Molina, M. S. Greenaway, G. M. Cooper, A. Bucek, A. C. Morales-Lara, A. R. Hill, A. A. Mease, D. N. Di Florio, J. M. Sousou, A. C. Coronado, A. R. Stafford, D. Fairweather, Front. Endocrinol. 2019, 10, 598.
M. Afanasyeva, D. Georgakopoulos, D. F. Belardi, D. Bedja, D. Fairweather, Y. Wang, Z. Kaya, K. L. Gabrielson, E. R. Rodriguez, P. Caturegli, D. A. Kass, N. R. Rose, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 180.
M. J. Coronado, K. A. Bruno, L. A. Blauwet, C. Tschöpe, M. W. Cunningham, S. Pankuweit, S. Van Linthout, E.-S. Jeon, D. M. Mcnamara, J. Krejčí, J. Bienertová-Vašků, E. J. Douglass, E. D. Abston, A. Bucek, J. A. Frisancho, M. S. Greenaway, A. R. Hill, H.-P. Schultheiss, L. T. Cooper Jr., D. Fairweather, J. Am. Heart Assoc. 2019, 8, e008968.
D. Fairweather, S. Frisancho-Kiss, S. A. Yusung, M. A. Barrett, S. E. Davis, S. J. L. Gatewood, D. B. Njoku, N. R. Rose, Am. J. Pathol. 2004, 165, 1883.
J. M. Myers, D. Fairweather, S. A. Huber, M. W. Cunningham, Curr. Protoc. Immunol. 2013, 101, 15.14.1.
E. D. Abston, J. G. Barin, D. Cihakova, A. Bucek, M. J. Coronado, J. E. Brandt, D. Bedja, J. B. Kim, D. Georgakopoulos, K. L. Gabrielson, W. Mitzner, D. Fairweather, Circ. Heart Fail. 2012, 5, 366.
M. Imazio, E. Cecchi, B. Demichelis, A. Chinaglia, S. Ierna, D. Demarie, A. Ghisio, F. Pomari, R. Belli, R. Trinchero, Heart 2008, 94, 498.
Z. Zhao, T.-Z. Cai, Y. Lu, W.-J. Liu, M.-L. Cheng, Y.-Q. Ji, Biochemistry 2015, 80, 455.
K. Pappritz, J. Lin, M. El-Shafeey, H. Fechner, U. Kühl, A. Alogna, F. Spillmann, A. Elsanhoury, R. Schulz, C. Tschöpe, S. Van Linthout, ESC Heart Fail. 2022, 9, 925.
S. Frisancho-Kiss, J. F. Nyland, S. E. Davis, J. Augusto Frisancho, M. A. Barrett, N. R. Rose, D. Fairweather, Brain Res. 2006, 1126, 139.
H. Zhou, Q. Zhu, Z. Mao, M. Li, Y. Zhang, J. Yang, J. Ma, J. Tian, S. Wang, Immunol. Res. 2023.
S. E. Nematian, R. Mamillapalli, T. S. Kadakia, M. Majidi Zolbin, S. Moustafa, H. S. Taylor, J. Clin. Endocrinol. Metab. 2018, 103, 64.
S. Katta, S. Karnewar, D. Panuganti, M. K. Jerald, B. K. S. Sastry, S. Kotamraju, J. Cell. Physiol. 2018, 233, 214.
C. Cao, Y. Zhang, Y. Chai, L. Wang, C. Yin, S. Shou, H. Jin, Inflammation 2019, 42, 973.
Q. Luo, H. Ma, E. Guo, L. Yu, L. Jia, B. Zhang, G. Feng, R. Liu, Front. Neurol. 2022, 13, 909828.
X. Cheng, D. Jian, J. Xing, C. Liu, Y. Liu, C. Cui, Z. Li, S. Wang, R. Li, X. Ma, Y. Wang, X. Gu, Z. Ge, H. Tang, L. Liu, Clin. Transl. Med. 2023, 13, e1258.
J. Zhao, Q. Jiang, C. Xu, Q. Jia, H. Wang, W. Xue, Y. Wang, Z. Zhu, L. Tian, Ecotoxicol. Environ. Saf. 2023, 257, 114950.
K. L. Fan, M. F. Li, F. Cui, F. Feng, L. Kong, F. H. Zhang, H. Hao, M.-X. Yin, Y. Liu, Riv. Eur. Sci. Med. Farmacol. 2019, 23, 2208.
J. Li, Y. Xie, L. Li, X. Li, L. Shen, J. Gong, R. Zhang, Front. Immunol. 2020, 11, 603437.
Y. Zhang, S. Cai, X. Ding, C. Lu, R. Wu, H. Wu, Y. Shang, M. Pang, Am. J. Physiol.: Heart Circ. Physiol. 2021, 320, H1348.
A. Ripamonti, E. Provasi, M. Lorenzo, M. De Simone, V. Ranzani, S. Vangelisti, S. Curti, R. J. P. Bonnal, L. Pignataro, S. Torretta, J. Geginat, G. Rossetti, M. Pagani, S. Abrignani, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 12797.
W. Y. Zeng, W. Y. Gu, L. Xyu, Y. Zhang, C. Han, Zhongguo Yingyong Shenglixue Za Zhi 2022, 38, 438.
Y.-J. Li, Y. Wang, Y. i.-Y. Wang, J. Cell. Physiol. 2019, 234, 9577.
Z. Rasheed, N. Rasheed, W. A. Abdulmonem, M. I. Khan, Sci. Rep. 2019, 9, 6882.
J. Jie, X. Xu, W. Li, G. Wang, Biochem. Genet. 2021, 59, 475.
I. Ben-Zvi, N. Volinsky, L. Grosman-Rimon, I. Haviv, G. Rozen, N. Andria, N. Asulin, N. Margalit, I. Marai, O. Amir, ESC Heart Fail. 2020, 7, 835.
S. Tiedt, M. Prestel, R. Malik, N. Schieferdecker, M. Duering, V. Kautzky, I. Stoycheva, J. Böck, B. H. Northoff, M. Klein, F. Dorn, K. Krohn, D. Teupser, A. Liesz, N. Plesnila, L. M. Holdt, M. Dichgans, Circ. Res. 2017, 121, 970.
Y. Wang, H. Li, Y. Shi, S. Wang, Y. Xu, H. Li, D. Liu, Biosci. Rep. 2020, 40, BSR20193419.
D. Jara, P. Carvajal, I. Castro, M.-J. Barrera, S. Aguilera, S. González, C. Molina, M. Hermoso, M.-J. González, Front. Immunol. 2021, 12, 685837.
F. Moradi, F. Mohajerani, M. Sadeghizadeh, Life Sci. 2022, 311, 121183.
J. L. Bao, L. Lin, Riv. Eur. Sci. Med. Farmacol. 2014, 18, 2349.
H. Lai, J. Fan, Y. Zhang, B. Pan, W. Pan, J. Fang, K. Ni, Z. Chen, S. Liu, C. Lou, D. He, Iran. J. Basic Med. Sci. 2023, 26, 157.
S. Mollazadeh, B. S. Fazly Bazzaz, V. Neshati, A. A. F. De Vries, H. Naderi-Meshkin, M. Mojarad, M. Mirahmadi, Z. Neshati, M. A. Kerachian, BMC Med. Genet. 2019, 20, 117.
M. Gil-Martínez, C. Lorente-Sorolla, J. M. Rodrigo-Muñoz, M. Á. Lendínez, G. Núñez-Moreno, L. De La Fuente, P. Mínguez, I. Mahíllo-Fernández, J. Sastre, M. Valverde-Monge, S. Quirce, M. L. Caballero, F. J. González-Barcala, E. Arismendi, I. Bobolea, A. Valero, X. Muñoz, M. J. Cruz, C. Martínez-Rivera, V. Plaza, J. M. Olaguibel, V. Del Pozo, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 1611.
S. Ge, D. Wang, Q. Kong, W. Gao, J. Sun, Oncol. Res. 2017, 25, 1363.
Z. Deng, J. Yao, N. Xiao, Y. Han, X. Wu, C. Ci, K. Chen, X. Geng, Lab. Invest. 2022, 102, 782.
S. Othumpangat, J. D. Noti, Pathogens 2023, 12, 123.
S. Huang, J. Zhang, H. Wan, K. Wang, J. Wu, Y. Cao, L. Hu, Y. Yu, H. Sun, Y. Yu, J. Wang, F. Chen, Mol. Omics 2023, 19, 262.
J. Cho, S. Kim, H. Lee, W. Rah, H. C. Cho, N. K. Kim, S. Bae, D. H. Shin, M. G. Lee, I.-H. Park, Y. Tanaka, E. Shin, H. Yi, J. W. Han, P. T. J. Hwang, H.-W. Jun, H.-J. Park, K. Cho, S. W. Lee, J. K. Jung, R. D. Levit, M. A. Sussman, R. P. Harvey, Y.-S. Yoon, Nat. Biomed. Eng. 2021, 5, 880.
M. Gast, V. Nageswaran, A. W. Kuss, A. Tzvetkova, X. Wang, L. H. Mochmann, P. R. Rad, S. Weiss, S. Simm, T. Zeller, H. Voelzke, W. Hoffmann, U. Völker, S. B. Felix, M. Dörr, A. Beling, C. Skurk, D.-M. Leistner, B. H. Rauch, T. Hirose, B. Heidecker, K. Klingel, S. Nakagawa, W. C. Poller, F. K. Swirski, A. Haghikia, W. Poller, Cells 2022, 11, 3970.
S. Reichelt-Wurm, M. Pregler, T. Wirtz, M. Kretz, K. Holler, B. Banas, M. C. Banas, Noncoding RNA 2022, 8, 52.
P. Wang, Y. Fang, J. Qiu, Y. Zhou, Z. Wang, C. Jiang, Toxicol. Lett. 2022, 370, 42.
Q.-Q. Hao, Q.-H. Wang, W. Xia, H.-Z. Qian, J. Med. Virol. 2020, 92, 191.
S. Peng, J. Wang, S. Wei, C. Li, K. Zhou, J. Hu, X. Ye, J. Yan, W. Liu, G. F. Gao, M. Fang, S. Meng, Mol. Ther.-Nucleic Acids 2018, 10, 361.
Y. Mou, X. Ding, Anticancer Drugs 2022, 33, 741.
D. Zhao, K. Wu, S. Sharma, F. Xing, S.-Y. Wu, A. Tyagi, R. Deshpande, R. Singh, M. Wabitsch, Y.-Y. Mo, K. Watabe, Nat. Commun. 2022, 13, 7734.
W. Wang, J. Zhang, Y. Fan, L. Zhang, Cell Cycle 2022, 21, 1491.
A. Giannella, S. Riccetti, A. Sinigaglia, C. Piubelli, E. Razzaboni, P. Di Battista, M. Agostini, E. Dal Molin, R. Manganelli, F. Gobbi, G. Ceolotto, L. Barzon, Front. Immunol. 2022, 13, 968991.
T. J. Rolland, T. E. Peterson, R. D. Singh, S. A. Rizzo, S. Boroumand, A. Shi, T. A. Witt, M. Nagel, C. K. Kisby, S. Park, L. A. Rowe, C. R. Paradise, L. R. E. Becher, B. D. Paradise, P. G. Stalboerger, E. C. Trabuco, A. Behfar, NPJ Regen. Med. 2022, 7, 58.
G. Shi, Z. Long, R. E. De La Vega, A. Behfar, S. L. Moran, C. Evans, C. Zhao, Regen. Med. 2023, 18, 55.
J. Yin, X. Ge, Z. Shi, C. Yu, C. Lu, Y. Wei, A. Zeng, X. Wang, W. Yan, J. Zhang, Y. You, Theranostics 2021, 11, 1763.
Y. Ren, S. Zhang, Y. Wang, D. S. Jacobson, R. L. Reisdorf, T. Kuroiwa, A. Behfar, S. L. Moran, S. P. Steinmann, C. Zhao, Biomaterials 2021, 276, 121019.
M. Tian, T. Ticer, Q. Wang, S. Walker, A. Pham, A. Suh, S. Busatto, I. Davidovich, R. Al-Kharboosh, L. Lewis-Tuffin, B. Ji, A. Quinones-Hinojosa, Y. Talmon, S. Shapiro, F. Rückert, J. Wolfram, Small 2020, 16, 1904064.
S. Frisancho-Kiss, M. J. Coronado, J. A. Frisancho, V. M. Lau, N. R. Rose, S. L. Klein, D. Fairweather, Brain, Behav., Immun. 2009, 23, 649.
L. Sun, R. Xu, X. Sun, Y. Duan, Y. Han, Y. Zhao, H. Qian, W. Zhu, W. Xu, Cytotherapy 2016, 18, 413.
X. Zhu, M. Badawi, S. Pomeroy, D. S. Sutaria, Z. Xie, A. Baek, J. Jiang, O. A. Elgamal, X. Mo, K. L. Perle, J. Chalmers, T. D. Schmittgen, M. A. Phelps, J. Extracell. Vesicles 2017, 6, 1324730.
L. B. James-Allan, F. J. Rosario, L. Madi, K. Barner, S. Nair, A. Lai, F. Carrion, T. L. Powell, C. Salomon, T. Jansson, Clin. Sci. 2022, 136, 1535.
A. Shi, J. Li, X. Qiu, M. Sabbah, S. Boroumand, T. C.-T. Huang, C. Zhao, A. Terzic, A. Behfar, S. L. Moran, Theranostics 2021, 11, 6616.
L. H. Boudreau, A.-C. Duchez, N. Cloutier, D. Soulet, N. Martin, J. Bollinger, A. Paré, M. Rousseau, G. S. Naika, T. Lévesque, C. Laflamme, G. Marcoux, G. Lambeau, R. W. Farndale, M. Pouliot, H. Hamzeh-Cognasse, F. Cognasse, O. Garraud, P. A. Nigrovic, H. Guderley, S. Lacroix, L. Thibault, J. W. Semple, M. H. Gelb, E. Boilard, Blood 2014, 124, 2173.
K. Yasui, N. Matsuyama, A. Kuroishi, Y. Tani, R. A. Furuta, F. Hirayama, Transfusion 2016, 56, 1201.
G. Marcoux, A. Magron, C. Sut, A. Laroche, S. Laradi, H. Hamzeh-Cognasse, I. Allaeys, O. Cabon, A.-S. Julien, O. Garraud, F. Cognasse, E. Boilard, Transfusion 2019, 59, 2403.
S. Bakkour, J. P. Acker, D. M. Chafets, H. C. Inglis, P. J. Norris, T.-H. Lee, M. P. Busch, Vox Sang. 2016, 111, 22.
J. Baggen, H. J. Thibaut, J. R. P. M. Strating, F. J. M. Van Kuppeveld, Nat. Rev. Microbiol. 2018, 16, 368.
X. Wang, A. Pham, L. Kang, S. A. Walker, I. Davidovich, D. Iannotta, S. P. Terkonda, S. Shapiro, Y. Talmon, S. Pham, J. Wolfram, Pharmaceutics 2021, 14, 16.
D. Fairweather, M. J. Coronado, A. E. Garton, J. L. Dziedzic, A. Bucek, L. T. Cooper Jr., J. E. Brandt, F. S. Alikhan, H. Wang, C. J. Endres, J. Choi, M. G. Pomper, T. R. Guilarte, J. Cardiovasc. Transl. Res. 2014, 7, 192.
K. A. Bruno, L. P. Macomb, A. C. Morales-Lara, J. E. Mathews, J. A. Frisancho, A. L. Yang, D. N. Di Florio, B. H. Edenfield, E. R. Whelan, G. R. Salomon, A. R. Hill, C. C. Hewa-Rahinduwage, A. J. Scott, H. D. Greyner, F. A. Molina, M. S. Greenaway, G. M. Cooper, D. Fairweather, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 8834.
E. D. Abston, M. J. Coronado, A. Bucek, D. Bedja, J. Shin, J. B. Kim, E. Kim, K. L. Gabrielson, D. Georgakopoulos, W. Mitzner, D. Fairweather, Clin. Dev. Immunol. 2012, 2012, 129486.
S. Antoniak, A. P. Owens, M. Baunacke, J. C. Williams, R. D. Lee, A. Weithäuser, P. A. Sheridan, R. Malz, J. P. Luyendyk, D. A. Esserman, J. Trejo, D. Kirchhofer, B. C. Blaxall, R. Pawlinski, M. A. Beck, U. Rauch, N. Mackman, J. Clin. Invest. 2013, 123, 1310.
E. D. Abston, M. J. Coronado, A. Bucek, J. A. Onyimba, J. E. Brandt, J. A. Frisancho, E. Kim, D. Bedja, Y.-K. Sung, A. J. Radtke, K. L. Gabrielson, W. Mitzner, D. Fairweather, Am. J. Physiol.: Regul., Integr. Comp. Physiol. 2013, 304, R267.

Auteurs

Danielle J Beetler (DJ)

Center for Clinical and Translational Science, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.
Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.
Mayo Clinic Graduate School of Biomedical Sciences, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.

Katelyn A Bruno (KA)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.
Division of Cardiovascular Medicine, University of Florida, Gainesville, FL, 32608, USA.

Molly M Watkins (MM)

Center for Clinical and Translational Science, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.
Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.
Mayo Clinic Graduate School of Biomedical Sciences, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.

Vivian Xu (V)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Isha Chekuri (I)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Presley Giresi (P)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Damian N Di Florio (DN)

Center for Clinical and Translational Science, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.
Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.
Mayo Clinic Graduate School of Biomedical Sciences, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.

Emily R Whelan (ER)

Center for Clinical and Translational Science, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.
Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.
Mayo Clinic Graduate School of Biomedical Sciences, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.

Brandy H Edenfield (BH)

Department of Cancer Biology, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Sierra A Walker (SA)

Mayo Clinic Graduate School of Biomedical Sciences, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.
Department of Biochemistry and Molecular Biology, Rochester, MN, 55902, USA.

Andrea C Morales-Lara (AC)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Anneliese R Hill (AR)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Angita Jain (A)

Center for Clinical and Translational Science, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.
Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Matthew E Auda (ME)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Logan P Macomb (LP)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Kathryn A Shapiro (KA)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Kevin C Keegan (KC)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Joy Wolfram (J)

School of Chemical Engineering, Australian Institute for Bioengineering and Nanotechnology, The University of Queensland, Brisbane, QLD, 4072, Australia.

Atta Behfar (A)

Department of Molecular Pharmacology & Experimental Therapeutics, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55905, USA.
Van Cleve Cardiac Regenerative Medicine Program, Mayo Clinic Center for Regenerative Medicine, Rochester, MN, 55905, USA.

Paul G Stalboerger (PG)

Van Cleve Cardiac Regenerative Medicine Program, Mayo Clinic Center for Regenerative Medicine, Rochester, MN, 55905, USA.

Andre Terzic (A)

Van Cleve Cardiac Regenerative Medicine Program, Mayo Clinic Center for Regenerative Medicine, Rochester, MN, 55905, USA.
Department of Clinical Genomics, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55905, USA.

Houssam Farres (H)

Department of Vascular Surgery, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Leslie T Cooper (LT)

Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

DeLisa Fairweather (D)

Center for Clinical and Translational Science, Mayo Clinic, Rochester, MN, 55902, USA.
Department of Cardiovascular Medicine, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.
Department of Immunology, Mayo Clinic, Jacksonville, FL, 32224, USA.

Classifications MeSH