Multivalent Targeting of the Asialoglycoprotein Receptor by Virus-Like Particles.
hepatocellular targeting
nanoparticles
protein-carbohydrate conjugates
virus-like particles
Journal
Small (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1613-6829
Titre abrégé: Small
Pays: Germany
ID NLM: 101235338
Informations de publication
Date de publication:
30 Aug 2023
30 Aug 2023
Historique:
revised:
16
08
2023
received:
21
05
2023
medline:
31
8
2023
pubmed:
31
8
2023
entrez:
31
8
2023
Statut:
aheadofprint
Résumé
The asialoglycoprotein receptor (ASGPR) is expressed in high density on hepatocytes. Multivalent variants of galactosyl carbohydrates bind ASGPR with high affinity, enabling hepatic delivery of ligand-bound cargo. Virus-like particle (VLP) conjugates of a relatively high-affinity ligand were efficiently endocytosed by ASGPR-expressing cells in a manner strongly dependent on the nature and density of ligand display, with the best formulation using a nanomolar-, but not a picomolar-level, binder. Optimized particles were taken up by HepG2 cells with greater efficiency than competing small molecules or the natural multigalactosylated ligand, asialoorosomucoid. Upon systemic injection in mice, these VLPs were rapidly cleared to the liver and were found in association with sinusoidal endothelial cells, Kupffer cells, hepatocytes, dendritic cells, and other immune cells. Both ASGPR-targeted and nontargeted particles were distributed similarly to endothelial and Kupffer cells, but targeted particles were distributed to a greater number and fraction of hepatocytes. Thus, selective cellular trafficking in the liver is difficult to achieve: even with the most potent ASGPR targeting available, barrier cells take up much of the injected particles and hepatocytes are accessed only approximately twice as efficiently in the best case.
Identifiants
pubmed: 37649182
doi: 10.1002/smll.202304263
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2304263Subventions
Organisme : NIAID NIH HHS
ID : R01 AI139748
Pays : United States
Informations de copyright
© 2023 Wiley-VCH GmbH.
Références
B. Lepenies, J. Lee, S. Sonkaria, Adv. Drug Delivery Rev. 2013, 65, 1271.
A. A. D'Souza, P. V. Devarajan, J. Controlled Release 2015, 203, 126.
O. Khorev, D. Stokmaier, O. Schwardt, B. Cutting, B. Ernst, Bioorg. Med. Chem. 2008, 16, 5216.
D. Stokmaier, O. Khorev, B. Cutting, R. Born, D. Ricklin, T. O. Ernst, F. Boni, K. Schwingruber, M. Gentner, M. Wittwer, M. Spreafico, A. Vedani, S. Rabbani, O. Schwardt, B. Ernst, Bioorg. Med. Chem. 2009, 17, 7254.
S. Das, P. Kudale, P. Dandekar, P. V. Devarajan, in Targeted Intracellular Drug Delivery by Receptor Mediated Endocytosis, (Eds: P. V. Devararajan, P. Dandekar, A. A. D'Souz), Springer, New York 2019, pp. 353-381.
C. A. Sanhueza, M. M. Baksh, B. Thuma, M. D. Roy, S. Dutta, C. Preville, B. A. Chrunyk, K. Beaumont, R. Dullea, M. Ammirati, S. Liu, D. Gebhard, J. E. Finley, C. T. Salatto, A. King-Ahmad, I. Stock, K. Atkinson, B. Reidich, W. Lin, R. Kumar, M. Tu, E. Menhaji-Klotz, D. A. Price, S. Liras, M. G. Finn, V. Mascitti, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 3528.
A. D. Springer, S. F. Dowdy, Nucleic Acid Ther. 2018, 28, 109.
B. Thapa, P. Kumar, H. Zeng, R. Narain, Biomacromolecules 2015, 16, 3008.
R. Rouet, B. A. Thuma, M. D. Roy, N. G. Lintner, D. M. Rubitski, J. E. Finley, H. M. Wisniewska, R. Mendonsa, A. Hirsh, L. de Onate, J. Compte Barron, T. J. McLellan, J. Bellenger, X. Feng, A. Varghese, B. A. Chrunyk, K. Borzilleri, K. D. Hesp, K. Zhou, N. Ma, M. Tu, R. Dullea, K. F. McClure, R. C. Wilson, S. Liras, V. Mascitti, J. A. Doudna, J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 6596.
R. Rouet, D. Christ, ACS Chem. Biol. 2019, 14, 554.
L. Zhang, L. Wang, Y. Xie, P. Wang, S. Deng, A. Qin, J. Zhang, X. Yu, W. Zheng, X. Jiang, Angew. Chem., Int. Ed. 2019, 58, 12404.
H. R. Oh, H. Y. Jo, J. S. Park, D. E. Kim, J. Y. Cho, P. H. Kim, K. S. Kim, Nanomaterials 2016, 6, 141.
K. W. Huang, Y. T. Lai, G. J. Chern, S. F. Huang, C. L. Tsai, Y. C. Sung, C. C. Chiang, P. B. Hwang, T. L. Ho, R. L. Huang, T. Y. Shiue, Y. Chen, S. K. Wang, Biomacromolecules 2018, 19, 2330.
P. C. Rensen, L. A. Sliedregt, M. Ferns, E. Kieviet, S. M. van Rossenberg, S. H. van Leeuwen, T. J. van Berkel, E. A. Biessen, J. Biol. Chem. 2001, 276, 37577.
W. J. Xue, Y. Feng, F. Wang, Y. B. Guo, P. Li, L. Wang, Y. F. Liu, Z. W. Wang, Y. M. Yang, Q. S. Mao, Sci. Rep. 2016, 6, 22149.
C. Dalal, N. R. Jana, J. Phys. Chem. 2018, 122, 25651.
C.-H. Lai, C.-Y. Lin, H.-T. Wu, H.-S. Chan, Y.-J. Chuang, C.-T. Chen, C.-C. Lin, Adv. Funct. Mater. 2010, 20, 3948.
S. H. Yang, D. Heo, E. Lee, E. Kim, E. K. Lim, Y. H. Lee, S. Haam, J. S. Suh, Y. M. Huh, J. Yang, S. W. Park, Nanotechnology 2013, 24, 475103.
Y. K. Dhande, B. S. Wagh, B. C. Hall, D. Sprouse, P. B. Hackett, T. M. Reineke, Biomacromolecules 2016, 17, 830.
B. Wang, P. Chen, J. Zhang, X.-C. Chen, Y.-H. Liu, Z. Huang, Q.-Y. Yu, J.-H. Zhang, W. Zhang, X. Wei, X.-Q. Yu, Polym. Chem. 2017, 8, 7486.
J. Tanaka, A. S. Gleinich, Q. Zhang, R. Whitfield, K. Kempe, D. M. Haddleton, T. P. Davis, S. Perrier, D. A. Mitchell, P. Wilson, Biomacromolecules 2017, 18, 1624.
X. Liu, B. Liu, S. Gao, Z. Wang, Y. Tian, M. Wu, S. Jiang, Z. Niu, J. Mater. Chem. B 2017, 5, 2078.
Q. Zhao, W. Chen, Y. Chen, L. Zhang, J. Zhang, Z. Zhang, Bioconjugate Chem. 2011, 22, 346.
M. Mevel, M. Bouzelha, A. Leray, S. Pacouret, M. Guilbaud, M. Penaud-Budloo, D. Alvarez-Dorta, L. Dubreil, S. G. Gouin, J. P. Combal, M. Hommel, G. Gonzalez-Aseguinolaza, V. Blouin, P. Moullier, O. Adjali, D. Deniaud, E. Ayuso, Chem. Sci. 2019, 11, 1122.
J. D. Fiedler, C. Higginson, M. L. Hovlid, A. A. Kislukhin, A. Castillejos, F. Manzenrieder, M. G. Campbell, N. R. Voss, C. S. Potter, B. Carragher, M. G. Finn, Biomacromolecules 2012, 13, 2339.
J. K. Rhee, M. Baksh, C. Nycholat, J. C. Paulson, H. Kitagishi, M. G. Finn, Biomacromolecules 2012, 13, 2333.
E. Kaltgrad, M. K. O'Reilly, L. Liao, S. Han, J. C. Paulson, M. G. Finn, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 4578.
M. M. Alam, C. M. Jarvis, R. Hincapie, C. S. McKay, J. Schimer, C. A. Sanhueza, K. Xu, R. C. Diehl, M. G. Finn, L. L. Kiessling, ACS Nano 2021, 15, 309.
P. Singh, D. Prasuhn, R. M. Yeh, G. Destito, C. S. Rae, K. Osborn, M. G. Finn, M. Manchester, J. Controlled Release 2007, 120, 41.
D. E. Prasuhn Jr, P. Singh, E. Strable, S. Brown, M. Manchester, M. G. Finn, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 1328.
H. H. Gustafson, D. Holt-Casper, D. W. Grainger, H. Ghandehari, Nano Today 2015, 10, 487.
H. Zhou, Z. Fan, P. Y. Li, J. Deng, D. C. Arhontoulis, C. Y. Li, W. B. Bowne, H. Cheng, ACS Nano 2018, 12, 10130.
B. Ouyang, W. Poon, Y. N. Zhang, Z. P. Lin, B. R. Kingston, A. J. Tavares, Y. Zhang, J. Chen, M. S. Valic, A. M. Syed, P. MacMillan, J. Couture-Senecal, G. Zheng, W. C. W. Chan, Nat. Mater. 2020, 19, 1362.
S. K. Mamidyala, S. Dutta, B. A. Chrunyk, C. Preville, H. Wang, J. M. Withka, A. McColl, T. A. Subashi, S. J. Hawrylik, M. C. Griffor, S. Kim, J. A. Pfefferkorn, D. A. Price, E. Menhaji-Klotz, V. Mascitti, M. G. Finn, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 1978.
M. L. Martino, S. N. Crooke, M. Manchester, M. G. Finn, Biomacromolecules 2021, 22, 3332.
Y. Li, G. Huang, J. Diakur, L. I. Wiebe, Curr. Drug Delivery 2008, 5, 299.
K. Morgan, N. Martucci, A. Kozlowska, W. Gamal, F. Brzeszczynski, P. Treskes, K. Samuel, P. Hayes, L. Nelson, P. Bagnaninchi, J. Brzeszczynska, J. Plevris, Biomed. Pharmacother. 2019, 111, 1408.
C. S. Mermelstein, M. I. Rebello, L. M. Amaral, M. L. Costa, Braz. J. Med. Biol. Res. 2003, 36, 1111.
B. Shi, M. Abrams, L. Sepp-Lorenzino, J. Histochem. Cytochem. 2013, 61, 901.
K. A. Deal, M. E. Cristel, M. J. Welch, Nucl. Med. Biol. 1998, 25, 379.
L. M. Kattenhorn, C. H. Tipper, L. Stoica, D. S. Geraghty, T. L. Wright, K. R. Clark, S. C. Wadsworth, Hum. Gen. Ther. 2016, 27, 947.
K. Vercauteren, B. E. Hoffman, I. Zolotukhin, G. D. Keeler, J. W. Xiao, E. Basner-Tschakarjan, K. A. High, H. C. J. Ertl, C. M. Rice, A. Srivastava, Y. P. de Jong, R. W. Herzog, Mol. Ther. 2016, 24, 1042.
L. Lisowski, A. P. Dane, K. Chu, Y. Zhang, S. C. Cunningham, E. M. Wilson, S. Nygaard, M. Grompe, I. E. Alexander, M. A. Kay, Nature 2014, 506, 382.
N. K. Paulk, K. Pekrun, E. Zhu, S. Nygaard, B. Li, J. Xu, K. Chu, C. Leborgne, A. P. Dane, A. Haft, Y. Zhang, F. Zhang, C. Morton, M. B. Valentine, A. M. Davidoff, A. C. Nathwani, F. Mingozzi, M. Grompe, I. E. Alexander, L. Lisowski, M. A. Kay, Mol. Ther. 2018, 26, 289.
D. Wang, P. W. L. Tai, G. Gao, Nat. Rev. Drug Discovery 2019, 18, 358.
M. G. Kramer, M. Barajas, N. Razquin, P. Berraondo, M. Rodrigo, C. Wu, C. Qian, P. Fortes, J. Prieto, Mol. Ther. 2003, 7, 375.
Y. Malato, S. Naqvi, N. Schürmann, R. Ng, B. Wang, J. Zape, M. A. Kay, D. Grimm, H. Willenbring, J. Clin. Invest. 2011, 121, 4850.
I. Geffen, C. Fuhrer, B. Leitinger, M. Weiss, K. Huggel, G. Griffiths, M. Spiess, J. Biol. Chem. 1993, 268, 20772.
J. K. Nair, J. L. Willoughby, A. Chan, K. Charisse, M. R. Alam, Q. Wang, M. Hoekstra, P. Kandasamy, A. V. Kel'in, S. Milstein, N. Taneja, J. O'Shea, S. Shaikh, L. Zhang, R. J. van der Sluis, M. E. Jung, A. Akinc, R. Hutabarat, S. Kuchimanchi, K. Fitzgerald, T. Zimmermann, T. J. van Berkel, M. A. Maier, K. G. Rajeev, M. Manoharan, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 16958.
K. C. Tjandra, P. Thordarson, Bioconjugate Chem. 2019, 30, 503.
S. Angioletti-Uberti, Phys. Rev. Lett. 2017, 118, 068001.
C. M. Csizmar, J. R. Petersburg, T. J. Perry, L. Rozumalski, B. J. Hackel, C. R. Wagner, J. Am. Chem. Soc. 2019, 141, 251.
T. Fang, W. Zhu, C. Li, F. Zhang, D. Gao, Z.-P. Zhang, A. Liang, X.-E. Zhang, F. Li, Small 2019, 15, 1904838.
E. A. Biessen, D. M. Beuting, H. C. Roelen, G. A. van de Marel, J. H. van Boom, T. J. van Berkel, J. Med. Chem. 1995, 38, 1538.
W. Ngo, S. Ahmed, C. Blackadar, B. Bussin, Q. Ji, S. M. Mladjenovic, Z. Sepahi, W. C. W. Chan, Adv. Drug Delivery Rev. 2022, 185, 114238.
E. Blanco, H. Shen, M. Ferrari, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 941.
W. Poon, Y.-N. Zhang, B. Ouyang, B. R. Kingston, J. L. Y. Wu, S. Wilhelm, W. C. W. Chan, ACS Nano 2019, 13, 5785.
Y. Hayashi, M. Takamiya, P. B. Jensen, I. Ojea-Jiménez, H. Claude, C. Antony, K. Kjaer-Sorensen, C. Grabher, T. Boesen, D. Gilliland, C. Oxvig, U. Strähle, C. Weiss, ACS Nano 2020, 14, 1665.
Y. Y. Seow, M. G. Tan, K. T. Woo, Nephron 2002, 91, 431.
E. A. Biessen, H. F. Bakkeren, D. M. Beuting, J. Kuiper, T. J. Van Berkel, Biochem. J. 1994, 299, 291.
P. J. Coombs, M. E. Taylor, K. Drickamer, Glycobiology 2006, 16, 1C.
D. B. Rozema, D. L. Lewis, D. H. Wakefield, S. C. Wong, J. J. Klein, P. L. Roesch, S. L. Bertin, T. W. Reppen, Q. Chu, A. V. Blokhin, J. E. Hagstrom, J. A. Wolff, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 12982.
L. Dong, S. Gao, H. Diao, J. Chen, J. Zhang, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2008, 84, 777.
J. Simon-Santamaria, C. H. Rinaldo, P. Kardas, R. Li, I. Malovic, K. Elvevold, P. McCourt, B. Smedsrød, H. H. Hirsch, K. K. Sørensen, PLoS One 2014, 9, e111762.
J. M. Mates, Z. Yao, A. M. Cheplowitz, O. Suer, G. S. Phillips, J. J. Kwiek, M. V. S. Rajaram, J. Kim, J. M. Robinson, L. P. Ganesan, C. L. Anderson, Front. Immunol. 2017, 8, 35.
K. M. Breiner, H. Schaller, P. A. Knolle, Hepatology 2001, 34, 803.
C. I. Øie, D. L. Wolfson, T. Yasunori, G. Dumitriu, K. K. Sørensen, P. A. McCourt, B. S. Ahluwalia, B. Smedsrød, Sci. Rep. 2020, 10, 898.
L. P. Ganesan, S. Mohanty, J. Kim, K. R. Clark, J. M. Robinson, C. L. Anderson, PLoS Pathog. 2011, 7, e1002281.
Y. van Kooyk, J. M. Ilarregui, S. J. van Vliet, Immunobiology 2015, 220, 185.
J. K. Hoober, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 4818.
F. Campbell, F. L. Bos, S. Sieber, G. Arias-Alpizar, B. E. Koch, J. Huwyler, A. Kros, J. Bussmann, ACS Nano 2018, 12, 2138.
S. Bhandari, A. Larsen, P. McCourt, B. Smedsrød, K. K. Sørensen, Front. Physiol. 2021, 12, 757469.
E. Pandey, A. S. Nour, E. N. Harris, Front. Physiol. 2020, 11, 873.
J. Li, Y. Zhang, C. Cai, X. Rong, M. Shao, J. Li, C. Yang, G. Yu, Biomater. Sci. 2020, 8, 189.
G. Ahn, S. M. Banik, C. L. Miller, N. M. Riley, J. R. Cochran, C. R. Bertozzi, Nat. Chem. Biol. 2021, 17, 937.
Y. Zhou, P. Teng, N. T. Montgomery, X. Li, W. Tang, ACS Cent. Sci. 2021, 7, 499.
D. F. Caianiello, M. Zhang, J. D. Ray, R. A. Howell, J. C. Swartzel, E. M. J. Branham, E. Chirkin, V. R. Sabbasani, A. Z. Gong, D. M. McDonald, V. Muthusamy, D. A. Spiegel, Nat. Chem. Biol. 2021, 17, 947.
V. Hong, S. I. Presolski, C. Ma, M. G. Finn, Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 9879.
J. Schindelin, I. Arganda-Carreras, E. Frise, V. Kaynig, M. Longair, T. Pietzsch, S. Preibisch, C. Rueden, S. Saalfeld, B. Schmid, J. Y. Tinevez, D. J. White, V. Hartenstein, K. Eliceiri, P. Tomancak, A. Cardona, Nat. Methods 2012, 9, 676.