Unveiling the Influence of Tumor Microenvironment and Spatial Heterogeneity on Temozolomide Resistance in Glioblastoma Using an Advanced Human In Vitro Model of the Blood-Brain Barrier and Glioblastoma.
blood-brain barrier
chemoresistance
dia-PASEF
glioblastoma
microfluidic models
spatial heterogeneity
Journal
Small (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1613-6829
Titre abrégé: Small
Pays: Germany
ID NLM: 101235338
Informations de publication
Date de publication:
30 Aug 2023
30 Aug 2023
Historique:
revised:
26
06
2023
received:
17
03
2023
medline:
31
8
2023
pubmed:
31
8
2023
entrez:
31
8
2023
Statut:
aheadofprint
Résumé
Glioblastoma (GBM) is the most common primary malignant brain cancer in adults with a dismal prognosis. Temozolomide (TMZ) is the first-in-line chemotherapeutic; however, resistance is frequent and multifactorial. While many molecular and genetic factors have been linked to TMZ resistance, the role of the solid tumor morphology and the tumor microenvironment, particularly the blood-brain barrier (BBB), is unknown. Here, the authors investigate these using a complex in vitro model for GBM and its surrounding BBB. The model recapitulates important clinical features such as a dense tumor core with tumor cells that invade along the perivascular space; and a perfusable BBB with a physiological permeability and morphology that is altered in the presence of a tumor spheroid. It is demonstrated that TMZ sensitivity decreases with increasing cancer cell spatial organization, and that the BBB can contribute to TMZ resistance. Proteomic analysis with next-generation low volume sample workflows of these cultured microtissues revealed potential clinically relevant proteins involved in tumor aggressiveness and TMZ resistance, demonstrating the utility of complex in vitro models for interrogating the tumor microenvironment and therapy validation.
Identifiants
pubmed: 37649234
doi: 10.1002/smll.202302280
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2302280Subventions
Organisme : A*STAR Career Development Fund
ID : C210112058
Organisme : Singapore Ministry of Health's National Medical Research Council
Organisme : Clinician Scientist - Individual Research
ID : NMRC/CIRG/1441/2016
Organisme : Open Fund-Large Collaborative
ID : MOH-000541-00
Organisme : A.P., N.B. and R.M.S. are supported by A*STAR Core funding
Informations de copyright
© 2023 The Authors. Small published by Wiley-VCH GmbH.
Références
H. A. Wanis, H. Møller, K. Ashkan, E. A. Davies, Neuro Oncol 2021, 23, 1371.
Q. T. Ostrom, G. Cioffi, H. Gittleman, N. Patil, K. Waite, C. Kruchko, J. S. Barnholtz-Sloan, Neuro Oncol 2019, 21, v1.
R. Stupp, W. P. Mason, M. J. Van Den Bent, M. Weller, B. Fisher, M. J. B. Taphoorn, K. Belanger, A. A. Brandes, C. Marosi, U. Bogdahn, J. Curschmann, R. C. Janzer, S. K. Ludwin, T. Gorlia, A. Allgeier, D. Lacombe, J. G. Cairncross, E. Eisenhauer, R. O. Mirimanoff, N. Engl. J. Med. 2005, 352, 987.
N. Singh, A. Miner, L. Hennis, S. Mittal, Cancer Drug Resist. 2021, 4, 17.
M. S. Tomar, A. Kumar, C. Srivastava, A. Shrivastava, Biochim, Biophys. Acta Rev. Cancer 2021, 1876, 188616.
M. Da Ros, V. De Gregorio, A. Iorio, L. Giunti, M. Guidi, M. De Martino, L. Genitori, I. Sardi, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 2879.
A. Ou, W. K. A. Yung, N. Majd, Int. J. Mol. Sci. 2020, 22, 351.
S. Bastola, M. S. Pavlyukov, D. Yamashita, S. Ghosh, H. Cho, N. Kagaya, Z. Zhang, M. Minata, Y. Lee, H. Sadahiro, S. Yamaguchi, S. Komarova, E. Yang, J. Markert, L. B. Nabors, K. Bhat, J. Lee, Q. Chen, D. K. Crossman, K. Shin-Ya, D.-H. Nam, I. Nakano, Nat. Commun. 2020, 11, 4660.
I. Manini, F. Caponnetto, E. Dalla, T. Ius, G. M. D. Pepa, E. Pegolo, A. Bartolini, G. L. Rocca, G. Menna, C. D. Loreto, A. Olivi, M. Skrap, G. Sabatino, D. Cesselli, Cancers 2020, 12, 2960.
A.-R. Kim, S. J. Choi, J. Park, M. Kwon, T. Chowdhury, H. J. Yu, S. Kim, H. Kang, K.-M. Kim, S.-H. Park, C.-K. Park, E.-C. Shin, Oncoimmunology 2022, 11, 2026019.
C. D. Arvanitis, G. B. Ferraro, R. K. Jain, Nat. Rev. Cancer 2020, 20, 26.
J. R. Kane, Mol. Neurobiol. 2019, 56, 6645.
W. A. Banks, BMC Neurol 2009, 9 Suppl 1, S3.
L. Cheng, Z. Huang, W. Zhou, Q. Wu, S. Donnola, J. K. Liu, X. Fang, A. E. Sloan, Y. Mao, J. D. Lathia, W. Min, R. E. Mclendon, J. N. Rich, S. Bao, Cell 2013, 153, 139.
W. Zhou, C. Chen, Y. Shi, Q. Wu, R. C. Gimple, X. Fang, Z. Huang, K. Zhai, S. Q. Ke, Y.-F. Ping, H. Feng, J. N. Rich, J. S. Yu, S. Bao, X.-W. Bian, Cell Stem Cell 2017, 21, 591.
L. Orcheston-Findlay, S. Bax, R. Utama, M. Engel, D. Govender, G. O'neill, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 2962.
J. P. Straehla, C. Hajal, H. C. Safford, G. S. Offeddu, N. Boehnke, T. G. Dacoba, J. Wyckoff, R. D. Kamm, P. T. Hammond, Proc. Natl. Acad. Sci., U. S. A. 2022, 119, e2118697119.
A. S. Tatla, A. W. Justin, C. Watts, A. E. Markaki, Sci. Rep. 2021, 11, 19550.
G. Adriani, D. Ma, A. Pavesi, R. D. Kamm, E. L. K. Goh, Lab Chip 2017, 17, 448.
M. Campisi, Y. Shin, T. Osaki, C. Hajal, V. Chiono, R. D. Kamm, Biomaterials 2018, 180, 117.
C. Hajal, G. S. Offeddu, Y. Shin, S. Zhang, O. Morozova, D. Hickman, C. G. Knutson, R. D. Kamm, Nat. Protoc. 2022, 17, 95.
C. Hajal, Y. Shin, L. Li, J. C. Serrano, T. Jacks, R. D. Kamm, Sci. Adv. 2021, 7.
D. A. Close, P. A. Johnston, SLAS Discov 2022, 27, 39.
Y. Liu, Z. Mohri, W. Alsheikh, U. Cheema, Cancers 2021, 13, 1334.
E. Refet-Mollof, O. Najyb, R. Chermat, A. Glory, J. Lafontaine, P. Wong, T. Gervais, Cancers 2021, 13, 4046.
S. Riffle, R. S. Hegde, J Exp Clin Cancer Res 2017, 36, 102.
H. Kadry, B. Noorani, L. Cucullo, Fluids Barriers CNS 2020, 17, 69.
S. W. L. Lee, M. Campisi, T. Osaki, L. Possenti, C. Mattu, G. Adriani, R. D. Kamm, V. Chiono, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 1901486.
L. Shi, M. Zeng, Y. Sun, B. M. Fu, J. Biomech. Eng. 2014, 136, 031005.
W. Yuan, Y. Lv, M. Zeng, B. M. Fu, Microvasc. Res. 2009, 77, 166.
I. Wimmer, S. Tietz, H. Nishihara, U. Deutsch, F. Sallusto, F. Gosselet, R. Lyck, W. A. Muller, H. Lassmann, B. Engelhardt, Front Immunol 2019, 10, 711.
E. K. Nduom, C. Yang, M. J. Merrill, Z. Zhuang, R. R. Lonser, J Neurosurg 2013, 119, 427.
C. Jubelin, J. Muñoz-Garcia, L. Griscom, D. Cochonneau, E. Ollivier, M.-F. Heymann, F. M. Vallette, L. Oliver, D. Heymann, Cell Biosci. 2022, 12, 155.
Y. Hirose, M. S. Berger, R. O. Pieper, Cancer Res. 2001, 61, 1957.
D. M. Tiek, J. D. Rone, G. T. Graham, E. L. Pannkuk, B. R. Haddad, R. B. Riggins, Sci. Rep. 2018, 8, 7222.
Z. Yu, G. Zhao, P. Li, Y. Li, G. Zhou, Y. Chen, G. Xie, Oncol Lett 2016, 11, 2792.
F. Lefranc, V. Facchini, R. Kiss, Oncologist 2007, 12, 1395.
E. C. Filippi-Chiela, M. P. Thomé, M. M. Bueno, E. Silva, A. L. Pelegrini, P. F. Ledur, B. Garicochea, L. L. Zamin, G. Lenz, BMC Cancer 2013, 13, 147.
D. J. Voce, G. M. Bernal, K. E. Cahill, L. Wu, N. Mansour, C. D. Crawley, P.-A. S. Campbell, A. Arina, R. R. Weichselbaum, B. Yamini, Sci. Rep. 2021, 11, 5665.
V. Demichev, L. Szyrwiel, F. Yu, G. C. Teo, G. Rosenberger, A. Niewienda, D. Ludwig, J. Decker, S. Kaspar-Schoenefeld, K. S. Lilley, M. Mülleder, A. I. Nesvizhskii, M. Ralser, Nat. Commun. 2022, 13, 3944.
M. Pomaznoy, B. Ha, B. Peters, BMC Bioinformatics 2018, 19, 470.
C. Kubelt, K. Hattermann, S. Sebens, H. M. Mehdorn, J. Held-Feindt, Int J Oncol 2015, 46, 2515.
H. Andrlová, J. Mastroianni, J. Madl, J. S. Kern, W. Melchinger, H. Dierbach, F. Wernet, M. Follo, K. Technau-Hafsi, C. Has, V. R. Mittapalli, M. Idzko, R. Herr, T. Brummer, H. Ungefroren, H. Busch, M. Boerries, A. Narr, G. Ihorst, C. Vennin, A. Schmitt-Graeff, S. Minguet, P. Timpson, J. Duyster, F. Meiss, W. Römer, R. Zeiser, OncoTargets Ther. 2017, 8, 42901.
S. Appunni, V. Anand, M. Khandelwal, N. Gupta, M. Rubens, A. Sharma, Clin. Chim. Acta 2019, 491, https://doi.org/10.1016/j.cca.2019.01.003.
W.-Y. Cheng, J. J. Kandel, D. J. Yamashiro, P. Canoll, D. Anastassiou, PLoS One 2012, 7, e34705.
S. F. Zhao, X. J. Yin, W. J. Zhao, L. C. Liu, Z. P. Wang, Oncol Lett 2020, 19, 1673.
Z. Zhao, K.-N. Zhang, Q. Wang, G. Li, F. Zeng, Y. Zhang, F. Wu, R. Chai, Z. Wang, C. Zhang, W. Zhang, Z. Bao, T. Jiang, Genomics Proteomics Bioinformatics 2021, 19, https://doi.org/10.1016/j.gpb.2020.10.005.
Q. Ma, W. Long, C. Xing, C. Jiang, J. Su, H. Y. Wang, Q. Liu, R. Wang, Front Oncol 2020, 10, 573318.
D. Yuan, Y. Tao, G. Chen, T. Shi, Cell Commun Signal 2019, 17, 48.
R. G. W. Verhaak, K. A. Hoadley, E. Purdom, V. Wang, Y. Qi, M. D. Wilkerson, C. R. Miller, L. Ding, T. Golub, J. P. Mesirov, G. Alexe, M. Lawrence, M. O'kelly, P. Tamayo, B. A. Weir, S. Gabriel, W. Winckler, S. Gupta, L. Jakkula, H. S. Feiler, J. G. Hodgson, C. D. James, J. N. Sarkaria, C. Brennan, A. Kahn, P. T. Spellman, R. K. Wilson, T. P. Speed, J. W. Gray, M. Meyerson, et al., Cancer Genome Atlas Research Network, Cancer Cell 2010, 17, 98.
J. Behnan, G. Finocchiaro, G. Hanna, Brain 2019, 142, 847.
Q. Wang, B. Hu, X. Hu, H. Kim, M. Squatrito, L. Scarpace, A. C. Decarvalho, S. Lyu, P. Li, Y. Li, F. Barthel, H. J. Cho, Y.-H Lin, N. Satani, E. Martinez-Ledesma, S. Zheng, E. Chang, C.-E. G. Sauvé, A. Olar, Z. D. Lan, G. Finocchiaro, J. J. Phillips, M. S. Berger, K. R. Gabrusiewicz, G. Wang, E. Eskilsson, J. Hu, T. Mikkelsen, R. A. Depinho, F. Muller, et al., Cancer Cell 2017, 32, 42.
F. S. Varn, K. C. Johnson, J. Martinek, J. T. Huse, M. P. Nasrallah, P. Wesseling, L. A. D. Cooper, T. M. Malta, T. E. Wade, T. S. Sabedot, D. Brat, P. V. Gould, A. Wöehrer, K. Aldape, A. Ismail, S. K. Sivajothi, F. P. Barthel, H. Kim, E. Kocakavuk, N. Ahmed, K. White, I. Datta, H.-E. Moon, S. Pollock, C. Goldfarb, G.-H Lee, L. Garofano, K. J. Anderson, D. Nehar-Belaid, J. S. Barnholtz-Sloan, et al., Cell 2022, 185, 2184.
K. Czubak-Prowizor, A. Babinska, M. Swiatkowska, Mol. Cell. Biochem. 2022, 477, 79.
G. Liu, H. Li, W. Ji, H. Gong, Y. Jiang, G. Ji, G. Liu, BMC Genomics 2021, 22, 722.
J.-Y. Huang, Y.-J. Cheng, Y.-P. Lin, H.-C. Lin, C.-C. Su, R. Juliano, B.-C. Yang, J. Immunol. 2010, 185, 1450.
C. C. Da Hora, M. W. Schweiger, T. Wurdinger, B. A. Tannous, Cells 2019, 8, 1177.
A.-C. Luissint, C. Artus, F. Glacial, K. Ganeshamoorthy, P.-O. Couraud, Fluids Barriers CNS 2012, 9, 23.
X.-Q. Liu, X.-R. Shao, Y. Liu, Z.-X. Dong, S.-H. Chan, Y.-Y. Shi, S.-N. Chen, L. Qi, L. Zhong, Y. Yu, T. Lv, P.-F. Yang, L.-Y. Li, X.-B. Wang, X.-D Zhang, X. Li, W. Zhao, L. Sehgal, M. Li, X.-D. Zhang, Oncogene 2022, 41, 502.
J. Pu, T. Ai, W. Weng, L. Wang, Y. Yang, L. Ma, Z. Hu, X. Meng, Technol Cancer Res Treat 2022, 21, 153303382211068.
L. Foa, R. Gasperini, J. Neurochem. 2009, 108, https://doi.org/10.1111/j.1471-4159.2008.05726.x.
C.-G. Reibring, K. Hallberg, A. Linde, A. Gritli-Linde, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 1264.
A. Peixoto, D. Ferreira, R. Azevedo, R. Freitas, E. Fernandes, M. Relvas-Santos, C. Gaiteiro, J. Soares, S. Cotton, B. Teixeira, P. Paulo, L. Lima, C. Palmeira, G. Martins, M. J. Oliveira, A. M. N. Silva, L. L. Santos, J. A. Ferreira, J Exp Clin Cancer Res 2021, 40, 191.
S. Chen, Y. Zhang, H. Wang, Y.-Y Zeng, Z. Li, M.-L. Li, F.-F. Li, J. You, Z.-M. Zhang, C.-M. Tzeng, Cell Death Dis. 2018, 9, 347.
M. Sohda, Y. Misumi, S. Ogata, S. Sakisaka, S. Hirose, Y. Ikehara, K. Oda, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2015, 456, 275.
C. R. Mcevoy, H. Xu, K. Smith, D. Etemadmoghadam, H. S. Leong, D. Y. Choong, D. J. Byrne, A. Iravani, S. Beck, L. Mileshkin, R. W. Tothill, D. D. Bowtell, B. M. Bates, V. Nastevski, J. Browning, A. H. Bell, C. Khoo, J. Desai, A. P. Fellowes, S. B. Fox, O. W. J. Prall, J. Clin. Invest. 2019, 129, 1940.
S. F. Svensson, S. Halldorsson, A. Latysheva, E. Fuster-Garcia, T. Hjornevik, J. Fraser-Green, R. A. Birkeland Bugge, J. Grinband, S. Holm, R. Sinkus, E. O. Vik-Mo, K. E. Emblem, Neurooncol Adv. 2023, 5, vdad021.
X. Teng, A. Aouacheria, L. Lionnard, K. A. Metz, L. Soane, A. Kamiya, J. M. Hardwick, CNS Neurosci Ther 2019, 25, 887.
R. Y. Ye, X. Y. Kuang, H. J. Zeng, N. Shao, Y. Lin, S. M. Wang, J Clin Lab Anal 2020, 34, e23315.
L. Li, T. Duan, X. Wang, R.-H Zhang, M. Zhang, S. Wang, F. Wang, Y. Wu, H. Huang, T. Kang, Sci. Rep. 2016, 6, 20460.
J. Stojic, C. Hagemann, S. Haas, C. Herbold, S. Kühnel, S. Gerngras, W. Roggendorf, K. Roosen, G. H. Vince, Neurosci Res 2008, 60, 40.
C. Hagemann, J. Anacker, S. Haas, D. Riesner, B. Schömig, R.-I. Ernestus, G. H. Vince, BMC Res. Notes 2010, 3, 293.
Q. Li, B. Chen, J. Cai, Y. Sun, G. Wang, Y. Li, R. Li, Y. Feng, B. Han, J. Li, Y. Tian, L. Yi, C. Jiang, PLoS One 2016, 11, e0151815.
X.-X. Guo, J. Su, X.-F. He, J. Cell. Biochem. 2019, 120, 16037.
A. Maimaiti, X. Wang, Y. Hao, L. Jiang, X. Shi, Y. Pei, Z. Feng, M. Kasimu, J. Mol. Neurosci. 2021, 71, 1622.
H. Colman, L. Zhang, E. P. Sulman, J. M. Mcdonald, N. L. Shooshtari, A. Rivera, S. Popoff, C. L. Nutt, D. N. Louis, J. G. Cairncross, M. R. Gilbert, H. S. Phillips, M. P. Mehta, A. Chakravarti, C. E. Pelloski, K. Bhat, B. G. Feuerstein, R. B. Jenkins, K. Aldape, Neuro Oncol 2010, 12, 49.
A. Prashanth, H. Donaghy, S. P. Stoner, A. L. Hudson, H. R. Wheeler, C. I. Diakos, V. M. Howell, G. E. Grau, K. J. Mckelvey, Cancers 2021, 13, 955.
B. Mendes, C. Marques, I. Carvalho, P. Costa, S. Martins, D. Ferreira, B. Sarmento, Int. J. Pharm. 2015, 490, 94.
A. Izadpanah, F. Daneshimehr, K. Willingham, Z. Barabadi, S. E. Braun, A. Dumont, R. Mostany, B. Chandrasekar, E. U. Alt, R. Izadpanah, Front Oncol 2022, 12, 893820.
J. Dwyer, J. K. Hebda, A. Le Guelte, E.-M. Galan-Moya, S. S. Smith, S. Azzi, N. Bidere, J. Gavard, PLoS One 2012, 7, e45562.
H. Bernard, B. Garmy-Susini, N. Ainaoui, L. Van Den Berghe, A. Peurichard, S. Javerzat, A. Bikfalvi, D. P. Lane, J. C. Bourdon, A.-C. Prats, Oncogene 2013, 32, 2150.
L. A. Matlaf, L. E. Harkins, V. Bezrookove, C. S. Cobbs, L. Soroceanu, PLoS One 2013, 8, e68176.
Q. Chen, L. Jiang, C. Li, D. Hu, J.-W. Bu, D. Cai, J.-L. Du, PLoS Biol. 2012, 10, e1001374.
S. Mishra, Y. Choe, S. J. Pleasure, J. A. Siegenthaler, Dev Biol 2016, 420, 148.
M. Hellström, H. Gerhardt, M. Kalén, X. Li, U. Eriksson, H. Wolburg, C. Betsholtz, J. Cell Biol. 2001, 153, 543.
G. P. Cribaro, E. Saavedra-López, L. Romarate, I. Mitxitorena, L. R. Díaz, P. V. Casanova, M. Roig-Martínez, J. M. Gallego, A. Perez-Vallés, C. Barcia, Acta Neuropathol Commun 2021, 9, 24.
N. Wang, R. K. Jain, T. T. Batchelor, Neurotherapeutics 2017, 14, 321.
S. Watkins, S. Robel, I. F. Kimbrough, S. M. Robert, G. Ellis-Davies, H. Sontheimer, Nat. Commun. 2014, 5, 4196.
L. G. Dubois, L. Campanati, C. Righy, I. D'andrea-Meira, T. C. L. D. S. E. Spohr, I. Porto-Carreiro, C. M. Pereira, J. Balã§A-Silva, S. A. Kahn, M. F. Dossantos, M. D. A. R. Oliveira, A. Ximenes-Da-Silva, M. C. Lopes, E. Faveret, E. L. Gasparetto, V. Moura-Neto, Front Cell Neurosci 2014, 8, 418.
J. N. Sarkaria, L. S. Hu, I. F. Parney, D. H. Pafundi, D. H. Brinkmann, N. N. Laack, C. Giannini, T. C. Burns, S. H. Kizilbash, J. K. Laramy, K. R. Swanson, T. J. Kaufmann, P. D. Brown, N. Y. R. Agar, E. Galanis, J. C. Buckner, W. F. Elmquist, Neuro Oncol 2018, 20, 184.
T. Waghule, R. Narayan Saha, G. Singhvi, Spectrochim Acta A Mol Biomol Spectrosc 2021, 258, 119848.
V. R. Gogineni, A. K. Nalla, R. Gupta, D. H. Dinh, J. D. Klopfenstein, J. S. Rao, Cancer Lett 2011, 313, 64.
M. C. De Gooijer, N. A. De Vries, T. Buckle, L. C. M. Buil, J. H. Beijnen, W. Boogerd, O. Van Tellingen, Neoplasia 2018, 20, 710.
P. Zhang, Q. Xia, L. Liu, S. Li, L. Dong, Front. Mol. Biosci. 2020, 7, 562798.
M. H. Roehrl, V. B. Roehrl, J. Y. Wang, Expert Rev Precis Med Drug Dev 2021, 6, https://doi.org/10.1080/23808993.2021.1854611.
M. S. Mansuri, K. Williams, A. C. Nairn, Commun Biol 2023, 6, 381.
M. Lam, J. A. Reales-Calderon, J. R. Ow, G. Adriani, A. Pavesi, APL Bioeng 2021, 5, 041502.
M. S. Y. Lam, J. A. Reales-Calderon, J. R. Ow, J. J. Y. Aw, D. Tan, R. Vijayakumar, E. Ceccarello, T. Tabaglio, Y. T. Lim, W. L. Chien, F. Lai, A. T. Tanoto, Q. Chen, R. M. Sobota, G. Adriani, A. Bertoletti, E. Guccione, A. Pavesi, Nat. Commun. 2023, 14, 563.
Y.-K. Chong, T.-B. Toh, N Zaiden, A Poonepalli, S. H. Leong, C. E. L. Ong, Y Yu, P. B. Tan, S.-J. See, W.-H. Ng, I Ng, M. P. Hande, O. L. Kon, B.-T. Ang, C Tang, Stem Cells 2009, 27, 29
J. Schindelin, I. Arganda-Carreras, E. Frise, V. Kaynig, M. Longair, T. Pietzsch, S. Preibisch, C. Rueden, S. Saalfeld, B. Schmid, J.-Y. Tinevez, D. J. White, V. Hartenstein, K. Eliceiri, P. Tomancak, A. Cardona, Nat. Methods 2012, 9, 676.
V. Demichev, C. B. Messner, S. I. Vernardis, K. S. Lilley, M. Ralser, Nat. Methods 2020, 17, 41.
Z. Zhao, K. N. Zhang, Q. Wang, G. Li, F. Zeng, Y. Zhang, F. Wu, R. Chai, Z. Wang, C. Zhang, W. Zhang, Z. Bao, T. Jiang, Genomics, Proteomics Bioinf. 2021, 19, https://doi.org/10.1016/j.gpb.2020.10.005.
K. Zhang, X. Liu, G. Li, X. Chang, S. Li, J. Chen, Z. Zhao, J. Wang, T. Jiang, R. Chai, Cancer Biol. Med. 2022, 19, 1460.
Y. Wang, T. Qian, G. You, X. Peng, C. Chen, Y. You, K. Yao, C. Wu, J. Ma, Z. Sha, S. Wang, T. Jiang, Neuro Oncol 2014, 17, 282.
X. Liu, Y. Li, Z. Qian, Z. Sun, K. Xu, K. Wang, S. Liu, X. Fan, S. Li, Z. Zhang, T. Jiang, Y. Wang, Neuroimage Clin 2018, 20, 1070.
A. Kassambara, M. Kosinski, P. Biecek, Drawing Survival Curves using ‘ggplot2’ [R package survminer version 0.4.8].) 2020.
Z. Gu, R. Eils, M. Schlesner, Bioinformatics 2016, 32, 2847.
Z. Gu, Complex Heatmap Visualization 2022, 1, e43.