Long-Range Electron Transport Rates Depend on Wire Dimensions in Cytochrome Nanowires.
graph theory
molecular dynamics simulations
small tetraheme cytochrome
thermal fluctuations
Journal
Small (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1613-6829
Titre abrégé: Small
Pays: Germany
ID NLM: 101235338
Informations de publication
Date de publication:
31 Aug 2023
31 Aug 2023
Historique:
revised:
18
08
2023
received:
12
05
2023
medline:
1
9
2023
pubmed:
1
9
2023
entrez:
1
9
2023
Statut:
aheadofprint
Résumé
The ability to redirect electron transport to new reactions in living systems opens possibilities to store energy, generate new products, or probe physiological processes. Recent work by Huang et al. showed that 3D crystals of small tetraheme cytochromes (STC) can transport electrons over nanoscopic to mesoscopic distances by an electron hopping mechanism, making them promising materials for nanowires. However, fluctuations at room temperature may distort the nanostructure, hindering efficient electron transport. Classical molecular dynamics simulations of these fluctuations at the nano- and mesoscopic scales allowed us to develop a graph network representation to estimate maximum electron flow that can be driven through STC wires. In longer nanowires, transient structural fluctuations at protein-protein interfaces tended to obstruct efficient electron transfer, but these blockages are ameliorated in thicker crystals where alternative electron transfer pathways become more efficient. The model implies that more flexible proteinprotein interfaces limit the required minimum diameter to carry currents commensurate with conventional electronics.
Identifiants
pubmed: 37653599
doi: 10.1002/smll.202304013
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2304013Subventions
Organisme : Basic Energy Sciences
ID : DE-FG02-91ER20021
Organisme : National Science Foundation
ID : ACI-1548562
Informations de copyright
© 2023 The Authors. Small published by Wiley-VCH GmbH.
Références
G. He, N. Hu, A. M. Xu, X. Li, Y. Zhao, X. Xie, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 1909890.
F. Lan, Y. Chen, J. Zhu, Q. Lu, C. Jiang, S. Hao, X. Cao, N. Wang, Z. L. Wang, Nano Energy 2020, 69, 104330.
A. F. Smith, X. Liu, T. L. Woodard, T. Fu, T. Emrick, J. M. Jiménez, D. R. Lovley, J. Yao, Nano Res. 2020, 13, 1479.
D. Verardo, B. Agnarsson, V. P. Zhdanov, F. Höök, H. Linke, Nano Lett. 2019, 19, 6182.
X. Chen, H. Zhang, R. H. Tunuguntla, A. Noy, Nano Lett. 2019, 19, 629.
N. Nakatsuka, K.-A. Yang, J. M. Abendroth, K. M. Cheung, X. Xu, H. Yang, C. Zhao, B. Zhu, Y. S. Rim, Y. Yang, P. S. Weiss, M. N. Stojanović, A. M. Andrews, Science (80-. ). 2018, 362, 319.
Z.-T. Lin, Y. Li, J. Gu, H. Wang, Z. Zhu, X. Hong, Z. Zhang, Q. Lu, J. Qiu, X. Wang, J. Bao, T. Wu, Adv. Funct. Mater. 2018, 28, 1802482.
A. Gao, X. Yang, J. Tong, L. Zhou, Y. Wang, J. Zhao, H. Mao, T. Li, Biosens. Bioelectron. 2017, 91, 482.
T. Yasui, T. Yanagida, S. Ito, Y. Konakade, D. Takeshita, T. Naganawa, K. Nagashima, T. Shimada, N. Kaji, Y. Nakamura, I. A. Thiodorus, Y. He, S. Rahong, M. Kanai, H. Yukawa, T. Ochiya, T. Kawai, Y. Baba, Sci. Adv. 2017, 3, 12.
M.-A. Doucey, S. Carrara, Trends Biotechnol. 2019, 37, 86.
R. Janissen, P. K. Sahoo, C. A. Santos, A. M. da Silva, A. A. G. von Zuben, D. E. P. Souto, A. D. T. Costa, P. Celedon, N. I. T. Zanchin, D. B. Almeida, D. S. Oliveira, L. T. Kubota, C. L. Cesar, A. P. de Souza, M. A. Cotta, Nano Lett. 2017, 17, 5938.
Y. L. Huang, Z. F. Gao, H. Q. Luo, N. B. Li, Sensors Actuators B Chem. 2017, 238, 1017.
B. Ibarlucea, T. Fawzul Akbar, K. Kim, T. Rim, C.-K. Baek, A. Ascoli, R. Tetzlaff, L. Baraban, G. Cuniberti, Nano Res. 2018, 11, 1057.
H. Liu, O. A. Bolonduro, N. Hu, J. Ju, A. A. Rao, B. M. Duffy, Z. Huang, L. D. Black, B. P. Timko, Nano Lett. 2020, 20, 2585.
E. Garnett, L. Mai, P. Yang, Chem. Rev. 2019, 119, 8955.
M. Rizwan, A. Shoukat, A. Ayub, B. Razzaq, M. B. Tahir, in Nanomater. Synth. Charact, Hazards Saf., Elsevier, Amsterdam 2021, pp. 31-54.
H. Zhang, H. Liu, Z. Tian, D. Lu, Y. Yu, S. Cestellos-Blanco, K. K. Sakimoto, P. Yang, Nat. Nanotechnol. 2018, 13, 900.
R. Parameswaran, J. L. Carvalho-de-Souza, Y. Jiang, M. J. Burke, J. F. Zimmerman, K. Koehler, A. W. Phillips, J. Yi, E. J. Adams, F. Bezanilla, B. Tian, Nat. Nanotechnol. 2018, 13, 260.
R. Parameswaran, K. Koehler, M. Y. Rotenberg, M. J. Burke, J. Kim, K.-Y. Jeong, B. Hissa, M. D. Paul, K. Moreno, N. Sarma, T. Hayes, E. Sudzilovsky, H.-G. Park, B. Tian, Proc. Natl. Acad. Sci. 2019, 116, 413.
Y. Fang, Y. Jiang, H. Acaron Ledesma, J. Yi, X. Gao, D. E. Weiss, F. Shi, B. Tian, Nano Lett. 2018, 18, 4487.
M. Jakešová, M. Silverå Ejneby, V. Đerek, T. Schmidt, M. Gryszel, J. Brask, R. Schindl, D. T. Simon, M. Berggren, F. Elinder, E. D. Głowacki, Sci. Adv. 2019, 5, 4.
J. Neu, C. C. Shipps, M. J. Guberman-Pfeffer, C. Shen, V. Srikanth, J. A. Spies, N. D. Kirchhofer, S. E. Yalcin, G. W. Brudvig, V. S. Batista, N. S. Malvankar, Nat. Commun. 2022, 13, 5150.
J. Kondo, Y. Tada, T. Dairaku, Y. Hattori, H. Saneyoshi, A. Ono, Y. Tanaka, Nat. Chem. 2017, 9, 956.
Y. Gao, Q. Li, J. Zhang, C. Wu, Z. Shen, C. Xue, H.-T. Chang, Z.-S. Wu, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 3341.
T. Jiang, T. A. Meyer, C. Modlin, X. Zuo, V. P. Conticello, Y. Ke, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 14025.
A. Orza, O. Soritau, L. Olenic, M. Diudea, A. Florea, D. Rus Ciuca, C. Mihu, D. Casciano, A. S. Biris, ACS Nano 2011, 5, 4490.
F. Patolsky, Y. Weizmann, I. Willner, Nat. Mater. 2004, 3, 692.
F. Leroux, M. Gysemans, S. Bals, K. J. Batenburg, J. Snauwaert, T. Verbiest, C. Van Haesendonck, G. Van Tendeloo, Adv. Mater. 2010, 22, 2193.
J. Huang, J. Zarzycki, M. R. Gunner, W. W. Parson, J. F. Kern, J. Yano, D. C. Ducat, D. M. Kramer, J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 10459.
J. Huang, B. H. Ferlez, E. J. Young, C. A. Kerfeld, D. M. Kramer, D. C. Ducat, Front. Bioeng. Biotechnol. 2020, 7, 432.
J. H. van Wonderen, K. Adamczyk, X. Wu, X. Jiang, S. E. H. Piper, C. R. Hall, M. J. Edwards, T. A. Clarke, H. Zhang, L. J. C. Jeuken, I. V. Sazanovich, M. Towrie, J. Blumberger, S. R. Meech, J. N. Butt, Proc. Natl. Acad. Sci. 2021, 118, e2107939118.
F. Wang, Y. Gu, J. P. O'Brien, S. M. Yi, S. E. Yalcin, V. Srikanth, C. Shen, D. Vu, N. L. Ing, A. I. Hochbaum, E. H. Egelman, N. S. Malvankar, Cell 2019, 177, 361.
G. W. Chong, S. Pirbadian, Y. Zhao, L. A. Zacharoff, F. Pinaud, M. Y. El-Naggar, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2022, 119, e2119964119.
Y. Tan, R. Y. Adhikari, N. S. Malvankar, S. Pi, J. E. Ward, T. L. Woodard, K. P. Nevin, Q. Xia, M. T. Tuominen, D. R. Lovley, Small 2016, 12, 4481.
M. Breuer, K. M. Rosso, J. Blumberger, Proc. Natl. Acad. Sci. 2014, 111, 611.
X. Jiang, B. Burger, F. Gajdos, C. Bortolotti, Z. Futera, M. Breuer, J. Blumberger, Proc. Natl. Acad. Sci. 2019, 116, 3425.
X. Jiang, Z. Futera, M. E. Ali, F. Gajdos, G. F. von Rudorff, A. Carof, M. Breuer, J. Blumberger, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 17237.
J. H. van Wonderen, C. R. Hall, X. Jiang, K. Adamczyk, A. Carof, I. Heisler, S. E. H. Piper, T. A. Clarke, N. J. Watmough, I. V. Sazanovich, M. Towrie, S. R. Meech, J. Blumberger, J. N. Butt, J. Am. Chem. Soc. 2019, 141, 15190.
P. J. Dahl, S. M. Yi, Y. Gu, A. Acharya, C. Shipps, J. Neu, J. P. O'Brien, U. N. Morzan, S. Chaudhuri, M. J. Guberman-Pfeffer, D. Vu, S. E. Yalcin, V. S. Batista, N. S. Malvankar, Sci. Adv. 2022, 8, eabm7193.
Z. Futera, I. Ide, B. Kayser, K. Garg, X. Jiang, J. H. van Wonderen, J. N. Butt, H. Ishii, I. Pecht, M. Sheves, D. Cahen, J. Blumberger, J. Phys. Chem. Lett. 2020, 11, 9766.
M. Y. El-Naggar, G. Wanger, K. M. Leung, T. D. Yuzvinsky, G. Southam, J. Yang, W. M. Lau, K. H. Nealson, Y. A. Gorby, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 18127.
R. A. Marcus, Annu. Rev. Phys. Chem. 1964, 15, 155.
R. A. Marcus, J. Chem. Phys. 1956, 24, 966.
C. C. Moser, J. M. Keske, K. Warncke, R. S. Farid, P. L. Dutton, Nature 1992, 355, 796.
M. J. Guberman-Pfeffer, J. Phys. Chem. B 2022, 126, 10083.
A. R. Crofts, S. Rose, Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg 2007, 1767, 1228.
A. Gomez, M. Gich, A. Carretero-Genevrier, T. Puig, X. Obradors, Nat. Commun. 2017, 8, 1113.
Y. Eshel, U. Peskin, N. Amdursky, Nanotechnology 2020, 31, 314002.
N. F. Polizzi, S. S. Skourtis, D. N. Beratan, Faraday Discuss. 2012, 155, 43.
S. Pirbadian, M. Y. El-Naggar, Phys. Chem. Chem. Phys. 2012, 14, 13802.
D. V. Matyushov, Phys. Chem. Chem. Phys. 2023, 25, 7589.
E. Harada, J. Kumagai, K. Ozawa, S. Imabayashi, A. S. Tsapin, K. H. Nealson, T. E. Meyer, M. A. Cusanovich, H. Akutsu, FEBS Letters 2002, 532, 333.
E. Lestrell, F. Patolsky, N. H. Voelcker, R. Elnathan, Mater. Today 2020, 33, 87.
E. F. Pettersen, T. D. Goddard, C. C. Huang, E. C. Meng, G. S. Couch, T. I. Croll, J. H. Morris, T. E. Ferrin, Protein Sci. 2021, 30, 70.
W. Humphrey, A. Dalke, K. Schulten, J. Mol. Graph. 1996, 14, 33.
J. Huang, S. Rauscher, G. Nawrocki, T. Ran, M. Feig, B. L. De Groot, H. Grubmüller, A. D. MacKerell, Nat. Methods 2016, 14, 71.
J. C. Phillips, D. J. Hardy, J. D. Maia, J. E. Stone, J. V. Ribeiro, R. C. Bernardi, R. Buch, G. Fiorin, J. Hénin, W. Jiang, R. McGreevy, M. C. Melo, B. K. Radak, R. D. Skeel, A. Singharoy, Y. Wang, B. Roux, A. Aksimentiev, Z. Luthey-Schulten, L. V. Kalé, K. Schulten, C. Chipot, E. Tajkhorshid, J. Chem. Phys. 2020, 153, 44130.
M. P. Allen, D. J. Tildesley, Liq. Oxford Univ. Press. New York 1987, 18, 385.
W. L. Jorgensen, J. Chandrasekhar, J. D. Madura, R. W. Impey, M. L. Klein, J. Chem. Phys. 1983, 79, 926.
E. Neria, S. Fischer, M. Karplus, J. Chem. Phys. 1996, 105, 1902.
S. Miyamoto, P. A. Kollman, J. Comput. Chem. 1992, 13, 952.
P. P. Ewald, Ann. Phys. 1921, 369, 253.
U. Essmann, L. Perera, M. L. Berkowitz, T. Darden, H. Lee, L. G. Pedersen, J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577.
G. S. Grest, K. Kremer, Phys. Rev. A 1986, 33, 3628.
S. E. Feller, Y. Zhang, R. W. Pastor, B. R. Brooks, J. Chem. Phys. 1995, 103, 4613.
P. Virtanen, R. Gommers, T. E. Oliphant, M. Haberland, T. Reddy, D. Cournapeau, E. Burovski, P. Peterson, W. Weckesser, J. Bright, S. J. van der Walt, M. Brett, J. Wilson, K. J. Millman, N. Mayorov, A. R. J. Nelson, E. Jones, R. Kern, E. Larson, C. J. Carey, İ. Polat, Y. Feng, E. W. Moore, J. VanderPlas, D. Laxalde, J. Perktold, R. Cimrman, I. Henriksen, E. A. Quintero, C. R. Harris, et al., Nat. Methods 2020, 17, 261.
A. A. Hagberg, D. A. Schult, P. J. Swart, in Proc. 7th Python Sci. Conf. , (Eds.: G. Varoquaux, T. Vaught, J. Millman), Pasadena, CA USA, 2008, pp. 11-15.
M. Bastian, S. Heymann, M. Jacomy, Int. AAAI Conf. Weblogs Soc. Media 2009, 3, 361.
J. J. Hopfield, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1974, 71, 3640.
C. C. Page, C. C. Moser, X. Chen, P. L. Dutton, Nature 1999, 402, 47.
A. V. Goldberg, R. E. Tarjan, J. ACM 1988, 35, 921.