Targeting EPHA2 with Kinase Inhibitors in Colorectal Cancer.

EPH receptors colorectal cancer drug discovery kinase inhibitors

Journal

ChemMedChem
ISSN: 1860-7187
Titre abrégé: ChemMedChem
Pays: Germany
ID NLM: 101259013

Informations de publication

Date de publication:
01 Dec 2023
Historique:
revised: 18 09 2023
received: 07 08 2023
pubmed: 22 9 2023
medline: 22 9 2023
entrez: 22 9 2023
Statut: ppublish

Résumé

The ephrin type-A 2 receptor tyrosine kinase (EPHA2) is involved in the development and progression of various cancer types, including colorectal cancer (CRC). There is also evidence that EPHA2 plays a key role in the development of resistance to the endothelial growth factor receptor (EGFR) monoclonal antibody Cetuximab used clinically in CRC. Despite the promising pharmacological potential of EPHA2, only a handful of specific inhibitors are currently available. In this concept paper, general strategies for EPHA2 inhibition with molecules of low molecular weight (small molecules) are described. Furthermore, available examples of inhibiting EPHA2 in CRC using small molecules are summarized, highlighting the potential of this approach.

Identifiants

pubmed: 37736700
doi: 10.1002/cmdc.202300420
doi:

Types de publication

Journal Article

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

IM

Pagination

e202300420

Subventions

Organisme : Horizon 2020

Informations de copyright

© 2023 The Authors. ChemMedChem published by Wiley-VCH GmbH.

Références

R. Roskoski, Pharmacol. Res. 2023, 187, 106552.
M. M. Attwood, D. Fabbro, A. V. Sokolov, S. Knapp, H. B. Schiöth, Nat. Rev. Drug Discovery 2021, 20, 839-861.
E. B. Pasquale, Nat. Rev. Cancer 2010, 10, 165-180.
T. K. Darling, T. J. Lamb, Front. Immunol. 2019, 10, 1473.
J. P. Himanen, Semin. Cell Dev. Biol. 2012, 23, 35-42.
K. Kullander, R. Klein, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2002, 3, 475-486.
A. Kania, R. Klein, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2016, 17, 240-256.
A. Barquilla, E. B. Pasquale, Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2015, 55, 465-487.
J. Wykosky, D. M. Gibo, C. Stanton, W. Debinski, Mol. Cancer Res. 2005, 3, 541-551.
D. P. Zelinski, N. D. Zantek, J. C. Stewart, A. R. Irizarry, M. S. Kinch, Cancer Res. 2001, 61, 2301-2306.
P. D. Dunne, S. Dasgupta, J. K. Blayney, D. G. McArt, K. L. Redmond, J.-A. Weir, C. A. Bradley, T. Sasazuki, S. Shirasawa, T. Wang, S. Srivastava, C. W. Ong, K. Arthur, M. Salto-Tellez, R. H. Wilson, P. G. Johnston, S. Van Schaeybroeck, Clin. Cancer Res. 2016, 22, 230-242.
S. Arora, A. M. Scott, P. W. Janes, Biomedicine 2023, 11, 315.
T. Xiao, Y. Xiao, W. Wang, Y. Y. Tang, Z. Xiao, M. Su, J. Hematol. Oncol. 2020, 13, 114.
K. Wilson, E. Shiuan, D. M. Brantley-Sieders, Oncogene 2021, 40, 2483-2495.
E. Seiradake, A. Schaupp, D. del Toro Ruiz, R. Kaufmann, N. Mitakidis, K. Harlos, A. R. Aricescu, R. Klein, E. Y. Jones, Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 958-964.
E. Tomiyama, K. Fujita, K. Matsuzaki, R. Narumi, A. Yamamoto, T. Uemura, G. Yamamichi, Y. Koh, M. Matsushita, Y. Hayashi, M. Hashimoto, E. Banno, T. Kato, K. Hatano, A. Kawashima, M. Uemura, R. Ukekawa, T. Takao, S. Takada, H. Uemura, J. Adachi, T. Tomonaga, N. Nonomura, Br. J. Cancer 2022, 127, 1312-1323.
M. Tandon, S. V. Vemula, S. K. Mittal, Expert Opin. Ther. Targets 2011, 15, 31-51.
X.-D. Cui, M.-J. Lee, G.-R. Yu, I.-H. Kim, H.-C. Yu, E.-Y. Song, D.-G. Kim, Int. J. Cancer 2009, NA-NA.
W. M. Merritt, A. A. Kamat, J.-Y. Hwang, J. Bottsford-Miller, C. Lu, Y. G. Lin, D. Coffey, W. A. Spannuth, E. Nugent, L. Y. Han, C. N. Landen, A. M. Nick, R. L. Stone, K. Coffman, E. Bruckheimer, R. R. Broaddus, D. M. Gershenson, R. L. Coleman, A. K. Sood, Cancer Biol. Ther. 2010, 10, 1306-1314.
H. Sung, J. Ferlay, R. L. Siegel, M. Laversanne, I. Soerjomataram, A. Jemal, F. Bray, Ca-Cancer J. Clin. 2021, 71, 209-249.
H. Zhang, Y. Li, H.-B. Wang, A. Zhang, M.-L. Chen, Z.-X. Fang, X.-D. Dong, S.-B. Li, Y. Du, D. Xiong, J.-Y. He, M.-Z. Li, Y.-M. Liu, A.-J. Zhou, Q. Zhong, Y.-X. Zeng, E. Kieff, Z. Zhang, B. E. Gewurz, B. Zhao, M.-S. Zeng, Nat. Microbiol. 2018, 3, 1-8.
A. S. Hahn, J. K. Kaufmann, E. Wies, E. Naschberger, J. Panteleev-Ivlev, K. Schmidt, A. Holzer, M. Schmidt, J. Chen, S. König, A. Ensser, J. Myoung, N. H. Brockmeyer, M. Stürzl, B. Fleckenstein, F. Neipel, Nat. Med. 2012, 18, 961-966.
H. Kanno-Okada, K. Takahashi, H. Katano, A. Shimizu, E. Takakuwa, S. Miyamoto, S. Abiko, K. Yamamoto, T. Shimoda, T. Mitsuhashi, H. Hasegawa, Y. Matsuno, Pathol. Int. 2021, 71, 420-426.
J. S. Z. Li, A. Abbasi, D. H. Kim, S. M. Lippman, L. B. Alexandrov, D. W. Cleveland, Nature 2023, 616, 504-509.
H. Kataoka, H. Igarashi, M. Kanamori, M. Ihara, J.-D. Wang, Y.-J. Wang, Z.-Y. Li, T. Shimamura, T. Kobayashi, K. Maruyama, T. Nakamura, H. Arai, M. Kajimura, H. Hanai, M. Tanaka, H. Sugimura, Cancer Sci. 2004, 95, 136-141.
J. G. Tate, S. Bamford, H. C. Jubb, Z. Sondka, D. M. Beare, N. Bindal, H. Boutselakis, C. G. Cole, C. Creatore, E. Dawson, P. Fish, B. Harsha, C. Hathaway, S. C. Jupe, C. Y. Kok, K. Noble, L. Ponting, C. C. Ramshaw, C. E. Rye, H. E. Speedy, R. Stefancsik, S. L. Thompson, S. Wang, S. Ward, P. J. Campbell, S. A. Forbes, Nucleic Acids Res. 2019, 47, D941-D947.
Y.-H. Xie, Y.-X. Chen, J.-Y. Fang, Signal Transduct. Target. Ther. 2020, 5, 22.
S. Napolitano, G. Martini, B. Rinaldi, E. Martinelli, M. Donniacuo, L. Berrino, D. Vitagliano, F. Morgillo, G. Barra, R. De Palma, F. Merolla, F. Ciardiello, T. Troiani, Clin. Cancer Res. 2015, 21, 2975-2983.
S. Kopetz, A. Grothey, R. Yaeger, E. Van Cutsem, J. Desai, T. Yoshino, H. Wasan, F. Ciardiello, F. Loupakis, Y. S. Hong, N. Steeghs, T. K. Guren, H.-T. Arkenau, P. Garcia-Alfonso, P. Pfeiffer, S. Orlov, S. Lonardi, E. Elez, T.-W. Kim, J. H. M. Schellens, C. Guo, A. Krishnan, J. Dekervel, V. Morris, A. Calvo Ferrandiz, L. S. Tarpgaard, M. Braun, A. Gollerkeri, C. Keir, K. Maharry, M. Pickard, J. Christy-Bittel, L. Anderson, V. Sandor, J. Tabernero, N. Engl. J. Med. 2019, 381, 1632-1643.
J. Taieb, S. Lonardi, J. Desai, G. Folprecht, C. Gallois, E. P. Marques, S. Khan, C. Castagné, H. Wasan, Clin. Colorectal Cancer 2023, 22, 59-66.
S. J. Casak, M. N. Horiba, M. Yuan, J. Cheng, S. J. Lemery, Y. L. Shen, W. Fu, J. N. Moore, Y. Li, Y. Bi, D. Auth, N. Fesenko, P. G. Kluetz, R. Pazdur, L. A. Fashoyin-Aje, Clin. Cancer Res. 2023, CCR-23-1041.
H. Miao, B.-R. Wei, D. M. Peehl, Q. Li, T. Alexandrou, J. R. Schelling, J. S. Rhim, J. R. Sedor, E. Burnett, B. Wang, Nat. Cell Biol. 2001, 3, 527-530.
W. B. Fang, D. M. Brantley-Sieders, M. A. Parker, A. D. Reith, J. Chen, Oncogene 2005, 24, 7859-7868.
B. C. Lechtenberg, M. P. Gehring, T. P. Light, C. R. Horne, M. W. Matsumoto, K. Hristova, E. B. Pasquale, Nat. Commun. 2021, 12, 7047.
H. Miao, D.-Q. Li, A. Mukherjee, H. Guo, A. Petty, J. Cutter, J. P. Basilion, J. Sedor, J. Wu, D. Danielpour, A. E. Sloan, M. L. Cohen, B. Wang, Cancer Cell 2009, 16, 9-20.
L. Fattet, H.-Y. Jung, M. W. Matsumoto, B. E. Aubol, A. Kumar, J. A. Adams, A. C. Chen, R. L. Sah, A. J. Engler, E. B. Pasquale, J. Yang, Dev. Cell 2020, 54, 302-316.e7.
A. Lodola, C. Giorgio, M. Incerti, I. Zanotti, M. Tognolini, Eur. J. Med. Chem. 2017, 142, 152-162.
C. N. Landen, A. Chavez-Reyes, C. Bucana, R. Schmandt, M. T. Deavers, G. Lopez-Berestein, A. K. Sood, Cancer Res. 2005, 65, 6910-6918.
J.-W. Lee, R. L. Stone, S. J. Lee, E. J. Nam, J.-W. Roh, A. M. Nick, H.-D. Han, M. M. K. Shahzad, H.-S. Kim, L. S. Mangala, N. B. Jennings, S. Mao, J. Gooya, D. Jackson, R. L. Coleman, A. K. Sood, Clin. Cancer Res. 2010, 16, 2562-2570.
J. Chen, K. Sathiyamoorthy, X. Zhang, S. Schaller, B. E. Perez White, T. S. Jardetzky, R. Longnecker, Nat. Microbiol. 2018, 3, 172-180.
R. Noberini, M. Koolpe, S. Peddibhotla, R. Dahl, Y. Su, N. D. P. Cosford, G. P. Roth, E. B. Pasquale, J. Biol. Chem. 2008, 283, 29461-29472.
R. Noberini, S. K. De, Z. Zhang, B. Wu, D. Raveendra-Panickar, V. Chen, J. Vazquez, H. Qin, J. Song, N. D. P. Cosford, M. Pellecchia, E. B. Pasquale, Chem. Biol. Drug Des. 2011, 78, 667-678.
C. Giorgio, I. Hassan Mohamed, L. Flammini, E. Barocelli, M. Incerti, A. Lodola, M. Tognolini, PLoS One 2011, 6, e18128.
I. Hassan-Mohamed, C. Giorgio, M. Incerti, S. Russo, D. Pala, E. B. Pasquale, I. Zanotti, P. Vicini, E. Barocelli, S. Rivara, M. Mor, A. Lodola, M. Tognolini, Br. J. Pharmacol. 2014, 171, 5195-5208.
R. Castelli, M. Tognolini, F. Vacondio, M. Incerti, D. Pala, D. Callegari, S. Bertoni, C. Giorgio, I. Hassan-Mohamed, I. Zanotti, A. Bugatti, M. Rusnati, C. Festuccia, S. Rivara, E. Barocelli, M. Mor, A. Lodola, Eur. J. Med. Chem. 2015, 103, 312-324.
A. Lodola, M. Incerti, M. Tognolini, J. Virol. 2014, 88, 12173-12173.
C. Festuccia, G. L. Gravina, C. Giorgio, A. Mancini, C. Pellegrini, A. Colapietro, S. Delle Monache, M. G. Maturo, R. Sferra, P. Chiodelli, M. Rusnati, A. Cantoni, R. Castelli, F. Vacondio, A. Lodola, M. Tognolini, Oncotarget 2018, 9, 24347-24363.
M. Tognolini, M. Incerti, D. Pala, S. Russo, R. Castelli, I. Hassan-Mohamed, C. Giorgio, A. Lodola, ChemMedChem 2014, 9, 67-72.
F. R. Ferrari, C. Giorgio, A. Zappia, V. Ballabeni, S. Bertoni, E. Barocelli, L. Scalvini, F. Galvani, M. Mor, A. Lodola, M. Tognolini, Biochem. Pharmacol. 2023, 209, 115452.
A. Petty, E. Myshkin, H. Qin, H. Guo, H. Miao, G. P. Tochtrop, J.-T. Hsieh, P. Page, L. Liu, D. J. Lindner, C. Acharya, A. D. MacKerell, E. Ficker, J. Song, B. Wang, PLoS One 2012, 7, e42120.
A. F. Salem, S. Wang, S. Billet, J.-F. Chen, P. Udompholkul, L. Gambini, C. Baggio, H.-R. Tseng, E. M. Posadas, N. A. Bhowmick, M. Pellecchia, J. Med. Chem. 2018, 61, 2052-2061.
L. Gambini, A. F. Salem, P. Udompholkul, X.-F. Tan, C. Baggio, N. Shah, A. Aronson, J. Song, M. Pellecchia, ACS Chem. Biol. 2018, 13, 2633-2644.
V. S. Stroylov, T. V. Rakitina, F. N. Novikov, O. V. Stroganov, G. G. Chilova, A. V. Lipkin, Mendeleev Commun. 2010, 20, 263-265.
C. J. Lim, K.-S. Oh, J. D. Ha, J. H. Lee, H. W. Seo, C. H. Chae, D.-G. Kim, M.-J. Lee, B. H. Lee, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2014, 24, 4080-4083.
P. Pujuguet, F. Beirinckx, C. Delachaume, J. Huck, E. V. der Aar, R. Brys, L. V. Rompaey, P. Wigerinck, L. Saniere, Cancer Res. 2014, 74, 1753-1753.
Y. Choi, F. Syeda, J. R. Walker, P. J. Finerty, D. Cuerrier, A. Wojciechowski, Q. Liu, S. Dhe-Paganon, N. S. Gray, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2009, 19, 4467-4470.
C. Giorgio, I. Zanotti, A. Lodola, M. Tognolini, Expert Opin. Ther. Targets 2020, 24, 403-415.
G. Gravina, A. Mancini, A. Colapietro, S. Delle Monache, R. Sferra, F. Vitale, L. Cristiano, S. Martellucci, F. Marampon, V. Mattei, F. Beirinckx, P. Pujuguet, L. Saniere, G. Lorenzon, E. van der Aar, C. Festuccia, Cancers 2019, 11, 359.
K. R. Amato, S. Wang, A. K. Hastings, V. M. Youngblood, P. R. Santapuram, H. Chen, J. M. Cates, D. C. Colvin, F. Ye, D. M. Brantley-Sieders, R. S. Cook, L. Tan, N. S. Gray, J. Chen, J. Clin. Invest. 2014, 124, 2037-2049.
F. Huang, K. Reeves, X. Han, C. Fairchild, S. Platero, T. W. Wong, F. Lee, P. Shaw, E. Clark, Cancer Res. 2007, 67, 2226-2238.
S. Heinzlmeir, D. Kudlinzki, S. Sreeramulu, S. Klaeger, S. L. Gande, V. Linhard, M. Wilhelm, H. Qiao, D. Helm, B. Ruprecht, K. Saxena, G. Médard, H. Schwalbe, B. Kuster, ACS Chem. Biol. 2016, 11, 3400-3411.
A. Tröster, S. Heinzlmeir, B.-T. Berger, S. L. Gande, K. Saxena, S. Sreeramulu, V. Linhard, A. H. Nasiri, M. Bolte, S. Müller, B. Kuster, G. Médard, D. Kudlinzki, H. Schwalbe, ChemMedChem 2018, 13, 1629-1633.
M. DiPrima, D. Wang, A. Tröster, D. Maric, N. Terrades-Garcia, T. Ha, H. Kwak, D. Sanchez-Martin, D. Kudlinzki, H. Schwalbe, G. Tosato, Mol. Oncol. 2019, 13, 2441-2459.
A. Tröster, M. DiPrima, N. Jores, D. Kudlinzki, S. Sreeramulu, S. L. Gande, V. Linhard, D. Ludig, A. Schug, K. Saxena, M. Reinecke, S. Heinzlmeir, M. S. Leisegang, J. Wollenhaupt, F. Lennartz, M. S. Weiss, B. Kuster, G. Tosato, H. Schwalbe, Chem. Eur. J. 2023, 29, e202203967.
S. Heinzlmeir, J. Lohse, T. Treiber, D. Kudlinzki, V. Linhard, S. L. Gande, S. Sreeramulu, K. Saxena, X. Liu, M. Wilhelm, H. Schwalbe, B. Kuster, G. Médard, ChemMedChem 2017, 12, 999-1011.
A. Colapietro, G. L. Gravina, F. Petragnano, I. Fasciani, B. M. Scicchitano, F. Beirinckx, P. Pujuguet, L. Saniere, E. Van der Aar, D. Musio, F. De Felice, V. Mattei, S. Martellucci, R. Maggio, V. Tombolini, C. Festuccia, F. Marampon, J. Oncol. 2020, 2020, 1-16.
A. Strimpakos, G. Pentheroudakis, V. Kotoula, W. De Roock, G. Kouvatseas, P. Papakostas, T. Makatsoris, D. Papamichael, A. Andreadou, J. Sgouros, A. Zizi-Sermpetzoglou, A. Kominea, D. Televantou, E. Razis, E. Galani, D. Pectasides, S. Tejpar, K. Syrigos, G. Fountzilas, Clin. Colorectal Cancer 2013, 12, 267-274.e2.
M. Frejno, R. Zenezini Chiozzi, M. Wilhelm, H. Koch, R. Zheng, S. Klaeger, B. Ruprecht, C. Meng, K. Kramer, A. Jarzab, S. Heinzlmeir, E. Johnstone, E. Domingo, D. Kerr, M. Jesinghaus, J. Slotta-Huspenina, W. Weichert, S. Knapp, S. M. Feller, B. Kuster, Mol. Syst. Biol. 2017, 13, 951.
M. De Robertis, L. Loiacono, C. Fusilli, M. L. Poeta, T. Mazza, M. Sanchez, L. Marchionni, E. Signori, G. Lamorte, A. L. Vescovi, J. Garcia-Foncillas, V. M. Fazio, Clin. Cancer Res. 2017, 23, 159-170.
G. Martini, C. Cardone, P. P. Vitiello, V. Belli, S. Napolitano, T. Troiani, D. Ciardiello, C. M. Della Corte, F. Morgillo, N. Matrone, V. Sforza, G. Papaccio, V. Desiderio, M. C. Paul, V. Moreno-Viedma, N. Normanno, A. M. Rachiglio, V. Tirino, E. Maiello, T. P. Latiano, D. Rizzi, G. Signoriello, M. Sibilia, F. Ciardiello, E. Martinelli, Mol. Cancer Ther. 2019, 18, 845-855.
L. Torlot, A. Jarzab, J. Albert, Á. Pók-Udvari, A. Stahler, J. W. Holch, M. Gerlinger, V. Heinemann, F. Klauschen, T. Kirchner, J. Kumbrink, B. Küster, A. Jung, J. Cancer Res. Clin. Oncol. 2023, 149, 669-682.

Auteurs

Alix Tröster (A)

Center for Biomolecular Magnetic Resonance, Institute for Organic Chemistry and Chemical Biology, Johann Wolfgang Goethe University, Max-von-Laue-Straße 7, 60438, Frankfurt am Main, Germany.

Nathalie Jores (N)

Center for Biomolecular Magnetic Resonance, Institute for Organic Chemistry and Chemical Biology, Johann Wolfgang Goethe University, Max-von-Laue-Straße 7, 60438, Frankfurt am Main, Germany.

Konstantin S Mineev (KS)

Center for Biomolecular Magnetic Resonance, Institute for Organic Chemistry and Chemical Biology, Johann Wolfgang Goethe University, Max-von-Laue-Straße 7, 60438, Frankfurt am Main, Germany.

Sridhar Sreeramulu (S)

Center for Biomolecular Magnetic Resonance, Institute for Organic Chemistry and Chemical Biology, Johann Wolfgang Goethe University, Max-von-Laue-Straße 7, 60438, Frankfurt am Main, Germany.

Michael DiPrima (M)

Laboratory of Cellular Oncology, Center for Cancer Research (CCR), National Cancer Institute (NCI), 37 Convent Drive, NIH Bethesda Campus Building 37, Room 4124, Bethesda, MD, 20892, USA.

Giovanna Tosato (G)

Laboratory of Cellular Oncology, Center for Cancer Research (CCR), National Cancer Institute (NCI), 37 Convent Drive, NIH Bethesda Campus Building 37, Room 4124, Bethesda, MD, 20892, USA.

Harald Schwalbe (H)

Center for Biomolecular Magnetic Resonance, Institute for Organic Chemistry and Chemical Biology, Johann Wolfgang Goethe University, Max-von-Laue-Straße 7, 60438, Frankfurt am Main, Germany.

Classifications MeSH