A Single-Nucleus Resolution Atlas of Transcriptome and Chromatin Accessibility for Peanut (Arachis Hypogaea L.) Leaves.
chromatin accessibility
groundnut
leaf development
plant single-cell multi-omics
single nuclei
Journal
Advanced biology
ISSN: 2701-0198
Titre abrégé: Adv Biol (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101775319
Informations de publication
Date de publication:
12 Oct 2023
12 Oct 2023
Historique:
revised:
02
09
2023
received:
09
08
2023
medline:
13
10
2023
pubmed:
13
10
2023
entrez:
12
10
2023
Statut:
aheadofprint
Résumé
The peanut is an important worldwide cash-crop for edible oil and protein. However, the kinetic mechanisms that determine gene expression and chromatin accessibility during leaf development in peanut represented allotetraploid leguminous crops are poorly understood at single-cell resolution. Here, a single-nucleus atlas of peanut leaves is developed by simultaneously profiling the transcriptome and chromatin accessibility in the same individual-cell using fluorescence-activated sorted single-nuclei. In total, 5930 cells with 50 890 expressed genes are classified into 18 cell-clusters, and 5315 chromatin fragments are enriched with 26 083 target genes in the chromatin accessible landscape. The developmental trajectory analysis reveals the involvement of the ethylene-AP2 module in leaf cell differentiation, and cell-cycle analysis demonstrated that genome replication featured in distinct cell-types with circadian rhythms transcription factors (TFs). Furthermore, dual-omics illustrates that the fatty acid pathway modulates epidermal-guard cells differentiation and providescritical TFs interaction networks for understanding mesophyll development, and the cytokinin module (LHY/LOG) that regulates vascular growth. Additionally, an AT-hook protein AhAHL11 is identified that promotes leaf area expansion by modulating the auxin content increase. In summary, the simultaneous profiling of transcription and chromatin accessibility landscapes using snRNA/ATAC-seq provides novel biological insights into the dynamic processes of peanut leaf cell development at the cellular level.
Identifiants
pubmed: 37828417
doi: 10.1002/adbi.202300410
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2300410Subventions
Organisme : Wellcome Trust
ID : 202101
Pays : United Kingdom
Organisme : Wellcome Trust
ID : 202201
Pays : United Kingdom
Informations de copyright
© 2023 Wiley-VCH GmbH.
Références
D. Yin, C. Ji, Q. Song, W. Zhang, X. Zhang, K. Zhao, C. Y. Chen, C. Wang, G. He, Z. Liang, X. Ma, Z. Li, Y. Tang, Y. Wang, K. Li, L. Ning, H. Zhang, K. Zhao, X. Li, H. Yu, Y. Lei, M. Wang, L. Ma, H. Zheng, Y. Zhang, J. Zhang, W. Hu, Z. J. Chen, Adv. Sci. 2020, 7, 1901672.
D. J. Bertioli, S. B. Cannon, L. Froenicke, G. Huang, A. D. Farmer, E. K. S. Cannon, X. Liu, D. Gao, J. Clevenger, S. Dash, L. Ren, M. C. Moretzsohn, K. Shirasawa, W. Huang, B. Vidigal, B. Abernathy, Y. Chu, C. E. Niederhuth, P. Umale, A. C. G. Araújo, A. Kozik, K. Do Kim, M. D. Burow, R. K. Varshney, X. Wang, X. Zhang, N. Barkley, P. M. Guimarães, S. Isobe, B. Guo, et al., Nat. Genet. 2016, 48, 438.
X. Chen, H. Li, M. K. Pandey, Q. Yang, X. Wang, V. Garg, H. Li, X. Chi, D. Doddamani, Y. Hong, H. Upadhyaya, H. Guo, A. W. Khan, F. Zhu, X. Zhang, L. Pan, G. J. Pierce, G. Zhou, K. A. V. S. Krishnamohan, M. Chen, N. Zhong, G. Agarwal, S. Li, A. Chitikineni, G.-Q. Zhang, S. Sharma, N. Chen, H. Liu, P. Janila, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2016, 113, 6785.
X. Chen, Q. Lu, H. Liu, J. Zhang, Y. Hong, H. Lan, H. Li, J. Wang, H. Liu, S. Li, M. K. Pandey, Z. Zhang, G. Zhou, J. Yu, G. Zhang, J. Yuan, X. Li, S. Wen, F. Meng, S. Yu, X. Wang, K. H. M. Siddique, Z.-J. Liu, A. H. Paterson, R. K. Varshney, X. Liang, Mol. Plant. 2019, 12, 920.
W. Zhuang, H. Chen, M. Yang, J. Wang, M. K. Pandey, C. Zhang, W.-C. Chang, L. Zhang, X. Zhang, R. Tang, V. Garg, X. Wang, H. Tang, C.-N. Chow, J. Wang, Y. Deng, D. Wang, A. W. Khan, Q. Yang, T. Cai, P. Bajaj, K. Wu, B. Guo, X. Zhang, J. Li, F. Liang, J. Hu, B. Liao, S. Liu, A. Chitikineni, et al., Nat. Genet. 2019, 51, 865.
A. P. Marand, Z. Chen, A. Gallavotti, R. J. Schmitz, Cell 2021, 184, 3041.
S. Ma, B. Zhang, L. M. Lafave, A. S. Earl, Z. Chiang, Y. Hu, J. Ding, A. Brack, V. K. Kartha, T. Tay, T. Law, C. Lareau, Y.-C. Hsu, A. Regev, J. D. Buenrostro, Cell 2020, 183, 1103.
L. Luo, M. Gribskov, S. Wang, Brief. Bioinform. 2022, 23, 61.
Y. H. Song, J. S. Shim, H. A. Kinmonth-Schultz, T. Imaizumi, Annu. Rev. Plant. Biol. 2015, 66, 441.
R. Kumar, M. K. Pandey, S. Roychoudhry, H. Nayyar, S. Kepinski, R. K. Varshney, Front. Plant Sci. 2019, 10,1289.
J. P. Alvarez, C. Furumizu, I. Efroni, Y. Eshed, J. L. Bowman, Elife. 2016, 5, e15023.
Y. Li, Z. Hou, W. Li, H. Li, S. Lu, Z. Gan, H. Du, T. Li, Y. Zhang, F. Kong, Y. Cheng, M. He, L. Ma, C. Liao, Y. Li, L. Dong, B. Liu, Q. Cheng, BMC. Plant. Biol. 2021, 21, 531.
J. Zhao, L. Chen, T. Zhao, J. Gai, J. Exp. Bot. 2017, 68, 5565.
B. Zhao, L. He, C. Jiang, Y. Liu, H. He, Q. Bai, S. Zhou, X. Zheng, J. Wen, K. S. Mysore, M. Tadege, Y. Liu, R. Liu, J. Chen, New. Phytol. 2020, 227, 613.
J. R. Wendrich, B. Yang, N. Vandamme, K. Verstaen, W. Smet, C. Van de Velde, M. Minne, B. Wybouw, E. Mor, H. E. Arents, J. Nolf, J. Van Duyse, G. Van Isterdael, S. Maere, Y. Saeys, B. De Rybel, Science. 2020, 370, 4970.
K. H. Ryu, L. Huang, H. M. Kang, J. Schiefelbein, Plant. Physiol. 2019, 179, 1444.
N. Zhai, L. Xu, Nat. Plants. 2021, 7, 1453.
Z. Liu, Y. Zhou, J. Guo, J. Li, Z. Tian, Z. Zhu, J. Wang, R. Wu, B.o Zhang, Y. Hu, Y. Sun, Y. Shangguan, W. Li, T. Li, Y. Hu, C. Guo, J.-D. Rochaix, Y. Miao, X. Sun, Mol. Plant. 2020, 13, 1178.
T. Q. Zhang, Y. Chen, Y. Liu, W. H. Lin, J. W. Wang, Nat. Commun. 2021, 12, 2053.
T. Denyer, X. Ma, S. Klesen, E. Scacchi, K. Nieselt, M. C. P. Timmermans, Dev. Cell. 2019, 48, 840.
Q. Liu, Z. Liang, D. Feng, S. Jiang, Y. Wang, D. Zhuoying, R. Li, G. Hu, P. Zhang, Y. Ma, J. U. Lohmann, X. Gu, Mol. Plant. 2020, 14, 384.
Y. Wang, Q. Huan, K. Li, W. Qian, J. Genet. Genomics. 2021, 48, 881.
Z. Tian-Qi, X. Zhou-Geng, S. Guan-Dong, W. Jia-Wei, Mol. Plant. 2019, 12, 648.
Q. Ye, F. Zhu, F. Sun, T.-C. Wang, J. Wu, P. Liu, C. Shen, J. Dong, T. Wang, Mol. Plant. 2022, 15, 1852.
Z. Liu, X. Kong, Y. Long, S. Liu, H. Zhang, J. Jia, W. Cui, Z. Zhang, X. Song, L. Qiu, J. Zhai, Z. Yan, Nat. Plants. 2023, 9, 515.
X. Xu, M. Crow, B. R. Rice, F. Li, B. Harris, L. Liu, E. Demesa-Arevalo, Z. Lu, L. Wang, N. Fox, X. Wang, J. Drenkow, A. Luo, S. N. Char, B. Yang, A. W. Sylvester, T. R. Gingeras, R. J. Schmitz, D. Ware, A. E. Lipka, J. Gillis, D. Jackson, Dev. Cell. 2021, 56, 557.
J. Zong, L. Wang, L. Zhu, L. Bian, B. Zhang, X. Chen, G. Huang, X. Zhang, J. Fan, L. Cao, G. Coupland, W. Liang, D. Zhang, Z. Yuan, New. Phytol. 2022, 234, 494.
Y. Sun, Y. Han, K. Sheng, P. Yang, Y. Cao, H. Li, Q.-H. Zhu, J. Chen, S. Zhu, T. Zhao, Mol. Plant. 2023, 16, 694.
H. Li, X. R. Dai, X. Huang, M. X. Xu, Q. Wang, X. J. Yan, R. R. Sederoff, Q. Z. Li, J. Integr. Plant Biol. 2021, 63, 1906.
D. Wang, X. Hu, H. Ye, Y. Wang, Q. Yang, X. Liang, Z. Wang, Y. Zhou, M. Wen, X. Yuan, X. Zheng, W. Ye, B. Guo, M. Yusuyin, E. Russinova, Y. Zhou, K. Wang, Genome. Biol. 2023, 24, 49.
Q. Wang, Y. Wu, A. Peng, J. Cui, M. Zhao, Y. Pan, M. Zhang, K. Tian, W. Schwab, C. Song, Plant. Biotechnol. J. 2022, 20, 2089.
S. Sun, X. Shen, Y. Li, Y. Li, S. Wang, R. Li, H. Zhang, G. Shen, B. Guo, J. Wei, J. Xu, B. Stpierre, S. Chen, C. Sun, Nat. Plants. 2023, 9, 179.
C. T. Anderson, J. J. Kieber, Annu. Rev. Plant. Biol.lant Biology. 2020, 71, 39.
T.-Q. Zhang, Y. Chen, J.-W. Wang, Dev. Cell. 2021, 56, 1056.
Y. Long, Z. Liu, J. Jia, W. Mo, L. Fang, D. Lu, B. Liu, H. Zhang, W. Chen, J. Zhai, Genome. Biol. 2021, 22, 66.
A. Farmer, S. Thibivilliers, K. H. Ryu, J. Schiefelbein, M. Libault, Mol. Plant. 2021, 14, 372.
M. W. Dorrity, C. M. Alexandre, M. O. Hamm, A. L. Vigil, S. Fields, C. Queitsch, J. T. Cuperus, Nat. Commun. 2021, 12, 3334.
D. Feng, Z. Liang, Y. Wang, J. Yao, Z. Yuan, G. Hu, R. Qu, S. Xie, D. Li, L. Yang, X. Zhao, Y. Ma, J. U. Lohmann, X. Gu, BMC Biol. 2022, 20, 274.
X. Tu, A. P. Marand, R. J. Schmitz, S. Zhong, Plant. Commun. 2022, 3, 100308.
H. Liu, D. Hu, P. Du, L. Wang, X. Liang, H. Li, Q. Lu, S. Li, H. Liu, X. Chen, R. K. Varshney, Y. Hong, Plant. Biotechnol. J. 2021, 19, 2261.
Z. Xu, Q. Wang, X. Zhu, G. Wang, Y. Qin, F. Ding, L. Tu, H. Daniell, X. Zhang, S. Jin, Plant. Biotechnol. J. 2022, 20, 10.
H. Chen, X. Yin, L. Guo, J. Yao, Y. Ding, X. Xu, L. Liu, Q.-H. Zhu, Q. Chu, L. Fan, Mol. Plant. 2021, 14, 855.
J.-Y. Kim, E. Symeonidi, T. Y. Pang, T. Denyer, D. Weidauer, M. Bezrutczyk, M. Miras, N. Zöllner, T. Hartwig, M. M. Wudick, M. Lercher, L.-Q. Chen, M. C. P. Timmermans, W. B. Frommer, Plant. Cell. 2021, 33, 511.
S. Inagaki, M. Umeda, Int. Rev. Cel. Mol. Bio. 2011, 291, 227.
V. Bergen, R. A. Soldatov, P. V. Kharchenko, F. J. Theis, Mol. Syst. Biol. 2021, 17, e10282.
O. Karami, A. Rahimi, M. Khan, M. Bemer, R. R. Hazarika, P. Mak, M. Compier, V. Van Noort, R. Offringa, Nat. Plants. 2020, 6, 368.
S. Y. Rhee, K. D. Birnbaum, D. W. Ehrhardt, Trends. Plant. Sci. 2019, 24, 303.
M. A. Reynoso, A. T. Borowsky, G. C. Pauluzzi, E. Yeung, J. Zhang, E. Formentin, J. Velasco, S. Cabanlit, C. Duvenjian, M. J. Prior, G. Z. Akmakjian, R. B. Deal, N. R. Sinha, S. M. Brady, T. Girke, J. Bailey-Serres, Dev. Cell. 2022, 57, 1177.
D. Bai, J. Peng, C. Yi, RSC Chem. Biol. 2021, 2, 441.
M. E. Smit, A. Vatén, A. Mair, C. A. M. Northover, D. C. Bergmann, Dev. Cell. 2023, 58, 506.
H. Liu, S. Dong, M. Li, F. Gu, G. Yang, T. Guo, Z. Chen, J. Wang, J. Integr. Plant. Biol. 2021, 63, 393.
J. Zhao, D. S. Favero, H. Peng, M. M. Neff, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, E4688.
Z. Liu, J. Wang, Y. Zhou, Y. Zhang, A. Qin, X. Yu, Z. Zhao, R. Wu, C. Guo, G. Bawa, J.-D. Rochaix, X. Sun, The Plant J 2022, 110, 7.
R. Moncada, D. Barkley, F. Wagner, M. Chiodin, J. C. Devlin, M. Baron, C. H. Hajdu, D. M. Simeone, I. Yanai, Nat. Biotechnol. 2020, 38, 333.
K. Xia, H.-X. Sun, J. Li, J. Li, Y. Zhao, L. Chen, C. Qin, R. Chen, Z. Chen, G. Liu, R. Yin, B. Mu, X. Wang, M. Xu, X. Li, P. Yuan, Y. Qiao, S. Hao, J. Wang, Q. Xie, J. Xu, S. Liu, Y. Li, A. Chen, L. Liu, Y. Yin, H. Yang, J. Wang, Y. Gu, X. Xu, et al., Dev. Cell. 2022, 57, 1299.
H. Xie, X. Ding, Adv. Sci. 2022, 9, e2105932.
S. Albrecht, T. Andreani, M. A. Andrade-Navarro, J. F. Fontaine, PLoS. One. 2022, 17, e0270043.
W. Ouyang, S. Luan, X. Xiang, M. Guo, Y. Zhang, G. Li, X. Li, Plant. Biotechnol. J. 2022, 20, 420.
W. Xu, Y. Wen, Y. Liang, Q. Xu, X. Wang, W. Jin, X. Chen, Nat. Protoc. 2021, 16, 4084.
D. Conde, P. M. Triozzi, K. M. Balmant, A. L. Doty, M. Miranda, A. Boullosa, H. W. Schmidt, W. J. Pereira, C. Dervinis, M. Kirst, PLoS. One. 2021, 16, e0251149.
D. Y. Sunaga-Franze, J. M. Muino, C. Braeuning, X. Xu, M. Zong, C. Smaczniak, W. Yan, C. Fischer, R. Vidal, M. Kliem, K. Kaufmann, S. Sauer, Plant. J. 2021, 108, 859.
N. Li, K. Jin, Y. Bai, H. Fu, L. Liu, B. Liu, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 8329.
Y. Hao, S. Hao, E. Andersen-Nissen, W. R. Mauck, S. Zheng, A. Butler, M. J. Lee, A. J. Wilk, C. Darby, M. Zager, P. Hoffman, M. Stoeckius, E. Papalexi, E. P. Mimitou, J. Jain, A. Srivastava, T. Stuart, L. M. Fleming, B. Yeung, A. J. Rogers, J. M. Mcelrath, C. A. Blish, R. Gottardo, P. Smibert, R. Satija, Cell. 2021, 184, 3573.
D. J. Bertioli, J. Jenkins, J. Clevenger, O. Dudchenko, D. Gao, G. Seijo, S. C. M. Leal-Bertioli, L. Ren, A. D. Farmer, M. K. Pandey, S. S. Samoluk, B. Abernathy, G. Agarwal, C. Ballén-Taborda, C. Cameron, J. Campbell, C. Chavarro, A. Chitikineni, Y. Chu, S. Dash, M. El Baidouri, B. Guo, W. Huang, K. D. Kim, W. Korani, S. Lanciano, C. G. Lui, M. Mirouze, M. C. Moretzsohn, M. Pham, et al., Nat. Genet. 2019, 51, 877.
D. Kobak, P. Berens, Nat. Commun. 2019, 10, 5416.
E. Becht, L. Mcinnes, J. Healy, C.-A. Dutertre, I. W. H. Kwok, L. G. Ng, F. Ginhoux, E. W. Newell, Nat. Biotechnol. 2019, 37, 38.
I. Korsunsky, N. Millard, J. Fan, K. Slowikowski, F. Zhang, K. Wei, Y. Baglaenko, M. Brenner, P.-R. Loh, S. Raychaudhuri, Nat. Methods. 2019, 16, 1289.
A. Butler, P. Hoffman, P. Smibert, E. Papalexi, R. Satija, Nat. Biotechnol. 2018, 36, 411.
J. A. Castro-Mondragon, R. Riudavets-Puig, I. Rauluseviciute, R. Berhanu Lemma, L. Turchi, R. Blanc-Mathieu, J. Lucas, P. Boddie, A. Khan, N. Manosalva Pérez, O. Fornes, T. Y. Leung, A. Aguirre, F. Hammal, D. Schmelter, D. Baranasic, B. Ballester, A. Sandelin, B. Lenhard, K. Vandepoele, W. W. Wasserman, F. Parcy, A. Mathelier, Nucleic. Acids. Res. 2022, 50, D165.
C. Trapnell, D. Cacchiarelli, J. Grimsby, P. Pokharel, S. Li, M. Morse, N. J. Lennon, K. J. Livak, T. S. Mikkelsen, J. L. Rinn, Nat. Biotechnol. 2014, 32, 381.
G. La Manno, R. Soldatov, A. Zeisel, E. Braun, H. Hochgerner, V. Petukhov, K. Lidschreiber, M. E. Kastriti, P. Lönnerberg, A. Furlan, J. Fan, L. E. Borm, Z. Liu, D. Van Bruggen, J. Guo, X. He, R. Barker, E. Sundström, G. Castelo-Branco, P. Cramer, I. Adameyko, S. Linnarsson, P. V. Kharchenko, Nature 2018, 560, 494.
F. A. Wolf, F. K. Hamey, M. Plass, J. Solana, J. S. Dahlin, B. Göttgens, N. Rajewsky, L. Simon, F. J. Theis, Genome. Biol. 2019, 20, 59.
D. Szklarczyk, A. L. Gable, K. C. Nastou, D. Lyon, R. Kirsch, S. Pyysalo, N. T. Doncheva, M. Legeay, T. Fang, P. Bork, L. J. Jensen, C. Von Mering, Nucleic. Acids. Res. 2021, 49, D605.
P. Shannon, A. Markiel, O. Ozier, N. S. Baliga, J. T. Wang, D. Ramage, N. Amin, B. Schwikowski, T. Ideker, Genome. Res. 2003, 13, 2498.