Site-Specific Ubiquitination of Tau Amyloids Promoted by the E3 Ligase CHIP.
CHIP
Protein Modifications
Protein-Protein Interactions
Tau Amyloids
Ubiquitination
Journal
Angewandte Chemie (International ed. in English)
ISSN: 1521-3773
Titre abrégé: Angew Chem Int Ed Engl
Pays: Germany
ID NLM: 0370543
Informations de publication
Date de publication:
11 Dec 2023
11 Dec 2023
Historique:
received:
18
07
2023
medline:
7
12
2023
pubmed:
25
10
2023
entrez:
25
10
2023
Statut:
ppublish
Résumé
Post-translational modifications of Tau are emerging as key players in determining the onset and progression of different tauopathies such as Alzheimer's disease, and are recognized to mediate the structural diversity of the disease-specific Tau amyloids. Here we show that the E3 ligase CHIP catalyzes the site-specific ubiquitination of Tau filaments both in vitro and in cellular models, proving that also Tau amyloid aggregates are direct substrate of PTMs. Transmission electron microscopy and mass spectrometry analysis on ubiquitin-modified Tau amyloids revealed that the conformation of the filaments restricts CHIP-mediated ubiquitination to specific positions of the repeat domain, while only minor alterations in the structure of the fibril core were inferred using seeding experiments in vitro and in a cell-based tauopathy model. Overexpression of CHIP significantly increased the ubiquitination of exogenous PHF, proving that the ligase can interact and modify Tau aggregates also in a complex cellular environment.
Identifiants
pubmed: 37878393
doi: 10.1002/anie.202310230
doi:
Substances chimiques
Ubiquitin-Protein Ligases
EC 2.3.2.27
tau Proteins
0
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e202310230Subventions
Organisme : Alzheimer's Association
ID : AARG-17-529221
Pays : United States
Informations de copyright
© 2023 The Authors. Angewandte Chemie International Edition published by Wiley-VCH GmbH.
Références
Y. Wang, E. Mandelkow, Nat. Rev. Neurosci. 2016, 17, 5-21.
E.-M. Mandelkow, E. Mandelkow, Cold Spring Harbor Perspect. Med. 2012, 2, a006247.
V. M. Lee, M. Goedert, J. Q. Trojanowski, Annu. Rev. Neurosci. 2001, 24, 1121-1159.
C. Ballatore, V. M.-Y. Lee, J. Q. Trojanowski, Nat. Rev. Neurosci. 2007, 8, 663-672.
D. W. Dickson, N. Kouri, M. E. Murray, K. A. Josephs, J. Mol. Neurosci. 2011, 45, 384-389.
G. S. Bloom, JAMA Neurol. 2014, 71, 505-508.
D. J. Irwin, Parkinsonism Relat. Disord. 2016, 22 Suppl 1, S29-33.
A. W. P. Fitzpatrick, B. Falcon, S. He, A. G. Murzin, G. Murshudov, H. J. Garringer, R. A. Crowther, B. Ghetti, M. Goedert, S. H. W. Scheres, Nature 2017, 547, 185-190.
B. Falcon, W. Zhang, A. G. Murzin, G. Murshudov, H. J. Garringer, R. Vidal, R. A. Crowther, B. Ghetti, S. H. W. Scheres, M. Goedert, Nature 2018, 561, 137-140.
B. Falcon, W. Zhang, M. Schweighauser, A. G. Murzin, R. Vidal, H. J. Garringer, B. Ghetti, S. H. W. Scheres, M. Goedert, Acta Neuropathol. 2018, 136, 699-708.
B. Falcon, J. Zivanov, W. Zhang, A. G. Murzin, H. J. Garringer, R. Vidal, R. A. Crowther, K. L. Newell, B. Ghetti, M. Goedert, S. H. W. Scheres, Nature 2019, 568, 420-423.
W. Zhang, A. Tarutani, K. L. Newell, A. G. Murzin, T. Matsubara, B. Falcon, R. Vidal, H. J. Garringer, Y. Shi, T. Ikeuchi, S. Murayama, B. Ghetti, M. Hasegawa, M. Goedert, S. H. W. Scheres, Nature 2020, 580, 283-287.
M. Goedert, B. Falcon, W. Zhang, B. Ghetti, S. H. W. Scheres, Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 2018, 83, 163-171.
A. W. Fitzpatrick, H. R. Saibil, Curr. Opin. Struct. Biol. 2019, 58, 34-42.
T. Arakhamia, C. E. Lee, Y. Carlomagno, D. M. Duong, S. R. Kundinger, K. Wang, D. Williams, M. DeTure, D. W. Dickson, C. N. Cook, N. T. Seyfried, L. Petrucelli, A. W. P. Fitzpatrick, Cell 2020, 180, 633-644.
C. Kontaxi, P. Piccardo, A. C. Gill, Front. Mol. Biosci. 2017, 4, 56.
S. Park, J. H. Lee, J. H. Jeon, M. J. Lee, BMB Rep. 2018, 51, 265-273.
H. Wesseling, W. Mair, M. Kumar, C. N. Schlaffner, S. Tang, P. Beerepoot, B. Fatou, A. J. Guise, L. Cheng, S. Takeda, J. Muntel, M. S. Rotunno, S. Dujardin, P. Davies, K. S. Kosik, B. L. Miller, S. Berretta, J. C. Hedreen, L. T. Grinberg, W. W. Seeley, B. T. Hyman, H. Steen, J. A. Steen, Cell 2020, 183, 1699-1713.
P. Connell, C. A. Ballinger, J. Jiang, Y. Wu, L. J. Thompson, J. Höhfeld, C. Patterson, Nat. Cell Biol. 2001, 3, 93-96.
J. Demand, S. Alberti, C. Patterson, J. Höhfeld, Curr. Biol. 2001, 11, 1569-1577.
M. Stankiewicz, R. Nikolay, V. Rybin, M. P. Mayer, FEBS J. 2010, 277, 3353-3367.
S. Hatakeyama, K. I. Nakayama, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2003, 302, 635-645.
L. Petrucelli, D. Dickson, K. Kehoe, J. Taylor, H. Snyder, A. Grover, M. De Lucia, E. McGowan, J. Lewis, G. Prihar, J. Kim, W. H. Dillmann, S. E. Browne, A. Hall, R. Voellmy, Y. Tsuboi, T. M. Dawson, B. Wolozin, J. Hardy, M. Hutton, Hum. Mol. Genet. 2004, 13, 703-714.
J. H. Kim, J. Lee, W. H. Choi, S. Park, S. H. Park, J. H. Lee, S. M. Lim, J. Y. Mun, H.-S. Cho, D. Han, Y. H. Suh, M. J. Lee, Chem. Sci. 2021, 12, 5599-5610.
C. A. Dickey, M. Yue, W.-L. Lin, D. W. Dickson, J. H. Dunmore, W. C. Lee, C. Zehr, G. West, S. Cao, A. M. K. Clark, G. A. Caldwell, K. A. Caldwell, C. Eckman, C. Patterson, M. Hutton, L. Petrucelli, J. Neurosci. 2006, 26, 6985-6996.
F. Munari, L. Mollica, C. Valente, F. Parolini, E. A. Kachoie, G. Arrigoni, M. D'Onofrio, S. Capaldi, M. Assfalg, Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2022, 61, e202112374.
F. Munari, C. G. Barracchia, C. Franchin, F. Parolini, S. Capaldi, A. Romeo, L. Bubacco, M. Assfalg, G. Arrigoni, M. D'Onofrio, Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 2020, 59, 6607-6611.
D. Trivellato, F. Floriani, C. Giorgio Barracchia, F. Munari, M. D'Onofrio, M. Assfalg, Bioorg. Chem. 2023, 132, 106347.
S. Kumar, K. Tepper, S. Kaniyappan, J. Biernat, S. Wegmann, E.-M. Mandelkow, D. J. Müller, E. Mandelkow, J. Biol. Chem. 2014, 289, 20318-20332.
W. Zhang, B. Falcon, A. G. Murzin, J. Fan, R. A. Crowther, M. Goedert, S. H. Scheres, eLife 2019, 8, e43584.
Y. Fichou, M. Vigers, A. K. Goring, N. A. Eschmann, S. Han, Chem. Commun. 2018, 54, 4573-4576.
Y. K. Al-Hilaly, S. J. Pollack, D. M. Vadukul, F. Citossi, J. E. Rickard, M. Simpson, J. M. D. Storey, C. R. Harrington, C. M. Wischik, L. C. Serpell, J. Mol. Biol. 2017, 429, 3650-3665.
Y. K. Al-Hilaly, B. E. Foster, L. Biasetti, L. Lutter, S. J. Pollack, J. E. Rickard, J. M. D. Storey, C. R. Harrington, W. Xue, C. M. Wischik, L. C. Serpell, FEBS Lett. 2020, 594, 944-950.
S. Lövestam, F. A. Koh, B. van Knippenberg, A. Kotecha, A. G. Murzin, M. Goedert, S. H. W. Scheres, eLife 2022, 11, e76494.
S. E. Soss, Y. Yue, S. Dhe-Paganon, W. J. Chazin, J. Biol. Chem. 2011, 286, 21277-21286.
H. Shimura, D. Schwartz, S. P. Gygi, K. S. Kosik, J. Biol. Chem. 2004, 279, 4869-4876.
G. Ramachandran, J. B. Udgaonkar, J. Biol. Chem. 2011, 286, 38948-38959.
P. Friedhoff, M. von Bergen, E. M. Mandelkow, P. Davies, E. Mandelkow, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 15712-15717.
V. Meyer, P. D. Dinkel, E. Rickman Hager, M. Margittai, Biochemistry 2014, 53, 5804-5809.
B. Nizynski, H. Nieznanska, R. Dec, S. Boyko, W. Dzwolak, K. Nieznanski, PLoS One 2018, 13, e0201182.
B. Frost, R. L. Jacks, M. I. Diamond, J. Biol. Chem. 2009, 284, 12845-12852.
J. L. Guo, V. M. Y. Lee, J. Biol. Chem. 2011, 286, 15317-15331.
S. Linse, Pure Appl. Chem. 2019, 91, 211-229.
B. Nizynski, W. Dzwolak, K. Nieznanski, Protein Sci. 2017, 26, 2126-2150.
J. L. Guo, A. Buist, A. Soares, K. Callaerts, S. Calafate, F. Stevenaert, J. P. Daniels, B. E. Zoll, A. Crowe, K. R. Brunden, D. Moechars, V. M. Y. Lee, J. Biol. Chem. 2016, 291, 13175-13193.
K. H. Strang, C. L. Croft, Z. A. Sorrentino, P. Chakrabarty, T. E. Golde, B. I. Giasson, J. Biol. Chem. 2018, 293, 2408-2421.
Y. Shi, W. Zhang, Y. Yang, A. G. Murzin, B. Falcon, A. Kotecha, M. van Beers, A. Tarutani, F. Kametani, H. J. Garringer, R. Vidal, G. I. Hallinan, T. Lashley, Y. Saito, S. Murayama, M. Yoshida, H. Tanaka, A. Kakita, T. Ikeuchi, A. C. Robinson, D. M. A. Mann, G. G. Kovacs, T. Revesz, B. Ghetti, M. Hasegawa, M. Goedert, S. H. W. Scheres, Nature 2021, 598, 359-363.
K. Flach, E. Ramminger, I. Hilbrich, A. Arsalan-Werner, F. Albrecht, L. Herrmann, M. Goedert, T. Arendt, M. Holzer, Biochim. Biophys. Acta 2014, 1842, 1527-1538.
J. R. Babu, T. Geetha, M. W. Wooten, J. Neurochem. 2005, 94, 192-203.
F. Munari, C. G. Barracchia, F. Parolini, R. Tira, L. Bubacco, M. Assfalg, M. D'Onofrio, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 4400.
D. Cripps, S. N. Thomas, Y. Jeng, F. Yang, P. Davies, A. J. Yang, J. Biol. Chem. 2006, 281, 10825-10838.
A. J. Dregni, V. S. Mandala, H. Wu, M. R. Elkins, H. K. Wang, I. Hung, W. F. DeGrado, M. Hong, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 16357-16366.
A. Mudher, M. Colin, S. Dujardin, M. Medina, I. Dewachter, S. M. Alavi Naini, E. M. Mandelkow, E. Mandelkow, L. Buée, M. Goedert, J. P. Brion, Acta Neuropathol. Commun. 2017, 5, 99.
S. K. Sonawane, S. Chinnathambi, J. Mol. Neurosci. 2018, 65, 480-490.
X. Yu, Y. Luo, P. Dinkel, J. Zheng, G. Wei, M. Margittai, R. Nussinov, B. Ma, J. Biol. Chem. 2012, 287, 14950-14959.
J. L. Guo, V. M. Y. Lee, FEBS Lett. 2013, 587, 717-723.
M. Morishima-Kawashima, M. Hasegawa, K. Takio, M. Suzuki, K. Titani, Y. Ihara, Neuron 1993, 10, 1151-1160.
T. Mund, M. Masuda-Suzukake, M. Goedert, H. R. Pelham, PLoS One 2018, 13, e0200763.
J. A. Gerez, N. C. Prymaczok, E. Rockenstein, U. S. Herrmann, P. Schwarz, A. Adame, R. I. Enchev, T. Courtheoux, P. J. Boersema, R. Riek, M. Peter, A. Aguzzi, E. Masliah, P. Picotti, Sci. Transl. Med. 2019, 11, eaau6722.