Phase-Separated Lipid-Based Nanoparticles: Selective Behavior at the Nano-Bio Interface.
cell targeting
lipases
lipid-based nanoparticles
mRNA-delivery
nano-bio interface
phase-separated
Journal
Advanced materials (Deerfield Beach, Fla.)
ISSN: 1521-4095
Titre abrégé: Adv Mater
Pays: Germany
ID NLM: 9885358
Informations de publication
Date de publication:
21 Nov 2023
21 Nov 2023
Historique:
received:
18
10
2023
pubmed:
21
11
2023
medline:
21
11
2023
entrez:
21
11
2023
Statut:
aheadofprint
Résumé
The membrane-protein interface on lipid-based nanoparticles influences their in vivo behavior. Better understanding may evolve current drug delivery methods toward effective targeted nanomedicine. Previously, the cell-selective accumulation of a liposome formulation in vivo is demonstrated, through the recognition of lipid phase-separation by triglyceride lipases. This exemplified how liposome morphology and composition can determine nanoparticle-protein interactions. Here, the lipase-induced compositional and morphological changes of phase-separated liposomes-which bear a lipid droplet in their bilayer- are investigated, and the mechanism upon which lipases recognize and bind to the particles is unravelled. The selective lipolytic degradation of the phase-separated lipid droplet is observed, while nanoparticle integrity remains intact. Next, the Tryptophan-rich loop of the lipase is identified as the region with which the enzymes bind to the particles. This preferential binding is due to lipid packing defects induced on the liposome surface by phase separation. In parallel, the existing knowledge that phase separation leads to in vivo selectivity, is utilized to generate phase-separated mRNA-LNPs that target cell-subsets in zebrafish embryos, with subsequent mRNA delivery and protein expression. Together, these findings can expand the current knowledge on selective nanoparticle-protein communications and in vivo behavior, aspects that will assist to gain control of lipid-based nanoparticles.
Identifiants
pubmed: 37988682
doi: 10.1002/adma.202310872
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2310872Subventions
Organisme : German Research Foundation
ID : 2033 - 390677874
Informations de copyright
© 2023 The Authors. Advanced Materials published by Wiley-VCH GmbH.
Références
U. Bulbake, S. Doppalapudi, N. Kommineni, W. Khan, Pharmaceutics 2017, 9, 12.
P. R. Cullis, M. J. Hope, Mol. Ther. 2017, 25, 1467.
A. Akinc, M. A. Maier, M. Manoharan, K. Fitzgerald, M. Jayaraman, S. Barros, S. Ansell, X. Du, M. J. Hope, T. D. Madden, B. L. Mui, S. C. Semple, Y. K. Tam, M. Ciufolini, D. Witzigmann, J. A. Kulkarni, R. Van Der Meel, P. R. Cullis, Nat. Nanotechnol. 2019, 14, 1084.
J. A. Kulkarni, M. M. Darjuan, J. E. Mercer, S. Chen, R. Van Der Meel, J. L. Thewalt, Y. C. Tam, P. R. Cullis, ACS Nano 2018, 12, 4787.
L. Schoenmaker, D. Witzigmann, J. A. Kulkarni, R. Verbeke, G. Kersten, W. Jiskoot, D. J. Crommelin, Int. J. Pharm. 2021, 601, 120586.
X. Hou, T. Zaks, R. Langer, Y. Dong, Nat. Rev. Mater. 2021, 6, 1078.
T. Lammers, F. Kiessling, W. E. Hennink, G. Storm, J. Controlled Release 2012, 161, 175.
A. Tewabe, A. Abate, M. Tamrie, A. Seyfu, E. Abdela Siraj, J. Multidiscip. Healthcare 2021, 14, 1711.
V. Francia, R. M. Schiffelers, P. R. Cullis, D. Witzigmann, Bioconjug. Chem. 2020, 31, 2046.
R. Pattipeiluhu, S. Crielaard, I. Klein-Schiphorst, B. I. Florea, A. Kros, F. Campbell, ACS Cent. Sci. 2020, 6, 535.
M. Hadjidemetriou, S. Mcadam, G. Garner, C. Thackeray, D. Knight, D. Smith, Z. Al-Ahmady, M. Mazza, J. Rogan, A. Clamp, K. Kostarelos, Adv. Mater. 2019, 31, 1803335.
M. Hadjidemetriou, K. Kostarelos, Nat. Nanotechnol. 2017, 12, 288.
M. N. Holme, M. H. Rashid, M. R. Thomas, H. M. G. Barriga, K. L. Herpoldt, R. K. Heenan, C. A. Dreiss, J. L. Bañuelos, H. N. Xie, I. Yarovsky, M. M. Stevens, ACS Cent. Sci. 2018, 4, 1023.
W.-K. Fong, A. Sánchez-Ferrer, M. Rappolt, B. J. Boyd, R. Mezzenga, Langmuir 2019, 35, 14949.
G. Arias-Alpizar, P. Papadopoulou, X. Rios, K. R. Pulagam, M.-A. Moradi, R. Pattipeiluhu, J. Bussmann, N. Sommerdijk, J. Llop, A. Kros, F. Campbell, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2202709.
P. Campomanes, V. Zoni, S. Vanni, Commun. Chem. 2019, 2, 72.
M. Alwarawrah, F. Hussain, J. Huang, Biochim. Biophys. Acta Biomembr. 2016, 1858, 253.
E. J. Bolen, J. J. Sando, Biochemistry 1992, 31, 5945.
F. M. Goñi, A. Alonso, Prog. Lipid Res. 1999, 38, 1.
E. M. Goldberg, D. S. Lester, D. B. Borchardt, R. Zidovetzki, Biophys. J. 1995, 69, 965.
C. R. Coffill, T. A. Ramsamy, D. M. Hutt, J. R. Schultz, D. L. Sparks, J. Lipid Res. 1997, 38, 2224.
C. Vieu, B. Jaspard, R. Barbaras, J. Manent, H. Chap, B. Perret, X. Collet, J. Lipid Res. 1996, 37, 1153.
S. Vanni, H. Hirose, H. Barelli, B. Antonny, R. Gautier, Nat. Commun. 2014, 5, 4916.
M. Alwarawrah, J. Dai, J. Huang, J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 749.
E. M. Goldberg, D. S. Lester, D. B. Borchardt, R. Zidovetzki, Biophys. J. 1994, 66, 382.
L. Vamparys, R. Gautier, S. Vanni, W. F. D Bennett, D. P Tieleman, B. Antonny, C. Etchebest, P. F. J. Fuchs, Biophys. J. 2013, 104, 585.
G. Drin, J.-F. Casella, R. Gautier, T. Boehmer, T. U. Schwartz, B. Antonny, Nat. Struct. Mol. Biol. 2007, 14, 138.
N. S. Hatzakis, V. K. Bhatia, J. Larsen, K. L. Madsen, P.-Y. Bolinger, A. H. Kunding, J. Castillo, U. Gether, P. Hedegård, D. Stamou, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 835.
S. Vanni, L. Vamparys, R. Gautier, G. Drin, C. Etchebest, P. F. J. Fuchs, B. Antonny, Biophys. J. 2013, 104, 575.
K. D. Wildermuth, V. Monje-Galvan, L. M. Warburton, J. B. Klauda, J. Chem. Theory Comput. 2019, 15, 1418.
S. Kim, M. I. Oh, J. M. J. Swanson, J. Phys. Chem. B 2021, 125, 5572.
A. Barlič, I. Gutié rrez-Aguirre, J. M. M Caaveiro, A. Cruz, M.-B. Ruiz-Argü ello, J. Pé rez-Gil, J. Biol. Chem. 2004, 279, 34209.
H. Ahyayauch, J. Sot, M. I Collado, N. Huarte, J. Requejo-Isidro, A. Alonso, F. M. Goñi, Biophys. J. 2015, 108, 1672.
S. S.-R. Bohr, C. Thorlaksen, R. M. Kühnel, T. Günther-Pomorski, N. S. Hatzakis, Langmuir 2020, 36, 6473.
I. V. Fuki, N. Blanchard, W. Jin, D. H. L. Marchadier, J. S. Millar, J. M. Glick, D. J. Rader, J. Biol. Chem. 2003, 278, 34331.
M. Merkel, Y. Kako, H. Radner, I. S. Cho, R. Ramasamy, J. D. Brunzell, I. J. Goldberg, J. L. Breslow, PNAS 1998, 95, 13841.
P. W. Connelly, Clin. Chim. Acta 1999, 286, 243.
J. Mead, S. Irvine, D. Ramji, J. Mol. Med. 2002, 80, 753.
M. Jaye, K. J. Lynch, J. Krawiec, D. Marchadier, C. Maugeais, K. Doan, V. South, D. Amin, M. Perrone, D. J. Rader, Nat. Genet. 1999, 21, 424.
Z. Wang, S. Li, L. Sun, J. Fan, Z. Liu, PLoS One 2013, 8, e72146.
S. Y. Choi, K.-I. Hirata, T. Ishida, T. Quertermous, A. D. Cooper, J. Lipid Res. 2002, 43, 1763.
A. Lookene, N. B. Groot, J. J. P. Kastelein, G. Olivecrona, T. Bruin, J. Biol. Chem. 1997, 272, 766.
S. E. Williams, I. Inoue, H. Tran, G. L. Fry, M. W. Pladet, P. H. Iverius, J. M. Lalouel, D. A. Chappell, D. K. Strickland, J. Biol. Chem. 1994, 269, 8653.
C. N. Goulbourne, P. Gin, A. Tatar, C. Nobumori, A. Hoenger, H. Jiang, C. R. M. Grovenor, O. Adeyo, J. D. Esko, I. J. Goldberg, K. Reue, P. Tontonoz, A. Bensadoun, A. P. Beigneux, S. G. Young, L. G. Fong, Cell Metab. 2014, 19, 849.
J. E. Yu, S. Y. Han, B. Wolfson, Q. Zhou, Histol. Histopathol. 2018, 33, 1.
J. Borén, A. Lookene, E. Makoveichuk, S. Xiang, M. Gustafsson, H. Liu, P. Talmud, G. Olivecrona, J. Biol. Chem. 2001, 276, 26916.
F. H. De Man, F. De Beer, A. Van Der Laarse, A. H. Smelt, L. M. Havekes, J. Lipid Res. 1997, 38, 2465.
G. Perdomo, D. H. Kim, T. Zhang, S. Qu, E. A. Thomas, F. G. S. Toledo, S. Slusher, Y. Fan, D. E. Kelley, H. H. Dong, J. Lipid Res. 2010, 51, 1298.
F. Campbell, F. L. Bos, S. Sieber, G. Arias-Alpizar, B. E. Koch, J. Huwyler, A. Kros, J. Bussmann, ACS Nano 2018, 12, 2138.
G. Batist, J. Barton, P. Chaikin, C. Swenson, L. Welles, Expert Opin Pharmacother 2002, 3, 1739.
S. Sun, R. Dean, Q. Jia, A. Zenova, J. Zhong, C. Grayson, C. Xie, A. Lindgren, P. Samra, L. Sojo, M. van Heek, L. Lin, D. Percival, J. M. Fu, M. D. Winther, Z. Zhang, Bioorg. Med. Chem. 2013, 21, 7724.
M. Rigoni, P. Caccin, S. Gschmeissner, G. Koster, A. D. Postle, O. Rossetto, G. Schiavo, C. Montecucco, Science 2005, 310, 1678.
P. C. T. Souza, R. Alessandri, J. Barnoud, S. Thallmair, I. Faustino, F. Grünewald, I. Patmanidis, H. Abdizadeh, B. M. H. Bruininks, T. A. Wassenaar, P. C. Kroon, J. Melcr, V. Nieto, V. Corradi, H. M. Khan, J. Domanski, M. Javanainen, H. Martinez-Seara, N. Reuter, R. B. Best, I. Vattulainen, L. Monticelli, X. Periole, D. P Tieleman, A. H. De Vries, S. J. Marrink, Nat. Methods 2021, 18, 382.
Y. Liu, A. H. De Vries, W. Pezeshkian, S. J. Marrink, J. Chem. Theory Comput. 2021, 17, 5876.
N. Van Hilten, K. S. Stroh, H. J. Risselada, J. Chem. Theory Comput. 2022, 18, 4503.
R. Arora, A. v. Nimonkar, D. Baird, C. Wang, C. H. Chiu, P. A. Horton, S. Hanrahan, R. Cubbon, S. Weldon, W. R. Tschantz, S. Mueller, R. Brunner, P. Lehr, P. Meier, J. Ottl, A. Voznesensky, P. Pandey, T. M. Smith, A. Stojanovic, A. Flyer, T. E. Benson, M. J. Romanowski, J. W. Trauger, PNAS 2019, 116, 10360.
K. H. Gunn, B. S. Roberts, F. Wang, J. D. Strauss, M. J. Borgnia, E. H. Egelman, S. B. Neher, PNAS 2020, 117, 10254.
H. Wong, R. C. Davis, T. Thuren, J. W. Goers, J. Nikazy, M. Waite, M. C. Schotz, J. Biol. Chem. 1994, 269, 10319.
N. Van Hilten, J. Methorst, N. Verwei, H. J. Risselada, Sci. Adv. 2023, 9, eade8839.
H. Cui, E. Lyman, G. A. Voth, Biophys. J. 2011, 100, 1271.
S. Antamarina-Fojo, K. A. Dugi, Curr. Opin. Lipidol. 1994, 5, 117.
C. Prévost, M. E. Sharp, N. Kory, Q. Lin, G. A. Voth, R. V. Farese, T. C. Walther, Dev. Cell 2018, 44, 73e4.
S. Kim, J. M. J. Swanson, G. A. Voth, J. Phys. Chem. B 2022, 126, 2145.
J. G. Luz, A. P. Beigneux, D. K. Asamoto, C. He, W. Song, C. M. Allan, J. Morales, Y. Tu, A. Kwok, T. Cottle, M. Meiyappan, L. G. Fong, J. E. Kim, M. Ploug, S. G. Young, G. Birrane, J. Lipid Res. 2020, 61, 1347.
S.-F. Chang, B. Reich, J. D. Brunzell, H. Will, J. Lipid Res. 1998, 39, 2350.
K. K. Kristensen, K. Z. Leth-Espensen, H. D. T. Mertens, G. Birrane, M. Meiyappan, G. Olivecrona, T. J. D. Jørgensen, S. G. Young, M. Ploug, PNAS 2020, 117, 4337.
M. L. Brader, S. J. Williams, J. M. Banks, W. H. Hui, Z. H Zhou, L. Jin, Biophys. J. 2021, 120, 2766.
A. K. K. Leung, Y. Y. C. Tam, S. Chen, I. M. Hafez, P. R. Cullis, J. Phys. Chem. B 2015, 119, 8698.
M. Y. Arteta, T. Kjellman, S. Bartesaghi, S. Wallin, X. Wu, A. J. Kvist, A. Dabkowska, N. Székely, A. Radulescu, J. Bergenholtz, L. Lindfors, PNAS 2018, 115, E3351.
Y. Eygeris, S. Patel, A. Jozic, G. Sahay, Nano Lett. 2020, 20, 4543.
E. M. M. Manders, F. J. Verbeek, J. A. Aten, J. Microsc. 1993, 169, 375.
S. A. Wu, S. Kersten, L. Qi, Trends Endocrinol. Metab. 2021, 32, 48.
S. Kersten, Biochim. Biophys. Acta 2014, 1841, 919.
C. E. Cornell, A. Mileant, N. Thakkar, K. K. Lee, S. L. Keller, PNAS 2020, 117, 19713.
F. A. Heberle, M. Doktorova, H. L. Scott, A. D. Skinkle, M. N. Waxham, I. Levental, PNAS 2020, 117, 19943.
S. A. Khetarpal, C. Vitali, M. G. Levin, D. Klarin, J. Park, A. Pampana, J. S. Millar, T. Kuwano, D. Sugasini, P. v. Subbaiah, J. T. Billheimer, P. Natarajan, D. J. Rader, PLoS Genet. 2021, 17, 1009802.
G. Olivecrona, T. Olivecrona, Curr. Opin. Lipidol. 2010, 21, 409.
M. J. Watt, L. L. Spriet, Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2010, 299, E162.
J. C. Gómez-Fernández, S. Corbalán-García, Chem. Phys. Lipids 2007, 148, 1.
B. G. Tenchov, R. C. Macdonald, D. P. Siegel, Biophys. J. 2006, 91, 2508.
S. L. Veatch, S. L. Keller, Biophys. J. 2003, 85, 3074.
S. Patel, N. Ashwanikumar, E. Robinson, Y. Xia, C. Mihai, J. P. Griffith, S. Hou, A. A. Esposito, T. Ketova, K. Welsher, J. L. Joyal, Ö. Almarsson, G. Sahay, Nat. Commun. 2020, 11, 983.
M. H. Y. Cheng, J. Leung, Y. Zhang, C. Strong, G. Basha, A. Momeni, Y. Chen, E. Jan, A. Abdolahzadeh, X. Wang, J. A. Kulkarni, D. Witzigmann, P. R. Cullis, Adv. Mater. 2023, 35, 2303370.
R. Pattipeiluhu, G. Arias-Alpizar, G. Basha, K. Y. T. Chan, J. Bussmann, T. H. Sharp, M.-A. Moradi, N. Sommerdijk, E. N. Harris, P. R. Cullis, A. Kros, D. Witzigmann, F. Campbell, Adv. Mater. 2022, 34, 2201095.
M. J. Abraham, T. Murtola, R. Schulz, S. Páll, J. C. Smith, B. Hess, E. G. Lindahl, SoftX 2015, 1, 19.
L. Martínez, R. Andrade, E. G. Birgin, J. M. Martínez, J. Comput. Chem. 2009, 30, 2157.
R. Gautier, A. Bacle, M. L. Tiberti, P. F. Fuchs, S. Vanni, B. P. Antonny, Biophys. J. 2018, 115, 436.
J. Jumper, R. Evans, A. Pritzel, T. Green, M. Figurnov, O. Ronneberger, K. Tunyasuvunakool, R. Bates, A. Žídek, A. Potapenko, A. Bridgland, C. Meyer, S. A. A. Kohl, A. J. Ballard, A. Cowie, B. Romera-Paredes, S. Nikolov, R. Jain, J. Adler, T. Back, S. Petersen, D. Reiman, E. Clancy, M. Zielinski, M. Steinegger, M. Pacholska, T. Berghammer, S. Bodenstein, D. Silver, O. Vinyals, et al., Nature 2021, 596, 583.
M. Varadi, S. Anyango, M. Deshpande, S. Nair, C. Natassia, G. Yordanova, D. Yuan, O. Stroe, G. Wood, A. Laydon, A. Zídek, T. Green, K. Tunyasuvunakool, S. Petersen, J. Jumper, E. Clancy, R. Green, A. Vora, M. Lutfi, M. Figurnov, A. Cowie, N. Hobbs, P. Kohli, G. Kleywegt, E. Birney, D. Hassabis, S. Velankar, Nucl. Acids Res. 2022, 50, D439.
P. J. A. Cock, T. Antao, J. T. Chang, B. A. Chapman, C. J. Cox, A. Dalke, I. Friedberg, T. Hamelryck, F. Kauff, B. Wilczynski, M. J. L. de Hoon, Bioinformatics 2009, 25, 1422.
T. A. Wassenaar, H. I. Ingólfsson, R. A. Böckmann, D. P. Tieleman, S. J. Marrink, J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 2144.
C. Kroon, P. A. A Automate, P. (2020). Aggregate, automate, assemble. [Thesis fully internal (DIV), University of Groningen]. University of Groningen, 2020, https://doi.org/10.33612/diss.132963667.
W. Kabsch, C. Sander, Biopolymers 1983, 22, 2577.
J. Kästner, W. Thiel, J. Chem. Phys. 2005, 123, 144104.
S.-W. Jin, D. Beis, T. Mitchell, J.-N. Chen, D. Y. R. Stainier, Development 2005, 132, 5199.