Automated, High-Throughput Phenotypic Screening and Analysis Platform to Study Pre- and Post-Implantation Morphogenesis in Stem Cell-Derived Embryo-Like Structures.
bioengineering platform
high-content imaging
microwells
screening
stem cell-based embryo models
Journal
Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569
Informations de publication
Date de publication:
22 Nov 2023
22 Nov 2023
Historique:
revised:
11
10
2023
received:
21
07
2023
medline:
22
11
2023
pubmed:
22
11
2023
entrez:
22
11
2023
Statut:
aheadofprint
Résumé
Combining high-throughput generation and high-content imaging of embryo models will enable large-scale screening assays in the fields of (embryo) toxicity, drug development, embryogenesis, and reproductive medicine. This study shows the continuous culture and in situ (i.e., in microwell) imaging-based readout of a 3D stem cell-based model of peri-implantation epiblast (Epi)/extraembryonic endoderm (XEn) development with an expanded pro-amniotic cavity (PAC) (E3.5 E5.5), namely XEn/EPiCs. Automated image analysis and supervised machine learning permit the identification of embryonic morphogenesis, tissue compartmentalization, cell differentiation, and consecutive classification. Screens with signaling pathway modulators at different time windows provide spatiotemporal information on their phenotypic effect on developmental processes leading to the formation of XEn/EPiCs. Exposure of the biological model in the microwell platform to pathway modulators at two time windows, namely 0-72 h and 48-120 h, show that Wnt and Fgf/MAPK pathway modulators affect Epi differentiation and its polarization, while modulation of BMP and Tgfβ/Nodal pathway affects XEn specification and epithelialization. Further, their collective role is identified in the timing of the formation and expansion of PAC. The newly developed, scalable culture and analysis platform, thereby, provides a unique opportunity to quantitatively and systematically study effects of pathway modulators on early embryonic development.
Identifiants
pubmed: 37991133
doi: 10.1002/advs.202304987
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2304987Subventions
Organisme : European Research Council
ID : 694801
Pays : International
Informations de copyright
© 2023 The Authors. Advanced Science published by Wiley-VCH GmbH.
Références
a) E. S. Bardot, A. K. Hadjantonakis, Mech. Dev. 2020, 163, 103617;
b) M. D. White, J. Zenker, S. Bissiere, N. Plachta, Dev. Cell 2018, 45, 667;
c) S. M. Morgani, A. K. Hadjantonakis, Curr. Top. Dev. Biol. 2020, 137, 391;
d) J. A. Rivera-Perez, A. K. Hadjantonakis, Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2014, 7, a015867.
a) N. C. Rivron, J. Frias-Aldeguer, E. J. Vrij, J.-C. Boisset, J. Korving, J. Vivié, R. K. Truckenmüller, A. Van Oudenaarden, C. A. Van Blitterswijk, N. Geijsen, Nature 2018, 557, 106;
b) R. Li, C. Zhong, Y. Yu, H. Liu, M. Sakurai, L. Yu, Z. Min, L. Shi, Y. Wei, Y. Takahashi, H.-K. Liao, J. Qiao, H. Deng, E. Nuñez-Delicado, C. Rodriguez Esteban, J. Wu, J. C. Izpisua Belmonte, Cell 2019, 179, 687;
c) L. Yu, Y. Wei, J. Duan, D. A. Schmitz, M. Sakurai, L. Wang, K. Wang, S. Zhao, G. C. Hon, J. Wu, Nature 2021, 591, 620;
d) H. Kagawa, A. Javali, H. H. Khoei, T. M. Sommer, G. Sestini, M. Novatchkova, Y. Scholte Op Reimer, G. Castel, A. Bruneau, N. Maenhoudt, J. Lammers, S. Loubersac, T. Freour, H. Vankelecom, L. David, N. Rivron, Nature 2022, 601, 600;
e) X. Liu, J. P. Tan, J. Schröder, A. Aberkane, J. F. Ouyang, M. Mohenska, S. M. Lim, Y. B. Y. Sun, J. Chen, G. Sun, Y. Zhou, D. Poppe, R. Lister, A. T. Clark, O. J. L. Rackham, J. Zenker, J. M. Polo, Nature 2021, 591, 627.
a) B. Sozen, G. Amadei, A. Cox, R. Wang, E. Na, S. Czukiewska, L. Chappell, T. Voet, G. Michel, N. Jing, D. M. Glover, M. Zernicka-Goetz, Obstet. Gynecol. Surv. 2019, 74, 30;
b) S. Zhang, T. Chen, N. Chen, D. Gao, B. Shi, S. Kong, R. C. West, Y. Yuan, M. Zhi, Q. Wei, J. Xiang, H. Mu, L. Yue, X. Lei, X. Wang, L. Zhong, H. Liang, S. Cao, J. C. I. Belmonte, H. Wang, J. Han, Nat. Commun. 2019, 10, 496;
c) E. J. Vrij, Y. S. Scholte Op Reimer, L. R. Fuentes, I. M. Guerreiro, V. Holzmann, J. F. Aldeguer, G. Sestini, B. K. Koo, J. Kind, C. A. van Blitterswijk, N. C. Rivron, Development 2022, 149, dev192310.
a) S. C. Van Den Brink, P. Baillie-Johnson, T. Balayo, A.-K. Hadjantonakis, S. Nowotschin, D. A. Turner, A. Martinez Arias, Development 2014, 141, 4231;
b) M. Thomson, Dev. Cell 2016, 39, 279.
a) V. Shankar, C. Van Blitterswijk, E. Vrij, S. Giselbrecht, Adv. Sci. (Weinh) 2021, 8, 2004250;
b) D. Luijkx, V. Shankar, C. van Blitterswijk, S. Giselbrecht, E. Vrij, Front. Cell Dev. Biol. 2022, 10, 838356;
c) M. Bao, J. Cornwall-Scoones, M. Zernicka-Goetz, Curr. Opin. Genet. Dev. 2022, 76, 101970;
d) J. Rossant, P. P. L. Tam, Stem Cell Rep. 2021, 16, 1031.
a) M. Bao, J. Cornwall-Scoones, E. Sanchez-Vasquez, A. L. Cox, D.-Y. Chen, J. De Jonghe, S. Shadkhoo, F. Hollfelder, M. Thomson, D. M. Glover, M. Zernicka-Goetz, Nat. Cell Biol. 2022, 24, 1341;
b) G. Amadei, C. E. Handford, C. Qiu, J. De Jonghe, H. Greenfeld, M. Tran, B. K. Martin, D.-Y. Chen, A. Aguilera-Castrejon, J. H. Hanna, M. B. Elowitz, F. Hollfelder, J. Shendure, D. M. Glover, M. Zernicka-Goetz, Nature 2022, 610, 143;
c) Y. Yamanaka, S. Hamidi, K. Yoshioka-Kobayashi, S. Munira, K. Sunadome, Y. Zhang, Y. Kurokawa, R. Ericsson, A. Mieda, J. L. Thompson, J. Kerwin, S. Lisgo, T. Yamamoto, N. Moris, A. Martinez-Arias, T. Tsujimura, C. Alev, Nature 2022, 614, 509;
d) Y. Zheng, X. Xue, Y. Shao, S. Wang, S. N. Esfahani, Z. Li, J. M. Muncie, J. N. Lakins, V. M. Weaver, D. L. Gumucio, J. Fu, Nature 2019, 573, 421.
a) J. V. Veenvliet, A. Bolondi, H. Kretzmer, L. Haut, M. Scholze-Wittler, D. Schifferl, F. Koch, M. Pustet, S. Heimann, R. Buschow, L. Wittler, B. Timmermann, A. Meissner, B. G. Herrmann, bioRxiv 2020, 2020, 974949;
b) M. Yang, T. Rito, J. Metzger, J. Naftaly, R. Soman, J. Hu, D. F. Albertini, D. H. Barad, A. H. Brivanlou, N. Gleicher, Nat. Cell Biol. 2021, 23, 1212.
a) S. C. van den Brink, A. Alemany, V. van Batenburg, N. Moris, M. Blotenburg, J. Vivie, P. Baillie-Johnson, J. Nichols, K. F. Sonnen, A. Martinez Arias, A. van Oudenaarden, Nature 2020, 582, 405;
b) G. Amadei, K. Y. C. Lau, J. De Jonghe, C. W. Gantner, B. Sozen, C. Chan, M. Zhu, C. Kyprianou, F. Hollfelder, M. Zernicka-Goetz, Dev. Cell 2021, 56, 366;
c) B. Sozen, A. L. Cox, J. De Jonghe, M. Bao, F. Hollfelder, D. M. Glover, M. Zernicka-Goetz, Dev. Cell 2019, 51, 698.
I. Lukonin, D. Serra, L. Challet Meylan, K. Volkmann, J. Baaten, R. Zhao, S. Meeusen, K. Colman, F. Maurer, M. B. Stadler, J. Jenkins, P. Liberali, Nature 2020, 586, 275.
a) Y. Ohnishi, W. Huber, A. Tsumura, M. Kang, P. Xenopoulos, K. Kurimoto, A. K. Oles, M. J. Araúzo-Bravo, M. Saitou, A.-K. Hadjantonakis, T. Hiiragi, Nat. Cell Biol. 2014, 16, 27;
b) S. A. Morris, R. T. Y. Teo, H. Li, P. Robson, D. M. Glover, M. Zernicka-Goetz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 6364.
a) N. Schrode, N. Saiz, S. Di Talia, A.-K. Hadjantonakis, Dev. Cell 2014, 29, 454;
b) C. Chazaud, Y. Yamanaka, T. Pawson, J. Rossant, Dev. Cell 2006, 10, 615;
c) C. Bassalert, L. Valverde-Estrella, C. Chazaud, Curr. Top. Dev. Biol. 2018, 128, 81;
d) C. M. Mulvey, C. Schröter, L. Gatto, D. Dikicioglu, I. B. Fidaner, A. Christoforou, M. J. Deery, L. T. Y. Cho, K. K. Niakan, A. Martinez-Arias, K. S. Lilley, Stem Cells 2015, 33, 2712.
a) S. J. L. Graham, K. B. Wicher, A. Jedrusik, G. Guo, W. Herath, P. Robson, M. Zernicka-Goetz, Nat. Commun. 2014, 5, 5667;
b) Q. T. Wang, K. Piotrowska, M. A. Ciemerych, L. Milenkovic, M. P. Scott, R. W. Davis, M. Zernicka-Goetz, Dev. Cell 2004, 6, 133;
c) J. Hao, J. N. Ho, J. A. Lewis, K. A. Karim, R. N. Daniels, P. R. Gentry, C. R. Hopkins, C. W. Lindsley, C. C. Hong, ACS Chem. Biol. 2010, 5, 245;
d) C. Krause, A. Guzman, P. Knaus, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2011, 43, 478.
K. Filimonow, R. De La Fuente, Theriogenology 2022, 180, 189.
A. Yanagida, E. Corujo-Simon, C. K. Revell, P. Sahu, G. G. Stirparo, I. M. Aspalter, A. K. Winkel, R. Peters, H. De Belly, D. A. D. Cassani, S. Achouri, R. Blumenfeld, K. Franze, E. Hannezo, E. K. Paluch, J. Nichols, K. J. Chalut, Cell 2022, 185, 1258.
A. Neagu, E. Van Genderen, I. Escudero, L. Verwegen, D. Kurek, J. Lehmann, J. Stel, R. A. M. Dirks, G. Van Mierlo, A. Maas, C. Eleveld, Y. Ge, A. T. Den Dekker, R. W. W. Brouwer, W. F. J. Van Ijcken, M. Modic, M. Drukker, J. H. Jansen, N. C. Rivron, E. B. Baart, H. Marks, D. Ten Berge, Nat. Cell Biol. 2020, 22, 534.
a) I. Bedzhov, M. Zernicka-Goetz, Cell 2014, 156, 1032;
b) Y. S. Kim, R. Fan, L. Kremer, N. Kuempel-Rink, K. Mildner, D. Zeuschner, L. Hekking, M. Stehling, I. Bedzhov, Sci. Adv. 2021, 7, abe1640.
a) V. Mantziou, P. Baillie-Benson, M. Jaklin, S. Kustermann, A. M. Arias, N. Moris, Reprod. Toxicol. 2021, 105, 72;
b) M. Rosner, M. Reithofer, D. Fink, M. Hengstschlager, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 637.
a) I. Lukonin, M. Zinner, P. Liberali, Exp. Mol. Med. 2021, 53, 1495;
b) J. Guo, P. Wang, B. Sozen, H. Qiu, Y. Zhu, X. Zhang, J. Ming, M. Zernicka-Goetz, J. Na, Stem Cell Rep. 2021, 16, 1331;
c) A. Beghin, G. Grenci, G. Sahni, S. Guo, H. Rajendiran, T. Delaire, S. B. Mohamad Raffi, D. Blanc, R. De Mets, H. T. Ong, X. Galindo, A. Monet, V. Acharya, V. Racine, F. Levet, R. Galland, J.-B. Sibarita, V. Viasnoff, Nat. Methods 2022, 19, 881.
E. J. Vrij, S. Espinoza, M. Heilig, A. Kolew, M. Schneider, C. A. Van Blitterswijk, R. K. Truckenmüller, N. C. Rivron, Lab Chip 2016, 16, 734.
R. Truckenmüller, S. Giselbrecht, N. Rivron, E. Gottwald, V. Saile, A. Van Den Berg, M. Wessling, C. Van Blitterswijk, Adv. Mater. 2011, 23, 1311.
A. E. Carpenter, T. R. Jones, M. R. Lamprecht, C. Clarke, I. H. Kang, O. Friman, D. A. Guertin, J. H. Chang, R. A. Lindquist, J. Moffat, P. Golland, D. M. Sabatini, Genome Biol. 2006, 7, R100.
D. R. Stirling, A. E. Carpenter, B. A. Cimini, Bioinformatics 2021, 37, 3992.
a) E. Corujo-Simon, J. Lilao-Garzon, S. Muñoz-Descalzo, Mech. Dev. 2017, 145, S159;
b) D. Ten Berge, D. Kurek, T. Blauwkamp, W. Koole, A. Maas, E. Eroglu, R. K. Siu, R. Nusse, Nat. Cell Biol. 2011, 13, 1070.
Y. Yamanaka, F. Lanner, J. Rossant, Development 2010, 137, 715.
S. Kishigami, Y. Mishina, Cytokine Growth Factor Rev. 2005, 16, 265.
C. B. Park, D. Dufort, Biol. Reprod. 2011, 84, 1103.
R. Moore, W. Tao, E. R. Smith, X.-X. Xu, Mol. Cell. Biol. 2014, 34, 560.
C. Buecker, R. Srinivasan, Z. Wu, E. Calo, D. Acampora, T. Faial, A. Simeone, M. Tan, T. Swigut, J. Wysocka, Cell Stem Cell 2014, 14, 838.
N. Christodoulou, C. Kyprianou, A. Weberling, R. Wang, G. Cui, G. Peng, N. Jing, M. Zernicka-Goetz, Nat. Cell Biol. 2018, 20, 1434.
D. R. Stirling, M. J. Swain-Bowden, A. M. Lucas, A. E. Carpenter, B. A. Cimini, A. Goodman, BMC Bioinformatics 2021, 22, 433.
Q.-L. Ying, J. Wray, J. Nichols, L. Batlle-Morera, B. Doble, J. Woodgett, P. Cohen, A. Smith, Nature 2008, 453, 519.
W. De Lau, N. Barker, T. Y. Low, B.-K. Koo, V. S. W. Li, H. Teunissen, P. Kujala, A. Haegebarth, P. J. Peters, M. Van De Wetering, D. E. Stange, J. Van Es, D. Guardavaccaro, R. B. M. Schasfoort, Y. Mohri, K. Nishimori, S. Mohammed, A. J. R. Heck, H. Clevers, Nature 2011, 476, 293.
a) S. Munoz-Descalzo, A. K. Hadjantonakis, A. M. Arias, Semin. Cell Dev. Biol. 2015, 101, 47;
b) E. Pedone, L. Marucci, Genes (Basel) 2019, 10, 176;
c) Y.-R. Jin, J. K. Yoon, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2012, 44, 2278.
a) P. J. Tesar, J. G. Chenoweth, F. A. Brook, T. J. Davies, E. P. Evans, D. L. Mack, R. L. Gardner, R. D. G. Mckay, Nature 2007, 448, 196;
b) I. G. M. Brons, L. E. Smithers, M. W. B. Trotter, P. Rugg-Gunn, B. Sun, S. M. Chuva De Sousa Lopes, S. K. Howlett, A. Clarkson, L. Ahrlund-Richter, R. A. Pedersen, L. Vallier, Nature 2007, 448, 191.
E. Coucouvanis, G. R. Martin, Development 1999, 126, 535.
A. Kumar, M. Lualdi, G. T. Lyozin, P. Sharma, J. Loncarek, X.-Y. Fu, M. R. Kuehn, Dev. Biol. 2015, 400, 1.
a) J. Brennan, C. C. Lu, D. P. Norris, T. A. Rodriguez, R. S. P. Beddington, E. J. Robertson, Nature 2001, 411, 965;
b) J. Artus, P. Douvaras, A. Piliszek, J. Isern, M. H. Baron, A.-K. Hadjantonakis, Dev. Biol. 2012, 361, 245.
E. Reissmann, H. Jörnvall, A. Blokzijl, O. Andersson, C. Chang, G. Minchiotti, M. G. Persico, C. F. Ibáñez, A. H. Brivanlou, Genes Dev. 2001, 15, 2010.
K. G. V. Anderson, W. B. Hamilton, F. V. Roske, A. Azad, T. E. Knudsen, M. A. Canham, L. M. Forrester, J. M. Brickman, Nat. Cell Biol. 2017, 19, 1164.
K. L. Lee, S. K. Lim, Y. L. Orlov, L. Y. Yit, H. Yang, L. T. Ang, L. Poellinger, B. Lim, PLoS Genet. 2011, 7.
N. Brandenberg, S. Hoehnel, F. Kuttler, K. Homicsko, C. Ceroni, T. Ringel, N. Gjorevski, G. Schwank, G. Coukos, G. Turcatti, M. P. Lutolf, Nat. Biomed. Eng. 2020, 4, 863.
C. Papanayotou, J. Collignon, Philos. Trans. R. Soc., B 2014, 369, 20130539.
T. Ichikawa, K. Nakazato, P. J. Keller, H. Kajiura-Kobayashi, E. H. K. Stelzer, A. Mochizuki, S. Nonaka, PLoS One 2013, 8, 64506.
a) D. Ten Berge, W. Koole, C. Fuerer, M. Fish, E. Eroglu, R. Nusse, Cell Stem Cell 2008, 3, 508;
b) S. C. Van Den Brink, P. Baillie-Johnson, T. Balayo, A.-K. Hadjantonakis, S. Nowotschin, D. A. Turner, A. Martinez Arias, Development 2014, 141, 4231;
c) J. V. Veenvliet, A. Bolondi, H. Kretzmer, L. Haut, M. Scholze-Wittler, D. Schifferl, F. Koch, L. Guignard, A. S. Kumar, M. Pustet, S. Heimann, R. Buschow, L. Wittler, B. Timmermann, A. Meissner, B. G. Herrmann, Science 2020, 370, 1291;
d) M. U. Girgin, N. Broguiere, L. Mattolini, M. P. Lutolf, Stem Cell Rep. 2021, 16, 1143.
B. Hogan, R. Tilly, J. Embryol. Exp. Morphol. 1978, 45, 107.
L. Freyer, C. Schröter, N. Saiz, N. Schrode, S. Nowotschin, A. Martinez-Arias, A.-K. Hadjantonakis, BMC Dev. Biol. 2015, 15, 38.
S. Giselbrecht, T. Gietzelt, E. Gottwald, C. Trautmann, R. Truckenmüller, K. F. Weibezahn, A. Welle, Biomed. Microdevices 2006, 8, 191.