Microfluidic Organoid Cultures Derived from Pancreatic Cancer Biopsies for Personalized Testing of Chemotherapy and Immunotherapy.
chemotherapy
immunotherapy
microfluidic device
pancreatic cancer
patient-derived organoid
Journal
Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569
Informations de publication
Date de publication:
29 Nov 2023
29 Nov 2023
Historique:
revised:
17
10
2023
received:
13
05
2023
medline:
29
11
2023
pubmed:
29
11
2023
entrez:
29
11
2023
Statut:
aheadofprint
Résumé
Patient-derived cancer organoids (PDOs) hold considerable promise for personalizing therapy selection and improving patient outcomes. However, it is challenging to generate PDOs in sufficient numbers to test therapies in standard culture platforms. This challenge is particularly acute for pancreatic ductal adenocarcinoma (PDAC) where most patients are diagnosed at an advanced stage with non-resectable tumors and where patient tissue is in the form of needle biopsies. Here the development and characterization of microfluidic devices for testing therapies using a limited amount of tissue or PDOs available from PDAC biopsies is described. It is demonstrated that microfluidic PDOs are phenotypically and genotypically similar to the gold-standard Matrigel organoids with the advantages of 1) spheroid uniformity, 2) minimal cell number requirement, and 3) not relying on Matrigel. The utility of microfluidic PDOs is proven by testing PDO responses to several chemotherapies, including an inhibitor of glycogen synthase kinase (GSKI). In addition, microfluidic organoid cultures are used to test effectiveness of immunotherapy comprised of NK cells in combination with a novel biologic. In summary, our microfluidic device offers considerable benefits for personalizing oncology based on cancer biopsies and may, in the future, be developed into a companion diagnostic for chemotherapy or immunotherapy treatments.
Identifiants
pubmed: 38018486
doi: 10.1002/advs.202303088
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2303088Subventions
Organisme : NIH HHS
ID : CA236612
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
ID : P30DK084567
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
ID : P50CA116201
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
ID : T32GM008244
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
ID : R01HL155150
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
ID : P01CA111412
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
ID : P01CA65493
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
ID : R35CA197292
Pays : United States
Informations de copyright
© 2023 The Authors. Advanced Science published by Wiley-VCH GmbH.
Références
I. I. Wistuba, J. G. Gelovani, J. J. Jacoby, S. E. Davis, R. S. Herbst, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2011, 8, 135.
a) D. Tuveson, H. Clevers, Science 2019, 364, 952;
b) L. Lazzari, G. Corti, G. Picco, C. Isella, M. Montone, P. Arcella, E. Durinikova, E. R. Zanella, L. Novara, F. Barbosa, A. Cassingena, C. Cancelliere, E. Medico, A. Sartore-Bianchi, S. Siena, M. J. Garnett, A. Bertotti, L. Trusolino, F. Di Nicolantonio, M. Linnebacher, A. Bardelli, S. Arena, Clin. Cancer Res. 2019, 25, 6243;
c) S. Abdolahi, Z. Ghazvinian, S. Muhammadnejad, M. Saleh, H. Asadzadeh Aghdaei, K. Baghaei, J Transl Med 2022, 20, 206.
S. Ding, C. Hsu, Z. Wang, N. R. Natesh, R. Millen, M. Negrete, N. Giroux, G. O. Rivera, A. Dohlman, S. Bose, T. Rotstein, K. Spiller, A. Yeung, Z. Sun, C. Jiang, R. Xi, B. Wilkin, P. M. Randon, I. Williamson, D. A. Nelson, D. Delubac, S. Oh, G. Rupprecht, J. Isaacs, J. Jia, C. Chen, J. P. Shen, S. Kopetz, S. Mccall, A. Smith, N. Gjorevski, et al., Cell Stem Cell 2022, 29, 905.
a) D. Siolas, G. J. Hannon, Cancer Res. 2013, 73, 5315;
b) Y. Lai, X. Wei, S. Lin, L. Qin, L. Cheng, P. Li, J. Hematol. Oncol. 2017, 10, 106.
J. Jung, H. S. Seol, S. Chang, Cancer Res. Treat 2018, 50, 1.
M. Ghosn, T. Ibrahim, T. Assi, E. El Rassy, H. R. Kourie, J. Kattan, World J. Gastroenterol. 2016, 22, 10124.
C. Rae, F. Amato, C. Braconi, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 3483.
a) L. Huang, A. Holtzinger, I. Jagan, M. Begora, I. Lohse, N. Ngai, C. Nostro, R. Wang, L. B. Muthuswamy, H. C. Crawford, C. Arrowsmith, S. E. Kalloger, D. J. Renouf, A. A. Connor, S. Cleary, D. F. Schaeffer, M. Roehrl, M. S. Tsao, S. Gallinger, G. Keller, S. K. Muthuswamy, Nat. Med. 2015, 21, 1364;
b) S. F. Boj, C-II Hwang, L. A. Baker, I. I. C. Chio, D. D. Engle, V. Corbo, M. Jager, M. Ponz-Sarvise, H. Tiriac, M. S. Spector, A. Gracanin, T. Oni, K. H. Yu, R. van Boxtel, M. Huch, K. D. Rivera, J. P. Wilson, M. E. Feigin, D. Öhlund, A. Handly-Santana, C. M. Ardito-Abraham, M. Ludwig, E. Elyada, B. Alagesan, G. Biffi, G. N. Yordanov, B. Delcuze, B. Creighton, K. Wright, Y. Park, et al., Cell 2015, 160, 324.
a) E. Driehuis, A. Van Hoeck, K. Moore, S. Kolders, H. E. Francies, M. C Gulersonmez, E. C. A. Stigter, B. Burgering, V. Geurts, A. Gracanin, G. Bounova, F. H. Morsink, R. Vries, S. Boj, J. Van Es, G. J A. Offerhaus, O. Kranenburg, M. J. Garnett, L. Wessels, E. Cuppen, L. A. A. Brosens, H. Clevers, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 26580;
b) H. Tiriac, P. Belleau, D D. Engle, D. Plenker, A. Deschênes, T. D. D. Somerville, F E. M. Froeling, R. A. Burkhart, R. E. Denroche, G.-H. Jang, K. Miyabayashi, C. M Young, H. Patel, M. Ma, J F. Lacomb, R. L. D. Palmaira, A. A. Javed, J. C. Huynh, M. Johnson, K. Arora, N. Robine, M. Shah, R. Sanghvi, A. B. Goetz, C. Y. Lowder, L. Martello, E. Driehuis, N. Lecomte, G. Askan, C. A. Iacobuzio-Donahue, et al., Cancer Discov. 2018, 8, 1112;
c) T. L. Hogenson, H. Xie, W. J. Phillips, M. D. Toruner, J. J. Li, I. P. Horn, D. J. Kennedy, L. L. Almada, D. L. Marks, R. M. Carr, JCI Insight 2022, 7.
S. Nuciforo, I. Fofana, M. S. Matter, T. Blumer, D. Calabrese, T. Boldanova, S. Piscuoglio, S. Wieland, F. Ringnalda, G. Schwank, L. M. Terracciano, C. K. Y. Ng, M. H. Heim, Cell Rep. 2018, 24, 1363.
a) M. Rajer, M. Kmet, Radiol Oncol 2005, 39, 269;
b) L. M. Ofiara, A. Navasakulpong, S. Beaudoin, A. V. Gonzalez, Front Oncol 2014, 4, 253.
a) W. D. Mojica, N. K. Frisch, J. K. Paterson, Anticancer Res. 2015, 35, 5905;
b) M. A. Foo, M. You, S. L. Chan, G. Sethi, G. K. Bonney, W. P. Yong, E. K.-H. Chow, E. L. S. Fong, L. Wang, B. C. Goh, Biomark Res 2022, 10, 10.
a) M. H. Wu, S. B. Huang, G. B. Lee, Lab Chip 2010, 10, 939;
b) O. J. Miller, A E. Harrak, T. Mangeat, J. C. Baret, L. Frenz, B E. Debs, E. Mayot, M. L. Samuels, E. K. Rooney, P. Dieu, M. Galvan, D. R. Link, A. D. Griffiths, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 378;
c) E. Prince, S. Kheiri, Y. Wang, F. Xu, J. Cruickshank, V. Topolskaia, H. Tao, E. W. K. Young, A. P. Mcguigan, D. W. Cescon, E. Kumacheva, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, 2101085;
d) Y.-C Tung, A. Y. Hsiao, S. G. Allen, Y.-S Torisawa, M. Ho, S. Takayama, Analyst 2011, 136, 473.
a) M. F. Coughlin, R. D. Kamm, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 1901410;
b) M. B. Chen, J. A. Whisler, J. Fröse, C. Yu, Y. Shin, R. D. Kamm, Nat. Protoc. 2017, 12, 865;
c) L. I. Ibrahim, C. Hajal, G. S. Offeddu, M R. Gillrie, R. D. Kamm, Biomaterials 2022, 288, 121728.
a) J. M. Ayuso, S. Rehman, M. Virumbrales-Munoz, P. H. Mcminn, P. Geiger, C. Fitzgerald, T. Heaster, M. C. Skala, D. J. Beebe, Sci. Adv. 2021, 7, eabc2331;
b) G. Ronteix, S. Jain, C. Angely, M. Cazaux, R. Khazen, P. Bousso, C. N. Baroud, Nat. Commun. 2022, 13, 3111;
c) J. S. Jeon, S. Bersini, M. Gilardi, G. Dubini, J. L. Charest, M. Moretti, R. D. Kamm, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 214;
d) D. Park, K. Son, Y. Hwang, J. Ko, Y. Lee, J. Doh, N. L. Jeon, Front Immunol 2019, 10, 1133.
a) T. Song, H. Zhang, Z. Luo, L. Shang, Y. Zhao, Adv. Sci. 2023, 2206004;
b) M. Geyer, D. Schreyer, L. M. Gaul, S. Pfeffer, C. Pilarsky, K. Queiroz, Cell Death Discovery 2023, 9, 20.
N. Dadgar, A. M. Gonzalez-Suarez, P. Fattahi, X. Hou, J. S. Weroha, A. Gaspar-Maia, G. Stybayeva, A. Revzin, Microsyst. Nanoeng. 2020, 6, 1.
M. Hamon, S. Hanada, T. Fujii, Y. Sakai, Cell Transplant. 2012, 21, 401.
S. Xiao, L. Liu, X. Lu, J. Long, X. Zhou, M. Fang, J Cancer Res Clin Oncol 2015, 141, 1465.
a) A. Urruticoechea, I. E. Smith, M. Dowsett, J. Clin. Oncol. 2005, 23, 7212;
b) M. Zapata, C. Cohen, M. T. Siddiqui, Cytojournal 2007, 4, 13.
a) Y. H. Jung, D. H. Choi, K. Park, S. B. Lee, J. Kim, H. Kim, H. W. Jeong, J. H Yang, J. A. Kim, S. Chung, B. S. Min, Biomaterials 2021, 276, 121004;
b) Y. Hu, X. Sui, F. Song, Y. Li, K. Li, Z. Chen, F. Yang, X. Chen, Y. Zhang, X. Wang, Q. Liu, C. Li, B. Zou, X. Chen, J. Wang, P. Liu, Nat. Commun. 2021, 12, 2581.
S. F. Boj, C.-II. Hwang, L. A. Baker, I. I. C. Chio, D. D. Engle, V. Corbo, M. Jager, M. Ponz-Sarvise, H. Tiriac, M. S. Spector, A. Gracanin, T. Oni, K. H. Yu, R. van Boxtel, M. Huch, K. D. Rivera, J. P. Wilson, M. E. Feigin, D. Ohlund, A. Handly-Santana, C. M. Ardito-Abraham, M. Ludwig, E. Elyada, B. Alagesan, G. Biffi, G. N. Yordanov, B. Delcuze, B. Creighton, K. Wright, Y. Park, et al., Cell 2015, 160, 324.
L. Huang, A. Holtzinger, I. Jagan, M. Begora, I. Lohse, N. Ngai, C. Nostro, R. Wang, L. B. Muthuswamy, H. C. Crawford, C. Arrowsmith, S. E. Kalloger, D. J. Renouf, A. A. Connor, S. Cleary, D. F. Schaeffer, M. Roehrl, M. S. Tsao, S. Gallinger, G. Keller, S. K. Muthuswamy, Nat. Med. 2015, 21, 1364.
a) F. Li, Y. Sheng, W. Hou, P. Sampath, D. Byrd, S. Thorne, Y. Zhang, J. Immunother. Cancer 2020, 8;
b) J. Liu, F. Li, Y. Ping, L. Wang, X. Chen, D. Wang, L. Cao, S. Zhao, B. Li, P. Kalinski, S. H. Thorne, B. Zhang, Y. Zhang, OncoTargets Ther. 2015, 6, 24978;
c) J. Lee, J. Park, Y. H. Kim, N. H. Lee, K.-M. Song, PLoS One 2019, 14, e0222559;
d) T. Starnes, K. K. Rasila, M J. Robertson, Z. Brahmi, R. Dahl, K. Christopherson, R. Hromas, Exp. Hematol. 2006, 34, 1101;
e) J. Lu, M. Chatterjee, H. Schmid, S. Beck, M. Gawaz, J Inflamm 2016, 13, 1.
a) M. G. Kazanietz, M. Durando, M. Cooke, Frontiers in endocrinology 2019, 10, 471;
b) Z. N. Senturk, I. Akdag, B. Deniz, A. Sayi-Yazgan, Front Immunol 2023, 14, 1152551.
a) T. Sato, R. G. Vries, H J. Snippert, M. Van De Wetering, N. Barker, D. E. Stange, J. H. Van Es, A. Abo, P. Kujala, P. J. Peters, H. Clevers, Nature 2009, 459, 262;
b) T. Sato, D. E. Stange, M. Ferrante, R G. J. Vries, J. H. van Es, S. van Den Brink, W. J. Van Houdt, A. Pronk, J. Van Gorp, P. D. Siersema, H. Clevers, Gastroenterology 2011, 141, 1762;
c) J. Drost, H. Clevers, Nat. Rev. Cancer 2018, 18, 407.
M. W. Toepke, D. J. Beebe, Lab Chip 2006, 6, 1484.
P. Hasty, C. Montagna, Mol. Cell. Oncol. 2014, 1, e29904.
N. Dhomen, R. Marais, Curr. Opin. Genet. Dev. 2007, 17, 31.
H. Ono, M. D. Basson, H. Ito, OncoTargets Ther. 2016, 7, 51301.
a) R. Gradiz, H. C. Silva, L. Carvalho, M. F. Botelho, A. Mota-Pinto, Sci. Rep. 2016, 6, 21648;
b) C. Neuzillet, A. Tijeras-Raballand, J. Cros, P. Bourgoin, P. Bourget, M. Serova, A. De Gramont, S. Faivre, E. Raymond, P. Ruszniewski, P. Hammel, Cancer Res. 2015, 75, 2677.
A. V. Ougolkov, M. E. Fernandez-Zapico, D. N. Savoy, R. A. Urrutia, D. D. Billadeau, Cancer Res. 2005, 65, 2076.
L Ding, V. S. Madamsetty, S. Kiers, O. Alekhina, A. Ugolkov, J. Dube, Y Zhang, J. S. Zhang, E. Wang, S. K. Dutta, D. M. Schmitt, F. J. Giles, A. P. Kozikowski, A. P. Mazar, D. Mukhopadhyay, D. D. Billadeau, Clin. Cancer Res. 2019, 25, 6452.
K. R. Roell, D. M. Reif, A. A. Motsinger-Reif, Front Pharmacol 2017, 8, 158.
a) T. Shimasaki, Y. Ishigaki, Y. Nakamura, T. Takata, N. Nakaya, H. Nakajima, I. Sato, X. Zhao, A. Kitano, K. Kawakami, T. Tanaka, T. Takegami, N. Tomosugi, T. Minamoto, Y. Motoo, J Gastroenterol 2012, 47, 321;
b) H. Kuroki, T. Anraku, A. Kazama, V. Bilim, M. Tasaki, D. Schmitt, A. P. Mazar, F. J. Giles, A. Ugolkov, Y. Tomita, Sci. Rep. 2019, 9, 1;
c) S. Mamaghani, S. Patel, D. W. Hedley, BMC Cancer 2009, 9, 132.
S. K. Tey, E. Y. T. Tse, X. Mao, F. C. F. Ko, A. S. T. Wong, R. C.-L. Lo, I. O.-L. Ng, J. W. P. Yam, Cancer Lett 2017, 411, 150.
J. S. Zhang, A. Koenig, A. Harrison, A. V. Ugolkov, M. E. Fernandez-Zapico, F. J. Couch, D. D. Billadeau, Oncogene 2011, 30, 3705.
a) T. P. Brouwer, A. L. Vahrmeijer, N. F. C. C. De Miranda, Cellular Oncology 2021, 44, 261;
b) J.-Y. Sun, X.-J. Lu, Vol. 2020, 480, 1.
a) C. Robert, Nat. Commun. 2020, 11, 3801;
b) S. Rafiq, C. S. Hackett, R. J. Brentjens, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2020, 17, 147;
c) R. C. Sterner, R. M. Sterner, Blood Cancer J. 2021, 11, 69.
E. L. Heipertz, E. R. Zynda, T. E. Stav-Noraas, A. D. Hungler, S. E. Boucher, N. Kaur, M. C. Vemuri, Front. Immunol. 2021, 12, 732135.
a) Z. B. Davis, D. A. Vallera, J. S. Miller, M. Felices, Semin. in Immunology 2017, 31, 64;
b) M. Felices, B. Kodal, P. Hinderlie, M. F. Kaminski, S. Cooley, D. J. Weisdorf, D. A. Vallera, J. S. Miller, V. Bachanova, Blood Adv 2019, 3, 897;
c) M. Felices, T. R. Lenvik, Z. B. Davis, J. S. Miller, D. A. Vallera, Natural Killer Cells, Springer 2016, p. 333;
d) S. K. Phung, J. S. Miller, M. Felices, Mol. Diagn. Ther. 2021, 25, 577.
D. A. Vallera, S. Ferrone, B. Kodal, P. Hinderlie, L. Bendzick, B. Ettestad, C. Hallstrom, N. A. Zorko, A. Rao, N. Fujioka, C. J. Ryan, M. A. Geller, J. S. Miller, M. Felices, Cancers 2020, 12, 2659.
a) R. G. Majzner, J. L. Theruvath, A. Nellan, S. Heitzeneder, Y. Cui, C. W. Mount, S. P. Rietberg, M. H. Linde, P. Xu, C. Rota, E. Sotillo, L. Labanieh, D. W. Lee, R. J. Orentas, D. S. Dimitrov, Z. Zhu, B. St Croix, A. Delaidelli, A. Sekunova, E. Bonvini, S. S. Mitra, M M. Quezado, R. Majeti, M. Monje, P. H. B. Sorensen, J. M. Maris, C. L. Mackall, Clin. Cancer Res. 2019, 25, 2560;
b) E. Picarda, K. C. Ohaegbulam, X. Zang, Clin. Cancer Res. 2016, 22, 3425;
c) S. Yang, W. Wei, Qi Zhao, Int J Biol Sci 2020, 16, 1767.
S. S. Somanchi, V. V. Senyukov, C. J. Denman, D. A. Lee, J. Vis. Exp. 2011, 48, e2540.
B. Zheng, K. P. Ko, X. Fang, X. Wang, J. Zhang, S. Jun, B. J. Kim, W. Luo, M. J. Kim, Y. S. Jung, C. L. Cervantes, J-II Park, iScience 2021, 24, 103440.
J. M. de Hoyos-Vega, H. J. Hong, K. Loutherback, G. Stybayeva, A. Revzin, Adv. Mater. Technol. 2022, 8, 2201121.
Z. Wu, K. Hjort, Lab Chip 2009, 9, 1500.
N. F. Sangweni, P V. Dludla, N. Chellan, L. Mabasa, J. R. Sharma, R. Johnson, Molecules 2021, 26, 7305.
a) P. V. Phatarpekar, B. L. Overlee, A. Leehan, K. M. Wilton, H. Ham, D. D. Billadeau, J. Cell Biol. 2020, 219;
b) K. M. Wilton, B. L. Overlee, D. D. Billadeau, J. Cell Sci. 2020, 133, jcs230508.
J. Schindelin, I. Arganda-Carreras, E. Frise, V. Kaynig, M. Longair, T. Pietzsch, S. Preibisch, C. Rueden, S. Saalfeld, B. Schmid, J. Y. Tinevez, D. J. White, V. Hartenstein, K. Eliceiri, P. Tomancak, A. Cardona, Nat. Methods 2012, 9, 676.