Engineering Sensory Ganglion Multicellular System to Model Tissue Nerve Ingrowth.
acoustic assembly
advanced in vitro models
alternatives to animal testing
multicellular system
sensory nerve ingrowth
Journal
Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569
Informations de publication
Date de publication:
Mar 2024
Mar 2024
Historique:
revised:
04
12
2023
received:
07
11
2023
pubmed:
19
12
2023
medline:
19
12
2023
entrez:
19
12
2023
Statut:
ppublish
Résumé
Discogenic pain is associated with deep nerve ingrowth in annulus fibrosus tissue (AF) of intervertebral disc (IVD). To model AF nerve ingrowth, primary bovine dorsal root ganglion (DRG) micro-scale tissue units are spatially organised around an AF explant by mild hydrodynamic forces within a collagen matrix. This results in a densely packed multicellular system mimicking the native DRG tissue morphology and a controlled AF-neuron distance. Such a multicellular organisation is essential to evolve populational-level cellular functions and in vivo-like morphologies. Pro-inflammatory cytokine-primed AF demonstrates its neurotrophic and neurotropic effects on nociceptor axons. Both effects are dependent on the AF-neuron distance underpinning the role of recapitulating inter-tissue/organ anatomical proximity when investigating their crosstalk. This is the first in vitro model studying AF nerve ingrowth by engineering mature and large animal tissues in a morphologically and physiologically relevant environment. The new approach can be used to biofabricate multi-tissue/organ models for untangling pathophysiological conditions and develop novel therapies.
Identifiants
pubmed: 38113315
doi: 10.1002/advs.202308478
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2308478Subventions
Organisme : AO Foundation
Informations de copyright
© 2023 AO RESEARCH INSTITUTE DAVOS (ARI). Advanced Science published by Wiley-VCH GmbH.
Références
J. E. Madsen, M. Hukkanen, A. K. Aune, I. Basran, J. F. Moller, J. M. Polak, L. Nordsletten, Clin. Orthop. Relat. Res. 1998, 351, 230.
P. W. Ackermann, S. L. Franklin, B. J. F. Dean, A. J. Carr, P. T. Salo, D. A. Hart, Front. Biosci. FRONT BIOSCI-LANDMRK 2014, 19, 1251.
P. I. Mapp, D. A. Walsh, Nat. Rev. Rheumatol. 2012, 8, 390.
a) B. Peng, J. Hao, S. Hou, W. Wu, D. Jiang, X. Fu, Y. Yang, Spine 2006, 31, 560;
b) B. Peng, W. Wu, S. Hou, P. Li, C. Zhang, Y. Yang, Journal of Bone & Joint Surgery, British Volume 2005, 87-B (1), 62;
c) W. E. Johnson, H. Evans, J. Menage, S. M. Eisenstein, A. El Haj, S. Roberts, Spine 2001, 26, 2550.
S. R. Chartier, M. L. Thompson, G. Longo, M. N. Fealk, L. A. Majuta, P. W. Mantyh, Pain 2014, 155, 2323.
a) T. Palmgren, M. Gronblad, J. Virri, E. Kaapa, E. Karaharju, Spine 1999, 24, 2075;
b) I. K. Ashton, S. Roberts, D. C. Jaffray, J. M. Polak, S. M. Eisenstein, J Orthop Res 1994, 12, 186;.
c) A. J. Freemont, T. E. Peacock, P. Goupille, J. A. Hoyland, J. O'Brien, M. I. Jayson, Lancet 1997, 350, 178.
a) M. Puopolo, L. M. Mendell, Reference Module in Neuroscience and Biobehavioral Psychology, 2017;
b) J. N. Campbell, R. A. Meyer, Neuron 2006, 52, 77.
R. V. Haberberger, C. Barry, N. Dominguez, D. Matusica, Front. Cell. Neurosci. 2019, 13, 271.
a) G. Inoue, S. Ohtori, Y. Aoki, T. Ozawa, H. Doya, T. Saito, T. Ito, T. Akazawa, H. Moriya, K. Takahashi, Spine 2006, 31, 1433;.
b) M. Miyagi, M. Millecamps, A. T. Danco, S. Ohtori, K. Takahashi, L. S. Stone, Spine 2014, 39, 1345.
M. Alini, S. M. Eisenstein, K. Ito, C. Little, A. A. Kettler, K. Masuda, J. Melrose, J. Ralphs, I. Stokes, H. J. Wilke, Eur Spine J 2008, 17, 2.
F. Yue, Y. Cheng, A. Breschi, J. Vierstra, W. Wu, T. Ryba, R. Sandstrom, Z. Ma, C. Davis, B. D. Pope, Y. Shen, D. D. Pervouchine, S. Djebali, R. E. Thurman, R. Kaul, E. Rynes, A. Kirilusha, G. K. Marinov, B. A. Williams, D. Trout, H. Amrhein, K. Fisher-Aylor, I. Antoshechkin, G. DeSalvo, L. H. See, M. Fastuca, J. Drenkow, C. Zaleski, A. Dobin, P. Prieto, et al., Nature 2014, 515, 355.
M. Casal, M. Haskins, Eur. J. Hum. Genet. 2006, 14, 266.
a) J. Kim, B.-K. Koo, J. A. Knoblich, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2020, 21, 571;.
b) M. Hofer, M. P. Lutolf, Nat. Rev. Mater. 2021, 6, 402.
D. Xiao, Q. Deng, Y. Guo, X. Huang, M. Zou, J. Zhong, P. Rao, Z. Xu, Y. Liu, Y. Hu, Y. Shen, K. Jin, M. Xiang, Sci. Adv. 2020, 6, eaaz5858.
A. Weerasuriya, A. P. Mizisin, Methods Mol. Biol. 2011, 686, 149.
a) Y. S. Kim, M. Anderson, K. Park, Q. Zheng, A. Agarwal, C. Gong, L. Y. Saijilafu, S. He, P. C. LaVinka, F. Zhou, D. Bergles, M. Hanani, Y. Guan, D. C. Spray, X. Dong, Neuron 2016, 91, 1085;.
b) M. Hanani, Brain Res. 2012, 183, 1487.
V. Mironov, R. P. Visconti, V. Kasyanov, G. Forgacs, C. J. Drake, R. R. Markwald, Biomaterials 2009, 30, 2164.
M. Müller, E. Öztürk, Ø. Arlov, P. Gatenholm, M. Zenobi-Wong, Ann. Biomed. Eng. 2017, 45, 210.
G. C. McCarter, J. D. Levine, Mol. Pain. 2006, 2, 28.
A. G. Guex, N. Di Marzio, D. Eglin, M. Alini, T. Serra, Mater Today Bio 2021, 10, 100110.
a) D. Petta, V. Basoli, D. Pellicciotta, R. Tognato, J. Barcik, C. Arrigoni, E. D. Bella, A. R. Armiento, C. Candrian, R. G. Richards, M. Alini, M. Moretti, D. Eglin, T. Serra, Biofabrication 2020, 13, 15004;.
b) T. Ren, P. Chen, L. Gu, M. G. Ogut, U. Demirci, Adv. Mater. 2020, 32, 1905713.
J. L. Bixby, W. A. Harris, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 1991, 7, 117.
M. V. Risbud, I. M. Shapiro, Nat. Rev. Rheumatol. 2014, 10, 44.
a) B. A. Lindborg, J. H. Brekke, A. L. Vegoe, C. B. Ulrich, K. T. Haider, S. Subramaniam, S. L. Venhuizen, C. R. Eide, P. J. Orchard, W. Chen, Q. Wang, F. Pelaez, C. M. Scott, E. Kokkoli, S. A. Keirstead, J. R. Dutton, J. Tolar, T. D. O'Brien, Stem Cells Transl. Med. 2016, 5, 970;.
b) K. D. A. Rienecker, R. G. Poston, R. N. Saha, ASN Neuro 2020, 12, 1759091420974807.
M. A. Lancaster, M. Renner, C. A. Martin, D. Wenzel, L. S. Bicknell, M. E. Hurles, T. Homfray, J. M. Penninger, A. P. Jackson, J. A. Knoblich, Nature 2013, 501, 373.
S. Tsutsumi, M. Yamazaki, T. Miyazaki, M. Watanabe, K. Sakimura, M. Kano, K. Kitamura, J. Neurosci. 2015, 35, 843.
L. M. Y. Yu, N. D. Leipzig, M. S. Shoichet, Mater. Today 2008, 11, 36.
J. Kupari, D. Usoskin, M. Parisien, D. Lou, Y. Hu, M. Fatt, P. Lönnerberg, M. Spångberg, B. Eriksson, N. Barkas, P. V. Kharchenko, K. Loré, S. Khoury, L. Diatchenko, P. Ernfors, Nat. Commun. 2021, 12, 1510.
a) A. W. Thompson, Z. Pujic, L. J. Richards, G. J. Goodhill, Mol. Cell. Neurosci. 2011, 47, 45;.
b) M. Ristola, C. Fedele, S. Hagman, L. Sukki, F. E. Kapucu, R. Mzezewa, T. Hyvärinen, P. Kallio, A. Priimagi, S. Narkilahti, Adv. Mater. Interfaces 2021, 8, 2100048, ;
c) J. Mai, L. Fok, H. Gao, X. Zhang, M.-m. Poo, J. Neurosci. 2009, 29, 7450;.
d) H. Xu, M. M. Ferreira, S. C. Heilshorn, Lab Chip 2014, 14, 2047.
J. Mai, L. Fok, H. Gao, X. Zhang, M. M. Poo, J. Neurosci. 2009, 29, 7450.
M. L. Szpara, K. Vranizan, Y. C. Tai, C. S. Goodman, T. P. Speed, J. Ngai, BMC Neurosci 2007, 8, 100.
D. G. Jamieson, A. Moss, M. Kennedy, S. Jones, G. Nenadic, D. L. Robertson, B. Sidders, Pain 2014, 155, 2243.
a) K. Ouyang, H. Zheng, X. Qin, C. Zhang, D. Yang, X. Wang, C. Wu, Z. Zhou, H. Cheng, Proc Natl Acad Sci U S A 2005, 102, 12259;.
b) J. Serra, H. Bostock, R. Sola, J. Aleu, E. Garcia, B. Cokic, X. Navarro, C. Quiles, Pain 2012, 153, 42.
T. Ladewig, B. U. Keller, Pflugers Archiv : European journal of physiology 2000, 440, 322.
W. D. Willis Jr., Exp Brain Res 2009, 196, 5.
G. B. D. Diseases, C. Injuries, Lancet 2020, 396, 1204.
M. J. DePalma, J. M. Ketchum, T. Saullo, Pain Med 2011, 12, 224.
a) Z. K. Cui, S. Y. Li, K. Liao, Z. J. Wang, Y. L. Guo, L. S. Tang, S. B. Tang, J. H. Ma, J. S. Chen, Neural Regen Res 2021, 16, 1856;.
b) M. Thakur, M. Crow, N. Richards, G. I. J. Davey, E. Levine, J. H. Kelleher, C. C. Agley, F. Denk, S. D. R. Harridge, S. B. McMahon, Front. Mol. Neurosci. 2014, 7, 87.
J. J. Pfannkuche, W. Guo, S. Cui, J. Ma, G. Lang, M. Peroglio, R. G. Richards, M. Alini, S. Grad, Z. Li, Connect. Tissue Res. 2020, 61, 304.
D. Mortimer, Z. Pujic, T. Vaughan, A. W. Thompson, J. Feldner, I. Vetter, G. J. Goodhill, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 5202.
S. M. Caparaso, A. L. Redwine, R. A. Wachs, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2023, 111, 1903.
J. Ma, D. Stefanoska, L. S. Stone, M. Hildebrand, C. C. van Donkelaar, X. Zou, V. Basoli, S. Grad, M. Alini, M. Peroglio, JOR Spine 2020, 3, e1090.
N. Hájos, T. J. Ellender, R. Zemankovics, E. O. Mann, R. Exley, S. J. Cragg, T. F. Freund, O. Paulsen, Eur. J. Neurosci. 2009, 29, 319.
C. Rostock, K. Schrenk-Siemens, J. Pohle, J. Siemens, Neuroscience 2018, 387, 13.
W. Zhu, G. S. Oxford, Neurosci. Lett. 2011, 500, 192.
a) Z. I. Johnson, Z. R. Schoepflin, H. Choi, I. M. Shapiro, M. V. Risbud, Eur Cell Mater 2015, 30, 104;.
b) C. L. Le Maitre, J. A. Hoyland, A. J. Freemont, Arthritis Res. Ther. 2007, 9, R77.
J. Ma, S. Häne, J. Eglauf, J. Pfannkuche, A. Soubrier, Z. Li, M. Peroglio, S. Hoppe, L. Benneker, G. Lang, S. Wangler, M. Alini, L. B. Creemers, S. Grad, S. Häckel, European Spine Journal 2023, 32, 2048.
J. A. Hoyland, C. Le Maitre, A. J. Freemont, Rheumatology 2008, 47, 809.
A. Lai, A. Moon, D. Purmessur, B. Skovrlj, D. M. Laudier, B. A. Winkelstein, S. K. Cho, A. C. Hecht, J. C. Iatridis, Spine J 2016, 16, 420.
D. Wang, A. Lai, J. Gansau, A. C. Seifert, J. Munitz, K. Zaheer, N. Bhadouria, Y. Lee, P. Nasser, D. M. Laudier, N. Holguin, A. C. Hecht, J. C. Iatridis, Spine J 2023.
T. W. Evashwick-Rogler, A. Lai, H. Watanabe, J. M. Salandra, B. A. Winkelstein, S. K. Cho, A. C. Hecht, J. C. Iatridis, JOR Spine 2018, 1, 1014.
P. I. Mapp, D. A. Walsh, Nature Reviews Rheumatology 2012, 8, 390.
J. L. Saloman, K. M. Albers, D. Li, D. J. Hartman, H. C. Crawford, E. A. Muha, A. D. Rhim, B. M. Davis, Proc Natl Acad Sci U S A 2016, 113, 3078.
R. Tognato, A. R. Armiento, V. Bonfrate, R. Levato, J. Malda, M. Alini, D. Eglin, G. Giancane, T. Serra, Adv. Funct. Mater. 2018, 29, 1804647.
M. H. Longair, D. A. Baker, J. D. Armstrong, Bioinform 2011, 27, 2453.
J. Ma, V. Patil, A. Pandit, L. R. Quinlan, D. P. Finn, S. Grad, M. Alini, M. Peroglio, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 9725.
J. Gewiess, J. Eglauf, A. Soubrier, S. Grad, M. Alini, M. Peroglio, J. Ma, Jor Spine 2023, 6, e1267.
S. Andrews, http://www.bioinformatics.babraham.ac.uk/projects/fastqc/ 2010.
B. Li, C. N. Dewey, BMC Bioinformatics 2011, 12, 323.
A. Dobin, C. A. Davis, F. Schlesinger, J. Drenkow, C. Zaleski, S. Jha, P. Batut, M. Chaisson, T. R. Gingeras, Bioinformatics 2013, 29, 15.
F. J. Martin, M. R. Amode, A. Aneja, O. Austine-Orimoloye, A. G. Azov, I. Barnes, A. Becker, R. Bennett, A. Berry, J. Bhai, S. K. Bhurji, A. Bignell, S. Boddu, P. R. Branco Lins, L. Brooks, S. B. Ramaraju, M. Charkhchi, A. Cockburn, L. Da Rin Fiorretto, C. Davidson, K. Dodiya, S. Donaldson, B. El Houdaigui, T. El Naboulsi, R. Fatima, C. G. Giron, T. Genez, G. S. Ghattaoraya, J. G. Martinez, C. Guijarro, et al., Nucleic Acids Res. 2023, 51, D933.
M. I. Love, W. Huber, S. Anders, Genome Biol. 2014, 15, 550.
Y. Zhou, B. Zhou, L. Pache, M. Chang, A. H. Khodabakhshi, O. Tanaseichuk, C. Benner, S. K. Chanda, Nat. Commun. 2019, 10, 1523.
D. Szklarczyk, R. Kirsch, M. Koutrouli, K. Nastou, F. Mehryary, R. Hachilif, A. L. Gable, T. Fang, N. T. Doncheva, S. Pyysalo, P. Bork, L. J. Jensen, C. von Mering, Nucleic Acids Res. 2023, 51, D638.