Cellular and Exosomal MicroRNAs: Emerging Clinical Relevance as Targets for Breast Cancer Diagnosis and Prognosis.

biomarker diagnosis exosomal miRNAs exosomes microRNA (miRNA) prognosis

Journal

Advanced biology
ISSN: 2701-0198
Titre abrégé: Adv Biol (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101775319

Informations de publication

Date de publication:
22 Jan 2024
Historique:
revised: 26 12 2023
received: 02 10 2023
medline: 23 1 2024
pubmed: 23 1 2024
entrez: 23 1 2024
Statut: aheadofprint

Résumé

Breast cancer accounts for the highest cancer cases globally, with 12% of occurrences progressing to metastatic breast cancer with a low survival rate and limited effective early intervention strategies augmented by late diagnosis. Moreover, a low concentration of prognostic and predictive markers hinders disease monitoring. Circulating and exosomal microRNAs (miRNAs) have recently shown a considerable interplay in breast cancer, standing out as effective diagnostic and prognostic markers. The primary functions are as gene regulatory agents at the genetic and epigenetic levels. An array of dysregulated miRNAs stimulates cancer-promoting mechanisms, activating oncogenes and controlling tumor-suppressing genes and mechanisms. Exosomes are vastly studied extracellular vesicles, carrying, and transporting cargo, including noncoding RNAs with premier roles in oncogenesis. Translocation of miRNAs from the circulation to exosomes, with RNA-binding proteins in stress-induced conditions, has shown significant cooperation in function to promote breast cancer. This review examines cellular and exosomal miRNA biogenesis and loading, the clinical implications of their dysregulation, their function in diagnosis, prognosis, and prediction of breast cancer, and in regulating cancer signaling pathways. The influence of cellular and exosomal miRNAs presents clinical significance on breast cancer diagnosis, subtyping, staging, prediction, and disease monitoring during treatment, hence a potent marker for breast cancer.

Identifiants

pubmed: 38258348
doi: 10.1002/adbi.202300532
doi:

Types de publication

Journal Article Review

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

IM

Pagination

e2300532

Subventions

Organisme : NIH HHS
ID : 1R16GM149496-01
Pays : United States

Informations de copyright

© 2024 The Authors. Advanced Biology published by Wiley-VCH GmbH.

Références

H. Sung, J. Ferlay, R L. Siegel, M. Laversanne, I. Soerjomataram, A. Jemal, F. Bray, Ca-Cancer J. Clin. 2021, 71, 209.
X. Dai, L. Xiang, T. Li, Z. Bai, J. Cancer 2016, 7, 1281.
C. Duggan, D. Trapani, A. M. Ilbawi, E. Fidarova, M. Laversanne, G. Curigliano, F. Bray, B. O. Anderson, Lancet Oncol. 2021, 22, 1632.
J. Y. Jang, Y. S. Kim, K. N. Kang, K. H. Kim, Y. J. Park, C. W. Kim, Mol. Clin. Oncol. 2021, 14, 1.
J. Krammer, K. Pinker-Domenig, M. E. Robson, M. Gönen, B. Bernard-Davila, E. A. Morris, D. A. Mangino, M. S. Jochelson, Breast Cancer Res. Treat. 2017, 163, 565.
M. J. Duffy, S. Walsh, E. W. McDermott, J. Crown, Adv. Clin. Chem. 2015, 71, 1.
M. Zubair, S. Wang, N. Ali, Front. Pharmacol. 2021, 11, 2487.
L. M. Doyle, M. Z. Wang, Cells 2019, 8, 727.
M. P. Bebelman, M. J. Smit, D. M. Pegtel, S. R. Baglio, Pharmacol. Ther. 2018, 188, 1.
C. Kahlert, R. Kalluri, J. Mol. Med. 2013, 91, 431.
S. Samanta, S. Rajasingh, N. Drosos, Z. Zhou, B. Dawn, J. Rajasingh, Acta Pharmacol. Sin. 2017, 394, 501.
A. Abak, A. Abhari, S. Rahimzadeh, PeerJ 2018, 2018, e4763.
N. P. Hessvik, A. Llorente, Cell. Mol. Life Sci. 2018, 75, 193.
C. Roma-Rodrigues, L. R. Raposo, R. Cabral, F. Paradinha, P. V. Baptista, A. R. Fernandes, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 162.
S. Keerthikumar, D. Chisanga, D. Ariyaratne, H. Al Saffar, S. Anand, K. Zhao, M. Samuel, M. Pathan, M. Jois, N. Chilamkurti, L. Gangoda, S. Mathivanan, J. Mol. Biol. 2016, 428, 688.
S. Cho, H. C. Yang, W. J. Rhee, Biosens. Bioelectron. 2019, 146, 111749.
M. P. Zaborowski, L. Balaj, X. O. Breakefield, C. P. Lai, Bioscience 2015, 65, 783.
D. W. Greening, S. K. Gopal, R. Xu, R. J. Simpson, W. Chen, Semin. Cell Dev. Biol. 2015, 40, 72.
A. Makler, W. Asghar, Expert Rev. Mol. Diagn. 2020, 20, 387.
S. Boukouris, S. Mathivanan, Proteomics. Clin. Appl. 2015, 9, 358.
A. Thind, C. Wilson, J. Extracell. ves. 2016, 5, 31292.
Y. Liang, L. Duan, J. Lu, J. Xia, Theranostics 2021, 11, 3183.
Z. A. Syeda, S. S. S. Langden, C. Munkhzul, M. Lee, S. J. Song, Int. J. Mol. Sci. 2020 2020, 21, 1723.
B. N. Hannafon, W. Q. Ding, Int. J. Mol. Sci. 2013, 14, 14240.
F. Mar-Aguilar, J. A. Mendoza-Ramírez, I. Malagón-Santiago, P. K. Espino-Silva, S. K. Santuario-Facio, P. Ruiz-Flores, C. Rodríguez-Padilla, D. Reséndez-Pérez, Dis. Markers 2013, 34, 163.
D. Sanz-Rubio, I. Martin-Burriel, A. Gil, P. Cubero, M. Forner, A. Khalyfa, J M. Marin, Sci. Rep. 2018, 8, 1.
M. Acunzo, G. Romano, D. Wernicke, C. M. Croce, Adv. Biol. Regul. 2014, 58, 53.
T. Annese, R. Tamma, M. De Giorgis, D. Ribatti, Front. Oncol. 2020, 10, 581007.
A R. Kodahl, M B. Lyng, H. Binder, S. Cold, K. Gravgaard, A. S. Knoop, H. J. Ditzel, Mol. Oncol. 2014, 8, 874.
E. C. Martin, A. K. Conger, T. J. Yan, V. T. Hoang, D. F. B. Miller, A. Buechlein, D. B. Rusch, K. P. Nephew, B. M. Collins-Burow, M. E. Burow, FEBS Lett. 2017, 591, 382.
P. de Souza Rocha Simonini, A. Breiling, N. Gupta, M. Malekpour, M. Youns, R. Omranipour, F. Malekpour, S. Volinia, C. M. Croce, H. Najmabadi, S. Diederichs, Ö. Sahin, D. Mayer, F. Lyko, J. D. Hoheisel, Y. Riazalhosseini, Cancer Res. 2010, 70, 9175.
J. R. Chevillet, Q. Kang, I. K. Ruf, H. A. Briggs, L. N. Vojtech, S. M. Hughes, H. H. Cheng, J. D. Arroyo, E. K. Meredith, E. N. Gallichotte, E. L. Pogosova-Agadjanyan, C. Morrissey, D. L. Stirewalt, F. Hladik, E. Y. Yu, C. S. Higano, M. Tewari, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2014, 111, 14888.
O. Cho, D. W. Kim, J. Y. Cheong, Biomolecules 2021, 11, 1691.
L.-Y. Zhai, M.-X. Li, W.-L. Pan, Y. Chen, M.-M. Li, J.-X. Pang, L. Zheng, J.-X. Chen, W.-J. Duan, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 46.
Y. He, F. Deng, S. Yang, D. Wang, X. Chen, S. Zhong, J. Zhao, J. Tang, Biomark. Med. 2018, 12, 177.
X. Dong, X. Bai, J. Ni, H. Zhang, W. Duan, P. Graham, Y. Li, Cell Death Dis. 2020, 11, 1.
A. M. Grimaldi, M. Salvatore, M. Incoronato, Front. Oncol. 2021, 11, 1472.
J. Zhao, C. Liu, Y. Li, Y. Ma, J. Deng, L. Li, J. Sun, J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 4996.
K. D. P. Dorayappan, M. L. Gardner, C. L. Hisey, R. A. Zingarelli, B. Q. Smith, M. D. S. Lightfoot, R. Gogna, M M. Flannery, J. Hays, D. J. Hansford, M. A. Freitas, L. Yu, D E. Cohn, K. Selvendiran, Cancer Res. 2019, 79, 3503.
S. Li, Y. Wu, F. Ding, J. Yang, J. Li, X. Gao, C. Zhang, J. Feng, Nanoscale 2020, 12, 10854.
A. Jafari, A. Babajani, M. Abdollahpour-Alitappeh, N. Ahmadi, M. Rezaei-Tavirani, Med. Oncol. 2021, 38, 45.
K. G. K. Deepak, R. Vempati, G. P. Nagaraju, V. R. Dasari, N. S., D. N. Rao, R. R. Malla, Pharmacol. Res. 2020, 153, 104683.
M. Osada-Oka, M. Shiota, Y. Izumi, M. Nishiyama, M. Tanaka, T. Yamaguchi, E. Sakurai, K. Miura, H. Iwao, Hypertens. Res. 2017, 40, 353.
H. M. Ramos-Zaldívar, I. Polakovicova, E. Salas-Huenuleo, A. H. Corvalán, M. J. Kogan, C. P. Yefi, M. E. Andia, Fluids Barriers CNS 2022, 19, 60.
C. Li, S. Qin, Y. Wen, W. Zhao, Y. Huang, J. Liu, J. Controll. Rel. 2022, 349, 902.
A. Zomer, C. Maynard, F. J. Verweij, A. Kamermans, R. Schäfer, E. Beerling, R. M. Schiffelers, E. de Wit, J. Berenguer, S. I. J. Ellenbroek, T. Wurdinger, D. M. Pegtel, J. van Rheenen, Cell 2015, 161, 1046.
K. B. Reddy, Cancer Cell Int. 2015, 15, 38.
R. Fukunaga, Encycl. Cell Biol. 2016, 1, 354.
Y. Zheng, Comput. Non-Coding RNA Biol., 2019, 35.
P. M. M. Ozawa, E. Vieira, D. S. Lemos, I. L. M Souza, S. M. Zanata, V. C. Pankievicz, T. R. Tuleski, E. M. Souza, P. F. Wowk, C. D. A Urban, F. Kuroda, R. S. Lima, R. C. Almeida, D. F. Gradia, I. J. Cavalli, L. R. Cavalli, D. Malheiros, E. M. S. F. Ribeiro, Biomolecules 2020, 10, 150.
S. Lin, R. I. Gregory, Nat. Rev. Cancer 2015, 15, 321.
W. Jin, J. Wang, C. P. Liu, H. W. Wang, R. M. Xu, Mol. Cell 2020, 78, 423.
A. Rodriguez, S. Griffiths-Jones, J. L. Ashurst, A. Bradley, Genome Res. 2004, 14, 1902.
M. Ha, V. N. Kim, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2014, 158, 509.
A. Fernández-Medarde, E. Santos, Genes Cancer 2011, 2, 344.
S. Jonas, E. Izaurralde, Nat. Rev. Genet. 2015, 167, 421.
C. Catalanotto, C. Cogoni, G. Zardo, Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 1712.
J. O'Brien, H. Hayder, Y. Zayed, C. Peng, Front. Endocrinol. 2018, 1, 402.
S. A. Melo, H. Sugimoto, J. T. O'Connell, N. Kato, A. Villanueva, A. Vidal, L. Qiu, E. Vitkin, L. T. Perelman, C. A. Melo, A. Lucci, C. Ivan, G. A. Calin, R. Kalluri, Cancer Cell 2014, 26, 707.
J. Li, X. Jiang, K. Wang, ExRNA 2019, 1, 1.
M. Groot, H. Lee, Cells 2020, 9, 1.
H. Lee, D. Zhang, Z. Zhu, C. S. Dela Cruz, Y. Jin, Sci. Rep. 2016, 6, 1.
H. Lee, D. Zhang, J. Wu, L. E. Otterbein, Y. Jin, J. Immunol. 2017, 199, 1453.
C. Villarroya-Beltri, C. Gutiérrez-Vázquez, F. Sánchez-Cabo, D. Pérez-Hernández, J. Vázquez, N. Martin-Cofreces, D. J. Martinez-Herrera, A. Pascual-Montano, M. Mittelbrunn, F. Sánchez-Madrid, Nat. Commun. 2013, 41, 1.
A. J. McKenzie, D. Hoshino, N. H. Hong, D. J. Cha, J. L. Franklin, R J. Coffey, J. G. Patton, A. M. Weaver, Cell Rep. 2016, 15, 978.
M. J. Shurtleff, M. M. Temoche-Diaz, K. V. Karfilis, S. Ri, R. Schekman, Elife 2016, 5, 19276.
P. Lu, H. Li, N. Li, R. N. Singh, C. E. Bishop, X. Chen, B. Lu, PLoS One 2017, 12, e0185992.
H. Lee, C. Li, Y. Zhang, D. Zhang, L. E. Otterbein, Y. Jin, J. Exp. Med. 2019, 216, 2202.
B. Wu, S. Su, D. P. Patil, H. Liu, J. Gan, S. R. Jaffrey, J. Ma, Nat. Commun. 2018, 91, 1.
I. A. Hendriks, A. C. O. Vertegaal, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2016, 179, 581.
Z. C. Nwosu, M. P. Ebert, S. Dooley, C. Meyer, Mol. Cancer 2016, 15, 1.
A. F. G. Quest, J. L. Gutierrez-Pajares, V. A. Torres, J. Cell. Mol. Med. 2008, 12, 1130.
F. Faggi, N. Chiarelli, M. Colombi, S. Mitola, R. Ronca, L. Madaro, M. Bouche, P. L. Poliani, M. Vezzoli, F. Longhena, E. Monti, B. Salani, D. Maggi, C. Keller, A. Fanzani, Lab. Investig. 2015, 956, 585.
N. Patani, L. A. Martin, J. S. Reis-Filho, M. Dowsett, Breast Cancer Res. Treat. 2012, 131, 1.
Z. Wang, N. Wang, P. Liu, Fu Peng, H. Tang, Q. Chen, R. Xu, Y. Dai, Y. Lin, X. Xie, C. Peng, H. Situ, Oncotarget 2015, 6, 37135.
J. Pérez-Boza, A. Boeckx, M. Lion, F. Dequiedt, I. Struman, Cell. Mol. Life Sci. 2020, 77, 4413.
L. Li, D. Zhu, L. Huang, J. Zhang, Z. Bian, X. Chen, Y. Liu, C.-Y. Zhang, K. Zen, PLoS One 2012, 7, e46957.
J. A. McCubrey, L. S. Steelman, W. H. Chappell, S. L. Abrams, E. W. T. Wong, F. Chang, B. Lehmann, D. M. Terrian, M. Milella, A. Tafuri, F. Stivala, M. Libra, J. Basecke, C. Evangelisti, A. M. Martelli, R. A. Franklin, Biochim. Biophys. Acta 2007, 1773, 1263.
D. J. Cha, J. L. Franklin, Y. Dou, Q. Liu, J. N. Higginbotham, M. Demory Beckler, A. M. Weaver, K. Vickers, N. Prasad, S. Levy, B. Zhang, R. J. Coffey, J. G. Patton, Elife 2015, 4, 7197.
M. Janz, N. Harbeck, P. Dettmar, U. Berger, A. Schmidt, K. Jürchott, M. Schmitt, H.-D. Royer, Int. J. Cancer 2002, 97, 278.
F. Fabbiano, J. Corsi, E. Gurrieri, C. Trevisan, M. Notarangelo, V. G. D'Agostino, J. Extracell. Vesicles 2020, 10, e12043.
K. Buchet-Poyau, J. Courchet, H. L. Hir, B. Seraphin, J.-Y. Scoazec, L. Duret, C. Domon-Dell, J.-N. Freund, M. Billaud, Nucleic Acids Res. 2007, 35, 1289.
G. Walbrecq, C. Margue, I. Behrmann, S. Kreis, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 1.
C. Jiang, Y. Fu, G. Liu, B. Shu, J. Davis, G. K. Tofaris, Nano-Micro Lett. 2021, 14, 3.
B. N. Hannafon, Y. D. Trigoso, C. L. Calloway, Y. D Zhao, D. H. Lum, A. L. Welm, Z. J. Zhao, K. E. Blick, W. C. Dooley, W. Q. Ding, Breast Cancer Res. 2016, 18, 90.
L. Milane, A. Singh, G. Mattheolabakis, M. Suresh, M. Amiji, J. Controll. Rel. 2015, 219, 278.
Z. Su, Z. Yang, Y. Xu, Y. Chen, Q. Yu, Oncotarget 2015, 6, 8474.
H. Schwarzenbach, Expert Rev. Mol. Diagnost. 2015, 15, 1159.
B. Liu, R. Du, L. Zhou, J. Xu, S. Chen, J. Chen, X. Yang, D-Xu Liu, Z.-M. Shao, L. Zhang, Z. Yu, Ni Xie, J.-L. Guan, S. Liu, Theranostics 2018, 8, 5801.
S. J. Yu, J.-Y. Hu, X.-Y. Kuang, J.-M. Luo, Y.-F. Hou, G.-H. Di, J. Wu, Z.-Z. Shen, H.-Y. Song, Z.-M. Shao, Clin. Cancer Res. 2013, 19, 1389.
A. Shimomura, S. Shiino, J. Kawauchi, S. Takizawa, H. Sakamoto, J. Matsuzaki, M. Ono, F. Takeshita, S. Niida, C. Shimizu, Y. Fujiwara, T. Kinoshita, K. Tamura, T. Ochiya, Cancer Sci. 2016, 107, 326.
A. Fontana, R. Barbano, E. Dama, B. Pasculli, M. Rendina, M. G. Morritti, V. Melocchi, M. Castelvetere, V. M. Valori, S. Ravaioli, S. Bravaccini, L. Ciuffreda, P. Graziano, E. Maiello, M. Copetti, V. M. Fazio, M. Esteller, F. Bianchi, P. Parrella, Sci. Rep. 2021, 11, 1.
M. W. Kim, S. Park, H. Lee, H. Gwak, K.-A. Hyun, J. Y. Kim, H.-I. Jung, S. Il Kim, Cancer Sci. 2021, 112, 5078.
D. Jurkovicova, B. Smolkova, M. Magyerkova, Z. Sestakova, V. H. Kajabova, L. Kulcsar, I. Zmetakova, L. Kalinkova, T. Krivulcik, M. Karaba, J. Benca, T. Sedlackova, G. Minarik, Z. Cierna, L. Danihel, M. Mego, M. Chovanec, I. Fridrichova, Oncotarget 2017, 8, 77369.
I. Stevic, V. Müller, K. Weber, P A. Fasching, T. Karn, F. Marmé, C. Schem, E. Stickeler, C. Denkert, M. van Mackelenbergh, C. Salat, A. Schneeweiss, K. Pantel, S. Loibl, M. Untch, H. Schwarzenbach, BMC Med. 2018, 16, 179.
G. von Minckwitz, A. Schneeweiss, S. Loibl, C. Salat, C. Denkert, M. Rezai, J. U. Blohmer, C. Jackisch, S. Paepke, B. Gerber, D. M. Zahm, S. Kümmel, H. Eidtmann, P. Klare, J. Huober, S. Costa, H. Tesch, C. Hanusch, J. Hilfrich, F. Khandan, P. A. Fasching, B. V. Sinn, K. Engels, K. Mehta, V. Nekljudova, M. Untch, Lancet Oncol. 2014, 15, 747.
L. Y. Kong, M. Xue, Q. C. Zhang, C. F. Su, Oncotarget 2017, 8, 15507.
G. Jiang, W. Shi, H. Fang, X. Zhang, Mol. Med. Rep. 2018, 18, 5417.
L. Jin, O. Wessely, E. G. Marcusson, C. Ivan, G. A. Calin, S. K. Alahari, Cancer Res. 2013, 73, 2884.
H. Heyn, M. Engelmann, S. Schreek, P. Ahrens, U. Lehmann, H. Kreipe, B. Schlegelberger, C. Beger, Int. J. Cancer 2011, 129, 2797.
S. Hajibabaei, F. Sotoodehnejadnematalahi, N. Nafissi, S. Zeinali, M. Azizi, Sci. Rep. 2023, 13, 1.
Q. Zhao, Y. Liu, T. Wang, Y. Yang, H. Ni, H. Liu, Q. Guo, T. Xi, L. Zheng, Eur. J. Pharmacol. 2020, 884, 173359.
A. Ward, A. Balwierz, J. D. Zhang, M. Küblbeck, Y. Pawitan, T. Hielscher, S. Wiemann, Ö. Sahin, Oncogene 2012, 32, 1173.
R. K. Moorthy, C. Srinivasan, M. Kannan, A. J. V. Arockiam, Appl. Biochem. Biotechnol. 2023, 195, 4503.
H. Dillekås, M. S. Rogers, O. Straume, Cancer Med. 2019, 8, 5574.
K. Wu, J. Feng, F. Lyu, F. Xing, S. Sharma, Y. Liu, S.-Y. Wu, D. Zhao, A. Tyagi, R. P. Deshpande, X. Pei, M. G. Ruiz, H. Takahashi, S. Tsuzuki, T. Kimura, Y.-Y. Mo, Y. Shiozawa, R. Singh, K. Watabe, Nat. Commun. 2021, 12, 1.
B. F. Boyce, Y. Xiu, J. Li, L. Xing, Z. Yao, Endocrinol. Metab. 2015, 30, 35.
J. B. Moon, J. H. Kim, K. Kim, B. U. Youn, A. Ko, S. Y. Lee, N. Kim, J. Immunol. 2012, 188, 163.
C. Chai, H. Wu, B. Wang, D. D. Eisenstat, R. P. Leng, Carcinogenesis 2018, 39, 1185.
L.-L. Zhang, G.-G. Mu, Q.-S. Ding, Y.-X. Li, Y.-B. Shi, J.-F. Dai, H.-G. Yu, J. Biol. Chem. 2015, 290, 15018.
J.-Y. Ho, R.-J. Hsu, J.-M. Liu, S.-C. Chen, G.-S. Liao, H.-W. Gao, C.-P. Yu, Oncotarget 2017, 8, 22443.
A. Sueta, Y. Yamamoto, M. Tomiguchi, T. Takeshita, M. Yamamoto-Ibusuki, H. Iwase, Oncotarget 2017, 8, 69934.
Y. Huo, X. Li, P. Xu, Z. Bao, W. Liu, Front. Genet. 2022, 13, 856075.
J. Mao, L. Wang, J. Wu, Y. Wang, H. Wen, X. Zhu, B. Wang, H. Yang, Stem Cells Int. 2021, 18, 1.
T. Su, P. Zhang, F. Zhao, S. Zhang, Front. Oncol. 2021, 11, 631703.
Y. Yi, M. Wu, H. Zeng, W. Hu, C. Zhao, M. Xiong, W. Lv, P. Deng, Q. Zhang, Y. Wu, Front. Oncol. 2021, 11, 738945.
H. Ghanbarian, M. T. Yıldız, Y. Tutar, Methods Mol. Biol. 2022, 2257, 105.
E. van Schooneveld, H. Wildiers, I. Vergote, P. B. Vermeulen, L. Y. Dirix, S. J. Van Laere, Breast Cancer Res. 2015, 17, 1.
C. Li, T. Zhou, J. Chen, R. Li, H. Chen, S. Luo, D. Chen, C. Cai, W. Li, J. Transl. Med. 2022, 20, 6.
H. Y. Loh, B. P. Norman, K. S. Lai, N. M. A. N. A. Rahman, N. B. M. Alitheen, M. A. Osman, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 4940.
X. An, C. Sarmiento, T. Tan, H. Zhu, Acta Pharm. Sin. B 2017, 7, 38.
B. Humphries, Z. Wang, C. Yang, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 3756.
J. Cai, H. Guan, L. Fang, Y. Yang, X. Zhu, J. Yuan, J. Wu, M. Li, J. Clin. Invest. 2013, 123, 566.
H. Y. Chu, Z. Chen, L. Wang, Z.-K. Zhang, X. Tan, S. Liu, B.-T. Zhang, A. Lu, Y. Yu, G. Zhang, Front. Immunol. 2021, 12, 658097.
J. Niu, X.-M. Li, X. Wang, C. Liang, Y.-D. Zhang, H.-Y. Li, F.-Y. Liu, H. Sun, S.-Q. Xie, D. Fang, Cancer Cell Int. 2019, 19, 168.
C. Lv, F. Li, X. Li, Y. Tian, Y. Zhang, X. Sheng, Y. Song, Q. Meng, S. Yuan, L. Luan, T. Andl, X. Feng, B. Jiao, M. Xu, M. V. Plikus, X. Dai, C. Lengner, W. Cui, F. Ren, J. Shuai, S. E. Millar, Z. Yu, Nat. Commun. 2017, 81, 1.
M. M. Georgescu, Genes Cancer 2010, 1, 1170.
C. Chai, H. H. Wu, Y. Abuetabh, C. Sergi, R. Leng, Cancer Lett. 2022, 527, 41.
A. Carracedo, P. P. Pandolfi, Oncogene 2008, 27, 5527.
V. kia, M. Paryan, Y. Mortazavi, A. Biglari, S. Mohammadi-Yeganeh, J. Cell. Biochem. 2019, 120, 5666.
C. Yang, G. Zhang, Y. Zhang, S. Zhang, J. Li, Y. Liu, J. Obstet. Gynaecol. Res. 2021, 47, 4037.
B. B. Aggarwal, B. Sung, Cancer Discov 2011, 1, 469.
Z. Ren, M. Lv, Q. Yu, J. Bao, K. Lou, X. Li, FASEB J. 2021, 35, 3.
B. Wang, J.-H. Mao, B.-Y. Wang, L.-X. Wang, H.-Y. Wen, L.-J. Xu, J.-X. Fu, H. Yang, Cancer Lett 2020, 489, 87.
T. Dai, X. Zhao, Y. Li, L. Yu, Y. Li, X. Zhou, Q. Gong, Onco. Targets. Ther. 2020, 13, 5467.
P. J. Mishra, P. J. Mishra, D. Banerjee, J. R. Bertino, Cell Cycle 2008, 7, 853.
S. Lakshmi, T. A. Hughes, S. Priya, Eur. J. Cancer 2021, 144, 252.
L. Zhu, H.-T. Sun, S. Wang, S.-L. Huang, Y. Zheng, C.-Q. Wang, B.-Y. Hu, W. Qin, T.-T. Zou, Y. Fu, X.-T. Shen, W.-W. Zhu, Y. Geng, L. Lu, Hu-L Jia, L.-X. Qin, Q.-Z. Dong, J. Hematol. Oncol. 2020, 131, 1.
M. Han, J. Hu, P. Lu, H. Cao, C. Yu, X. Li, X. Qian, X. Yang, Y. Yang, N. Han, D. Dou, F. Zhang, M. Ye, C. Yang, Y. Gu, H. Dong, Cell Death Dis. 2020, 11, 1.
S. Inubushi, H. Kawaguchi, S. Mizumoto, T. Kunihisa, M. BABA, Y. Kitayama, T. Takeuchi, R. M. Hoffman, R. Sasaki, Anticancer Res. 2020, 40, 3091.
T. Nonaka, D. T. W. Wong, Enzymes 2017, 42, 125.
L.-Y. Zhai, M.-X. Li, W.-L. Pan, Y. Chen, M.-M. Li, J.-X. Pang, L. Zheng, J.-X. Chen, W.-J. Duan, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 39478.
J. Ye, M. Xu, X. Tian, S. Cai, S. Zeng, J. Pharm. Anal. 2019, 9, 217.
D. Zhao, K. Wu, S. Sharma, F. Xing, S.-Y. Wu, A. Tyagi, R. Deshpande, R. Singh, M. Wabitsch, Y.-Y. Mo, K. Watabe, Nat. Commun. 2022, 13, 7734.
P. A. Gregory, A. G. Bert, E. L. Paterson, S. C. Barry, A. Tsykin, G. Farshid, M. A. Vadas, Y. Khew-Goodall, G. J. Goodall, Nat. Cell Biol. 2008, 105, 593.
Y. Gao, W. Zhang, C. Liu, G. Li, Sci. Rep. 2019, 9, 1.
G. Bertoli, C. Cava, I. Castiglioni, Theranostics 2015, 5, 1122.
H.-C. Hong, C.-H. Chuang, W.-C. Huang, S.-L. Weng, C.-H. Chen, K.-H. Chang, K.-W. Liao, H.-D. Huang, Theranostics 2020, 10, 8771.
T. E. Miller, K. Ghoshal, B. Ramaswamy, S. Roy, J. Datta, C. L. Shapiro, S. Jacob, S. Majumder, J. Biol. Chem. 2008, 283, 29897.
H. Wang, Z. Tan, H. Hu, H. Liu, T. Wu, C. Zheng, X. Wang, Z. Luo, J. Wang, S. Liu, Z. Lu, J. Tu, BMC Cancer 2019, 19, 1.
K. K. Sahlberg, G. Bottai, B. Naume, B. Burwinkel, G. A. Calin, A. L. Børresen-Dale, L. Santarpia, Clin. Cancer Res. 2015, 21, 1207.
Y. Wei, X. Lai, S. Yu, S. Chen, Y. Ma, Y. Zhang, H. Li, X. Zhu, L. Yao, J. Zhang, Breast Cancer Res. Treat. 2014, 147, 423.
O. Cho, D.-W. Kim, J.-Y. Cheong, J. Clin. Med. 2021, 10, 2110.
L.-H. Yang, S.-L. Wang, L.-L. Tang, B. Liu, W.-L. Ye, L.-L. Wang, Z.-Y. Wang, M.-T. Zhou, B.-C. Chen, PLoS One 2014, 9, e115293.
K. Cuk, M. Zucknick, D. Madhavan, S. Schott, M. Golatta, J. Heil, F. Marmé, A. Turchinovich, P. Sinn, C. Sohn, H. Junkermann, A. Schneeweiss, B. Burwinkel, PLoS One 2013, 8, e76729.
Y. Zou, Y. Chen, S. Yao, G. Deng, D. Liu, X. Yuan, S. Liu, J. Rao, H. Xiong, X. Yuan, S. Yu, F. Zhu, Y. Wang, H. Xiong, Cancer Biol. Ther. 2018, 19, 436.
X. Hu, J. Wang, W. He, P. Zhao, C. Ye, Oncol. Lett. 2018, 15, 3998.
T. Zhang, K. Jiang, X. Zhu, G. Zhao, H. Wu, G. Deng, C. Qiu, Int. J. Biol. Sci 2018, 14, 622.
M. Li, L. Liu, W. Zang, Y. Wang, Y. Du, X. Chen, P. Li, J. Li, G. Zhao, Int. J. Oncol. 2015, 47, 296.

Auteurs

Faith Mokobi Zablon (FM)

Department of Nanoengineering, Joint School of Nanoscience and Nanoengineering, North Carolina, A&T State University, 2907 E. Gate City Blvd, Greensboro, NC, 27401, USA.

Parth Desai (P)

Department of Nanoscience, Joint School of Nanoscience and Nanoengineering, University of North Carolina, 2904 E. Gate City Blvd, Greensboro, NC, 27401, USA.

Kristen Dellinger (K)

Department of Nanoengineering, Joint School of Nanoscience and Nanoengineering, North Carolina, A&T State University, 2907 E. Gate City Blvd, Greensboro, NC, 27401, USA.

Shyam Aravamudhan (S)

Department of Nanoengineering, Joint School of Nanoscience and Nanoengineering, North Carolina, A&T State University, 2907 E. Gate City Blvd, Greensboro, NC, 27401, USA.

Classifications MeSH