Evoked Weibel-Palade Body Exocytosis Modifies the Endothelial Cell Surface by Releasing a Substrate-Selective Phosphodiesterase.
GPI anchor
calcium
complement
inflammation
secretion
Journal
Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569
Informations de publication
Date de publication:
15 Feb 2024
15 Feb 2024
Historique:
revised:
31
01
2024
received:
13
09
2023
medline:
15
2
2024
pubmed:
15
2
2024
entrez:
15
2
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
Weibel Palade bodies (WPB) are lysosome-related secretory organelles of endothelial cells. Commonly known for their main cargo, the platelet and leukocyte receptors von-Willebrand factor (VWF) and P-selectin, WPB play a crucial role in hemostasis and inflammation. Here, the authors identify the glycerophosphodiester phosphodiesterase domain-containing protein 5 (GDPD5) as a WPB cargo protein and show that GDPD5 is transported to WPB following uptake from the plasma membrane via an unique endocytic transport route. GDPD5 cleaves GPI-anchored, plasma membrane-resident proteins within their GPI-motif, thereby regulating their local activity. The authors identify a novel target of GDPD5 , the complement regulator CD59, and show that it is released from the endothelial surface by GDPD5 following WPB exocytosis. This results in increased deposition of complement components and can enhance local inflammatory and thrombogenic responses. Thus, stimulus-induced WPB exocytosis can modify the endothelial cell surface by GDPD5-mediated selective release of a subset of GPI-anchored proteins.
Identifiants
pubmed: 38359017
doi: 10.1002/advs.202306624
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2306624Subventions
Organisme : German Research Council
ID : DFG GE 514/6-3
Organisme : German Research Council
ID : SFB 1348
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : GE514/6-3VG),SFB1348(VG)
Informations de copyright
© 2024 The Authors. Advanced Science published by Wiley-VCH GmbH.
Références
E. R. Weibel, G. E. Palade, J. Cell Biol. 1964, 23, 101.
D. D. Wagner, J. B. Olmsted, V. J. Marder, J. Cell Biol. 1982, 95, 355.
R. Bonfanti, B. C. Furie, B. Furie, D. D. Wagner, Blood 1989, 73, 1109.
M. Mourik, J. Eikenboom, Hamostaseologie 2017, 37, 13.
J. J. McCormack, M. Lopes da Silva, F. Ferraro, F. Patella, D. F. Cutler, J. Cell Sci. 2017, 130, 3611.
M. Schillemans, E. Karampini, M. Kat, R. Bierings, J Thromb. Haemost. 2019, 17, 6.
J. Naß, J. Terglane, V. Gerke, Frontiers in Cell and Developmental Biology 2021, 9, 3621.
T. D. Nightingale, K. Pattni, A. N. Hume, M. C. Seabra, D. F. Cutler, Blood 2009, 113, 5010.
I. Rojo Pulido, T. D. Nightingale, F. Darchen, M. C. Seabra, D. F. Cutler, V. Gerke, Traffic 2011, 12, 1371.
M. Knop, E. Aareskjold, G. Bode, V. Gerke, EMBO J. 2004, 23, 2982.
A. Biesemann, A. Gorontzi, F. Barr, V. Gerke, J. Biol. Chem. 2017, 292, 11631.
I. R. Pulido, R. Jahn, V. Gerke, Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Molecular Cell Research 2011, 1813, 1038.
D. van Breevoort, A. P. Snijders, N. Hellen, S. Weckhuysen, K. W. E. M. van Hooren, J. Eikenboom, K. Valentijn, M. Fernandez-Borja, B. Ceulemans, P. De Jonghe, J. Voorberg, M. Hannah, T. Carter, R. Bierings, Blood 2014, 123, 3185.
A. Holthenrich, H. C. A. Drexler, T. Chehab, J. Naß, V. Gerke, Blood 2019, 134, 979.
T. Chehab, N. C. Santos, A. Holthenrich, S. N. Koerdt, J. Disse, C. Schuberth, A. R. Nazmi, M. Neeft, H. Koch, K. N. M. Man, S. M. Wojcik, T. F. J. Martin, P. van der Sluijs, N. Brose, V. Gerke, Mol. Biol. Cell 2017, 28, 1688.
J. Disse, N. Vitale, M.-F. Bader, V. Gerke, Blood 2009, 113, 973.
S. Zografou, D. Basagiannis, A. Papafotika, R. Shirakawa, H. Horiuchi, D. Auerbach, M. Fukuda, S. Christoforidis, J. Cell Sci. 2012, 125, 4780.
R. Bierings, N. Hellen, N. Kiskin, L. Knipe, A.-V. Fonseca, B. Patel, A. Meli, M. Rose, M. J. Hannah, T. Carter, Blood 2012, 120, 2757.
D. van Breevoort, E. L. van Agtmaal, B. S. Dragt, J. K. Gebbinck, I. Dienava-Verdoold, A. Kragt, R. Bierings, A. J. G. Horrevoets, K. M. Valentijn, J. C. Eikenboom, M. Fernandez-Borja, A. B. Meijer, J. Voorberg, J. Proteome Res. 2012, 11, 2925.
S. El-Mansi, C. L. Robinson, K. B. Kostelnik, J. J. McCormack, T. P. Mitchell, D. Lobato-Márquez, V. Rajeeve, P. Cutillas, D. F. Cutler, S. Mostowy, T. D. Nightingale, Blood 2023, 141, 930.
D. Corda, M. G. Mosca, N. Ohshima, L. Grauso, N. Yanaka, S. Mariggiò, FEBS J. 2014, 281, 998.
F. Salgado-Polo, M. van Veen, B. van den Broek, K. Jalink, D. Leyton-Puig, A. Perrakis, W. H. Moolenaar, E. Matas-Rico, J. Cell Sci. 2020, 133, 35044.
S. Park, C. Lee, P. Sabharwal, M. Zhang, C. L. F. Meyers, S. Sockanathan, Science 2013, 339, 324.
E. Matas-Rico, M. van Veen, D. Leyton-Puig, K. Jalink, R. Versteeg, W. H. Moolenaar, Cancer Cell 2016, 30, 548.
M. Nakamura, Y. Li, B.-R. Choi, E. Matas-Rico, J. Troncoso, C. Takahashi, S. Sockanathan, Sci. Transl. Med. 2021, 13, eabe6178.
F. Lu, Q. Liang, L. Abi-Mosleh, A. Das, J. K. De Brabander, J. L. Goldstein, M. S. Brown, eLife 2015, 4, e12177.
E. Naylor, A. Arredouani, S. R. Vasudevan, A. M. Lewis, R. Prakesh, A. Mizote, D. Rosen, J. M. Thomas, M. Izumi, A. Ganesan, A. Galione, G. C. Churchill, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 220.
C. Zhang, M. Q. Brown, W. van de Ven, Z.-M. Zhang, B. Wu, M. C. Young, L. Synek, D. Borchardt, R. Harrison, S. Pan, N. Luo, Y.-M. H. Huang, Y.-J. Ghang, N. Ung, R. Li, J. Isley, D. Morikis, J. Song, W. Guo, R. J. Hooley, C.-E. A. Chang, Z. Yang, V. Zarsky, G. K. Muday, G. R. Hicks, N. V. Raikhel, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, E41.
A. V. Sharda, A. M. Barr, J. A. Harrison, A. R. Wilkie, C. Fang, L. M. Mendez, I. C. Ghiran, J. E. Italiano Jr, Blood 136, 2824.
J. Lu, J. Ma, Z. Hao, W. Li, Front Cell Dev Biol 2022, 9, 743124.
Y. Zhu, S. Li, A. Jaume, R. A. Jani, C. Delevoye, G. Raposo, M. S. Marks, J. Cell Biol. 2022, 221, e202110114.
J. A. Solinger, H.-O. Rashid, C. Prescianotto-Baschong, A. Spang, Nat. Cell Biol. 2020, 22, 213.
K. J. Harrison-Lavoie, G. Michaux, L. Hewlett, J. Kaur, M. J. Hannah, W. W. Y. Lui-Roberts, K. E. Norman, D. F. Culter, Traffic 2006, 7, 647.
S. N. J. Laan, R. J. Dirven, P. E. Bürgisser, J. Eikenboom, R. Bierings, PLoS One 2023, 18, e0278009.
D. B. Diep, K. L. Nelson, S. M. Raja, E. N. Pleshak, J. Thomas Buckley, J. Biol. Chem. 1998, 273, 2355.
D. R. Sutherland, N. Kuek, J. Davidson, Cytometry Part B: Clinical Cytometry 2007, 72B, 167.
A. Davies, D. L. Simmons, G. Hale, R. A. Harrison, H. Tighe, P. J. Lachmann, H. Waldmann, J. Exp. Med. 1989, 170, 637.
M. Emin, G. Wang, F. Castagna, J. Rodriguez-Lopez, R. Wahab, J. Wang, T. Adams, Y. Wei, S. Jelic, Sci. Transl. Med. 2016, 8, 320ra1.
M. Minor, K. P. Alcedo, R. A. Battaglia, N. T. Snider, Am. J. Physiol.: Cell Physiol. 2019, 317, C1079.
A. E. Mast, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2016, 36, 9.
C. B. Xie, D. Jane-Wit, J. S. Pober, Am J Pathol 2020, 190, 1138.
M. Poeter, I. Brandherm, J. Rossaint, G. Rosso, V. Shahin, B. V. Skryabin, A. Zarbock, V. Gerke, U. Rescher, Nat. Commun. 2014, 5, 3738.
M. K. Dennis, A. R. Mantegazza, O. L. Snir, D. Tenza, A. Acosta-Ruiz, C. Delevoye, R. Zorger, A. Sitaram, W. de Jesus-Rojas, K. Ravichandran, J. Rux, E. V. Sviderskaya, D. C. Bennett, G. Raposo, M. S. Marks, S. Rao Gangi Setty, J. Cell Biol. 2015, 209, 563.
L. A. Wilcox, J. L. Ezzell, N. J. Bernshaw, C. J. Parker, Blood 1991, 78, 820.
A. Hill, A. E. DeZern, T. Kinoshita, R. A. Brodsky, Nat. Rev. Dis. Primers 2017, 3, 17028.
S. Gao, M. Emin, T. Thoma, K. Pastellas, F. Castagna, R. Shah, A. Jimenez, N. Patel, Y. Wei, S. Jelic, Sleep 2021, 44, zsaa286.
C. B. Xie, L. Qin, G. Li, C. Fang, N. C. Kirkiles-Smith, G. Tellides, J. S. Pober, D. Jane-Wit, Circ. Res. 2019, 124, 1747.
N. J. Scolding, B. P. Morgan, W. Houston, C. Linington, A. K. Campbell, D. A. S. Compston, Nature 1989, 339, 620.
P. J. Sims, T. Wiedmer, Blood 1986, 68, 556.
S. Rajagopal, S. K. Shenoy, Cell Signal 2018, 41, 9.
R. Hattori, K. K. Hamilton, R. P. McEver, P. J. Sims, J. Biol. Chem. 1989, 264, 9053.
M. Riedl Khursigara, D. Schlam, D. G. Noone, V. Bruno, C. G. Ortiz-Sandoval, F. G. Pluthero, W. H. A. Kahr, M. L. Bowman, P. James, S. Grinstein, C. Licht, J. Thromb. Haemos. 2020, 18, 1484.
D. G. Noone, M. Riedl, F. G. Pluthero, M. L. Bowman, M. Kathryn Liszewski, L. Lu, Y. Quan, S. Balgobin, R. Schneppenheim, S. Schneppenheim, U. Budde, P. James, J. P. Atkinson, N. Palaniyar, W. H. A. Kahr, C. Licht, Kidney Int. 2016, 90, 123.
V. P. Ferreira, M. K. Pangburn, Blood 2007, 110, 2190.
J. Rayes, L. T. Roumenina, J. D. Dimitrov, Y. Repesse, M. Ing, O. Christophe, T. S. Jokiranta, L. Halbwachs-Mecarelli, A. Borel-Derlon, S. V. Kaveri, V. Fremeaux-Bacchi, S. Lacroix-Desmazes, Blood 2014, 123, 121.
T. J. Girard, E. Tuley, G. J. Broze Jr, Blood 2012, 119, 1256.
J. P. Wood, P. E. R. Ellery, S. A. Maroney, A. E. Mast, Blood 2014, 123, 2934.
J. Oh, R. Takahashi, S. Kondo, A. Mizoguchi, E. Adachi, R. M. Sasahara, S. Nishimura, Y. Imamura, H. Kitayama, D. B. Alexander, C. Ide, T. P. Horan, T. Arakawa, H. Yoshida, S. Nishikawa, Y. Itoh, M. Seiki, S. Itohara, C. Takahashi, M. Noda, Cell 2001, 107, 789.
T. Muraguchi, Y. Takegami, T. Ohtsuka, S. Kitajima, E. P. S. Chandana, A. Omura, T. Miki, R. Takahashi, N. Matsumoto, A. Ludwig, M. Noda, C. Takahashi, Nat. Neurosci. 2007, 10, 838.
S. J. Gross, A. M. Webb, A. D. Peterlin, J. R. Durrant, R. J. Judson, Q. Raza, J. K. Kitajewski, E. J. Kushner, Angiogenesis 2021, 24, 789.
T. Miki, A. Shamma, S. Kitajima, Y. Takegami, M. Noda, Y. Nakashima, K.-I. Watanabe, C. Takahashi, Mol. Cancer Res. 2010, 8, 665.
S. K. H. Morsing, T. Rademakers, S. L. N. Brouns, A. M. D. van Stalborch, M. M. P. C. Donners, J. D. van Buul, Cells 2021, 10, 232.
K. J. Garton, P. J. Gough, J. Philalay, P. T. Wille, C. P. Blobel, R. H. Whitehead, P. J. Dempsey, E. W. Raines, J. Biol. Chem. 2003, 278, 37459.
B. Schulz, J. Pruessmeyer, T. Maretzky, A. Ludwig, C. P. Blobel, P. Saftig, K. Reiss, Circ. Res. 2008, 102, 1192.
M. M. P. C. Donners, I. M. J. Wolfs, S. Olieslagers, Z. Mohammadi-Motahhari, V. Tchaikovski, S. Heeneman, J. D. van Buul, V. Caolo, D. G. M. Molin, M. J. Post, J. Waltenberger, Arterioscler Thromb Vasc Biol 2010, 30, 2188.
M. D. Cao, M. Cheng, A. Rizwan, L. Jiang, B. Krishnamachary, Z. M. Bhujwalla, T. F. Bathen, K. Glunde, NMR Biomed. 2016, 29, 1098.
I. J. McGough, R. E. A. de Groot, A. P. Jellett, M. C. Betist, K. C. Varandas, C. M. Danson, K. J. Heesom, H. C. Korswagen, P. J. Cullen, Nat. Commun. 2018, 9, 3737.
N. Naslavsky, J. Rahajeng, M. Sharma, M. Jovic, S. Caplan, MBoC 2006, 17, 163.
J. Wei, Y.-Y. Zhang, J. Luo, J. Xu, B.-L. Li, B.-L. Song, Cell Rep. 2017, 19, 2823.
M. L. da Silva, M. N. O'Connor, J. Kriston-Vizi, J. Cell Sci. 2016, 1, 87864.
W. W. Y. Lui-Roberts, L. M. Collinson, L. J. Hewlett, G. Michaux, D. F. Cutler, J. Cell Biol. 2005, 170, 627.
K. J. Livak, T. D. Schmittgen, Methods 2001, 25, 402.
J. W. Slot, H. J. Geuze, Nat. Protoc. 2007, 2, 2480.
C. A. Schneider, W. S. Rasband, K. W. Eliceiri, Nat. Methods 2012, 9, 671.
S. Bolte, F. P. Cordelières, Journal of Microscopy 2006, 224, 213.