Cutaneous Calcium/Calmodulin-Dependent Protein Kinase II-γ-Positive Sympathetic Nerves Secreting Norepinephrine Dictate Psoriasis.
CAMK2γ
adrenoceptor β1
alcaftadine
norepinephrine
psoriasis
sympathetic nerves
γδT cells
Journal
Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569
Informations de publication
Date de publication:
28 Mar 2024
28 Mar 2024
Historique:
revised:
06
03
2024
received:
17
09
2023
medline:
28
3
2024
pubmed:
28
3
2024
entrez:
28
3
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
Cutaneous sympathetic nerve is a crucial part of neuropsychiatric factors contributing to skin immune response, but its role in the psoriasis pathogenesis remains unclear. It is found that cutaneous calcium/calmodulin-dependent protein kinase II-γ (CAMK2γ), expressed mainly in sympathetic nerves, is activated by stress and imiquimod in mouse skin. Camk2g-deficient mice exhibits attenuated imiquimod-induced psoriasis-like manifestations and skin inflammation. CaMK2γ regulates dermal γδT-cell interleukin-17 production in imiquimod-treated mice, dependent on norepinephrine production following cutaneous sympathetic nerve activation. Adrenoceptor β1, the primary skin norepinephrine receptor, colocalises with γδT cells. CaMK2γ aggravates psoriasiform inflammation via sympathetic nerve-norepinephrine-γδT cell-adrenoceptor β1-nuclear factor-κB and -p38 axis activation. Application of alcaftadine, a small-molecule CaMK2γ inhibitor, relieves imiquimod-induced psoriasis-like manifestations in mice. This study reveals the mechanisms of sympathetic-nervous-system regulation of γδT-cell interleukin-17 secretion, and provides insight into neuropsychiatric factors dictating psoriasis pathogenesis and new potential targets for clinical psoriasis treatment.
Identifiants
pubmed: 38544478
doi: 10.1002/advs.202306772
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2306772Subventions
Organisme : Chinese National High-Level Talents Special Support Plan
Organisme : Inflammation and Immune Mediated Diseases Laboratory of Anhui Province
Organisme : Program from Leading Talent Team of University of Anhui Province
Organisme : University Synergy Innovation Program of Anhui Province
ID : GXXT-2020-064
Organisme : Science Research Project of Hebei Education Department
ID : QN2024003
Informations de copyright
© 2024 The Authors. Advanced Science published by Wiley‐VCH GmbH.
Références
C. E. M. Griffiths, A. W. Armstrong, J. E. Gudjonsson, J. Barker, Lancet 2021, 397, 1301.
J. E. Hawkes, T. C. Chan, J. G. Krueger, J. Allergy Clin. Immunol. 2017, 140, 645.
M. A. Lowes, M. Suarez‐Farinas, J. G. Krueger, Annu. Rev. Immunol. 2014, 32, 227.
X. Fan, A. Y. Rudensky, Cell 2016, 164, 1198.
A. M. McGinley, C. E. Sutton, S. C. Edwards, C. M. Leane, J. DeCourcey, A. Teijeiro, J. A. Hamilton, L. Boon, N. Djouder, K. H. G. Mills, Immunity 2020, 52, 342.
M. L. Burger, A. M. Cruz, G. E. Crossland, G. Gaglia, C. C. Ritch, S. E. Blatt, A. Bhutkar, D. Canner, T. Kienka, S. Z. Tavana, A. L. Barandiaran, A. Garmilla, J. M. Schenkel, M. Hillman, I. de Los Rios Kobara, A. Li, A. M. Jaeger, W. L. Hwang, P. M. K. Westcott, M. P. Manos, M. M. Holovatska, F. S. Hodi, A. Regev, S. Santagata, T. Jacks, Cell 2021, 184, 4996.
Y. Cai, F. Xue, H. Qin, X. Chen, N. Liu, C. Fleming, X. Hu, H.‐g. Zhang, F. Chen, J. Zheng, J. Yan, Cell Rep. 2019, 27, 3034.
Y. Cai, X. Shen, C. Ding, C. Qi, K. Li, X. Li, V. R. Jala, H.‐G. Zhang, T. Wang, J. Zheng, J. Yan, Immunity 2011, 35, 596.
L. Riol‐Blanco, J. Ordovas‐Montanes, M. Perro, E. Naval, A. Thiriot, D. Alvarez, S. Paust, J. N. Wood, U. H. von Andrian, Nature 2014, 510, 157.
J. R. Ingram, V. Bettoli, J. I. Espy, G. Kokolakis, A. Martorell, A. P. Villani, H. Wallinger, E. Coak, T. Kasparek, E. Muscianisi, C. Richardson, A. B. Kimball, J. Eur. Acad. Dermatol. Venereol. 2022, 36, 1597.
E. Gilbert, N. L. Ward, J. Drugs Dermatol. 2014, 13, 1407.
N. L. Ward, K. D. Kavlick, D. Diaconu, S. M. Dawes, K. A. Michaels, E. Gilbert, J. Invest. Dermatol. 2012, 132, 1927.
S. M. Ostrowski, A. Belkadi, C. M. Loyd, D. Diaconu, N. L. Ward, J. Invest. Dermatol. 2011, 131, 1530.
Q. Yin, L. Sun, X. Cai, F. Lou, Y. Sun, B. Wang, B. Jiang, L. Bao, X. Li, N. Song, S. Tang, J. Bai, Z. Wang, Y. Wu, H. Zhou, H. Wang, B. Yu, Q. Li, H. Wang, J. Invest. Dermatol. 2022, 142, 2173.
S. Udit, K. Blake, I. M. Chiu, Nat. Rev. Neurosci. 2022, 23, 157.
H. Veiga‐Fernandes, V. Pachnis, Nat. Immunol. 2017, 18, 116.
S. Moriyama, J. R. Brestoff, A. L. Flamar, J. B. Moeller, C. S. N. Klose, L. C. Rankin, N. A. Yudanin, L. A. Monticelli, G. G. Putzel, H. R. Rodewald, D. Artis, Science 2018, 359, 1056.
I. Gabanyi, P. A. Muller, L. Feighery, T. Y. Oliveira, F. A. Costa‐Pinto, D. Mucida, Cell 2016, 164, 378.
Y. Shwartz, M. Gonzalez‐Celeiro, C. L. Chen, H. A. Pasolli, S. H. Sheu, S. M. Fan, F. Shamsi, S. Assaad, E. T. Lin, B. Zhang, P. C. Tsai, M. He, Y. H. Tseng, S. J. Lin, Y. C. Hsu, Cell 2020, 182, 578.
A. Buske‐Kirschbaum, M. Ebrecht, S. Kern, D. H. Hellhammer, Psychoneuroendocrinology 2006, 31, 439.
X. Zuo, L. Sun, X. Yin, J. Gao, Y. Sheng, J. Xu, J. Zhang, C. He, Y. Qiu, G. Wen, H. Tian, X. Zheng, S. Liu, W. Wang, W. Li, Y. Cheng, L. Liu, Y. Chang, Z. Wang, Z. Li, L. Li, J. Wu, L. Fang, C. Shen, F. Zhou, B. Liang, G. Chen, H. Li, Y. Cui, A. Xu, et al., Nat. Commun. 2015, 6, 6793.
L. Yong, Y. Yu, B. Li, H. Ge, Q. Zhen, Y. Mao, Y. Yu, L. Cao, R. Zhang, Z. Li, Y. Wang, W. Fan, C. Zhang, D. Wang, S. Luo, Y. Bai, S. Chen, W. Chen, M. Liu, J. Shen, L. Sun, Nat. Commun. 2022, 13, 4255.
L. C. Tsoi, S. L. Spain, E. Ellinghaus, P. E. Stuart, F. Capon, J. Knight, T. Tejasvi, H. M. Kang, M. H. Allen, S. Lambert, S. W. Stoll, S. Weidinger, J. E. Gudjonsson, S. Koks, K. Kingo, T. Esko, S. Das, A. Metspalu, M. Weichenthal, C. Enerback, G. G. Krueger, J. J. Voorhees, V. Chandran, C. F. Rosen, P. Rahman, D. D. Gladman, A. Reis, R. P. Nair, A. Franke, J. Barker, et al., Nat. Commun. 2015, 6, 7001.
Q. Wang, M. Chen, N. P. Schafer, C. Bueno, S. S. Song, A. Hudmon, P. G. Wolynes, M. N. Waxham, M. S. Cheung, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 18937.
Y. Iino, T. Sawada, K. Yamaguchi, M. Tajiri, S. Ishii, H. Kasai, S. Yagishita, Nature 2020, 579, 555.
A. Kern, M. Mavrikaki, C. Ullrich, R. Albarran‐Zeckler, A. F. Brantley, R. G. Smith, Cell 2015, 163, 1176.
Y. B. Brauchli, S. S. Jick, F. Curtin, C. R. Meier, Br. J. Dermatol. 2008, 158, 1299.
S. Zhang, J. Qi, X. Li, H. L. Wang, J. P. Britt, A. F. Hoffman, A. Bonci, C. R. Lupica, M. Morales, Nat. Neurosci. 2015, 18, 386.
Y. Luo, B. Liu, X. Yang, X. Ma, X. Zhang, D. E. Bragin, X. O. Yang, W. Huang, M. Liu, J. Mol. Cell Biol. 2017, 9, 422.
D. Li, J. Zhou, J. Zhang, H.‐L. Pan, J. Neurosci. 2017, 37, 10690.
Y. Wu, Z. Gao, B. Chen, O. M. Koval, M. V. Singh, X. Guan, T. J. Hund, W. Kutschke, S. Sarma, I. M. Grumbach, X. H. Wehrens, P. J. Mohler, L. S. Song, M. E. Anderson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 5972.
M. A. Emrick, M. Sadilek, K. Konoki, W. A. Catterall, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 18712.
S. J. Coultrap, K. U. Bayer, Trends Neurosci. 2012, 35, 607.
P. R. Dunkley, L. Bobrovskaya, P. W. Dickson, J. Neurochem. 2004, 91, 1025.
A. E. Renauld, R. N. Spengler, J. Neurosci. Res. 2002, 67, 264.
B. P. Ramos, A. F. Arnsten, Pharmacol. Ther. 2007, 113, 523.
M. T. Bueno‐Carrasco, J. Cuellar, M. I. Flydal, C. Santiago, T. A. Krakenes, R. Kleppe, J. R. Lopez‐Blanco, M. Marcilla, K. Teigen, S. Alvira, P. Chacon, A. Martinez, J. M. Valpuesta, Nat. Commun. 2022, 13, 74.
Y. Xia, Y. Niu, J. Cai, C. Liu, X. Meng, R. Chen, H. Kan, Environ. Int. 2022, 159, 107050.
M. Fleshner, M. Frank, S. F. Maier, Neuropsychopharmacology 2017, 42, 36.
G. Pongratz, R. H. Straub, Nat. Rev. Rheumatol. 2013, 9, 117.
M. Ebbinghaus, M. Gajda, M. K. Boettger, H. G. Schaible, R. Brauer, Ann. Rheum. Dis. 2012, 71, 253.
T. O. Mundinger, Q. Mei, A. K. Foulis, C. L. Fligner, R. L. Hull, G. J. Taborsky Jr., Diabetes 2016, 65, 2322.
P. T. Rudak, J. Choi, K. M. Parkins, K. L. Summers, D. N. Jackson, P. J. Foster, A. I. Skaro, K. Leslie, V. C. McAlister, V. K. Kuchroo, W. Inoue, O. Lantz, S. M. M. Haeryfar, Cell Rep. 2021, 35, 108979.
P. Yang, H. Tian, Y. R. Zou, P. Chambon, H. Ichinose, G. Honig, B. Diamond, S. J. Kim, Front. Immunol. 2021, 12, 616583.
S. K. Elkhatib, C. M. Moshfegh, G. F. Watson, A. J. Case, Brain Behav. Immun. 2022, 104, 18.
R. S. Gangwar, J. E. Gudjonsson, N. L. Ward, J. Invest. Dermatol. 2021, 142, 884.
A. Sharma, D. K. Upadhyay, G. D. Gupta, R. K. Narang, V. K. Rai, Curr. Drug Res. Rev. 2021, 14, 24.
C. Fotiadou, E. Lazaridou, E. Sotiriou, D. Ioannides, Psoriasis (Auckl) 2018, 8, 1.
F. Bellinato, P. Gisondi, M. Maurelli, G. Girolomoni, Dermatol. Ther. 2021, 34, 14889.
D. Sharma, J. D. Farrar, Semin. Immunopathol. 2020, 42, 709.
M. Kleinewietfeld, A. Manzel, J. Titze, H. Kvakan, N. Yosef, R. A. Linker, D. N. Muller, D. A. Hafler, Nature 2013, 496, 518.
M. Rincón, R. Flavell, R. Davis, Free Radical Biol. Med. 2000, 28, 1328.
Q. Ruan, V. Kameswaran, Y. Zhang, S. Zheng, J. Sun, J. Wang, J. DeVirgiliis, H. C. Liou, A. A. Beg, Y. H. Chen, J. Exp. Med. 2011, 208, 2321.
C. B. Wei, K. Tao, R. Jiang, L. D. Zhou, Q. H. Zhang, C. S. Yuan, Int. Immunopharmacol. 2017, 53, 73.
J. Yang, S. Hu, L. Zhao, D. H. Kaplan, G. H. Perdew, N. Xiong, Nat. Immunol. 2016, 17, 48.