Preformed Vesicle Approach to LNP Manufacturing Enhances Retinal mRNA Delivery.
IRD
gene delivery
lipid nanoparticle
mRNA
retinal degeneration
Journal
Small (Weinheim an der Bergstrasse, Germany)
ISSN: 1613-6829
Titre abrégé: Small
Pays: Germany
ID NLM: 101235338
Informations de publication
Date de publication:
13 May 2024
13 May 2024
Historique:
revised:
20
04
2024
received:
01
02
2024
medline:
13
5
2024
pubmed:
13
5
2024
entrez:
13
5
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
Complete encapsulation of nucleic acids by lipid-based nanoparticles (LNPs) is often thought to be one of the main prerequisites for successful nucleic acid delivery, as the lipid environment protects mRNA from degradation by external nucleases and assists in initiating delivery processes. However, delivery of mRNA via a preformed vesicle approach (PFV-LNPs) defies this precondition. Unlike traditional LNPs, PFV-LNPs are formed via a solvent-free mixing process, leading to a superficial mRNA localization. While demonstrating low encapsulation efficiency in the RiboGreen assay, PFV-LNPs improved delivery of mRNA to the retina by up to 50% compared to the LNP analogs across several benchmark formulations, suggesting the utility of this approach regardless of the lipid composition. Successful mRNA and gene editors' delivery is observed in the retinal pigment epithelium and photoreceptors and validated in mice, non-human primates, and human retinal organoids. Deploying PFV-LNPs in gene editing experiments result in a similar extent of gene editing compared to analogous LNP (up to 3% on genomic level) in the Ai9 reporter mouse model; but, remarkably, retinal tolerability is significantly improved for PFV-LNP treatment. The study findings indicate that the LNP formulation process can greatly influence mRNA transfection and gene editing outcomes, improving LNP treatment safety without sacrificing efficacy.
Identifiants
pubmed: 38738752
doi: 10.1002/smll.202400815
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2400815Subventions
Organisme : ODCDC CDC HHS
ID : P51 OD011092
Pays : United States
Organisme : NEI NIH HHS
ID : 1R01EY033423-01A1 (G.S.)
Pays : United States
Organisme : NEI NIH HHS
ID : P30 EY010572
Pays : United States
Organisme : NIH HHS
Pays : United States
Informations de copyright
© 2024 Wiley‐VCH GmbH.
Références
S. E. Boye, S. L. Boye, A. S. Lewin, W. W. A. Hauswirth, Mol. Ther. 2013, 21, 509.
S. Russell, J. Bennett, J. A. Wellman, D. C. Chung, Z.‐F. Yu, A. Tillman, J. Wittes, J. Pappas, O. Elci, S. McCague, D. Cross, K. A. Marshall, J. Walshire, T. L. Kehoe, H. Reichert, M. Davis, L. Raffini, L. A. George, F. P. Hudson, L. Dingfield, X. Zhu, J. A. Haller, E. H. Sohn, V. B. Mahajan, W. Pfeifer, M. Weckmann, C. Johnson, D. Gewaily, A. Drack, E. Stone, et al., Lancet 2017, 390, 849.
J. Kim, Y. Eygeris, R. C. Ryals, A. Jozić, G. Sahay, Nat. Nanotechnol. 2023, 428, 1.
K. A. Hajj, K. A. Whitehead, Nat. Rev. Mater. 2017, 2, 17056.
R. Zulliger, S. M. Conley, M. I. Naash, J. Controlled Release 2015, 219, 471.
A. V. Kristen, S. Ajroud‐Driss, I. Conceição, P. Gorevic, T. Kyriakides, L. P. Obici, Neurodegener Dis Manag 2019, 9, 5.
C. Camaschella, N. Engl. J. Med. 2013, 368, 2325.
M. Alberer, U. Gnad‐Vogt, H. S. Hong, K. T. Mehr, L. Backert, G. Finak, R. Gottardo, M. A. Bica, A. Garofano, S. D. Koch, M. Fotin‐Mleczek, I. Hoerr, R. Clemens, F. von Sonnenburg, Lancet 2017, 390, 1511.
F. P. Polack, S. J. Thomas, N. Kitchin, J. Absalon, A. Gurtman, S. Lockhart, J. L. Perez, G. Pérez Marc, E. D. Moreira, C. Zerbini, R. Bailey, K. A. Swanson, S. Roychoudhury, K. Koury, P. Li, W. V. Kalina, D. Cooper, R. W. Frenck, L. L. Hammitt, Ö. Türeci, H. Nell, A. Schaefer, S. Ünal, D. B. Tresnan, S. Mather, P. R. Dormitzer, U. Şahin, K. U. Jansen, W. C. Gruber, N. Engl. J. Med. 2020, 383, 2603.
L. R. Baden, H. M. El Sahly, B. Essink, K. Kotloff, S. Frey, R. Novak, D. Diemert, S. A. Spector, N. Rouphael, C. B. Creech, J. McGettigan, S. Khetan, N. Segall, J. Solis, A. Brosz, C. Fierro, H. Schwartz, K. Neuzil, L. Corey, P. Gilbert, H. Janes, D. Follmann, M. Marovich, J. Mascola, L. Polakowski, J. Ledgerwood, B. S. Graham, H. Bennett, R. Pajon, C. Knightly, et al., N. Engl. J. Med. 2021, 384, 403.
J. D. Gillmore, E. Gane, J. Taubel, J. Kao, M. Fontana, M. L. Maitland, J. Seitzer, D. O'Connell, K. R. Walsh, K. Wood, J. Phillips, Y. Xu, A. Amaral, A. P. Boyd, J. E. Cehelsky, M. D. McKee, A. Schiermeier, O. Harari, A. Murphy, C. A. Kyratsous, B. Zambrowicz, R. Soltys, D. E. Gutstein, J. Leonard, L. Sepp‐Lorenzino, D. Lebwohl, N. Engl. J. Med. 2021, 385, 493.
Y. Eygeris, M. Gupta, J. Kim, G. Sahay, Acc. Chem. Res. 2022, 55, 2.
Y. Granot, D. Peer, Semin. Immunol. 2017, 34, 68.
X. Hou, T. Zaks, R. Langer, Y. Dong, Nat. Rev. Mater. 2021, 6, 1078.
K. J. Hassett, J. Higgins, A. Woods, B. Levy, Y. Xia, C. J. Hsiao, E. Acosta, Ö. Almarsson, M. J. Moore, L. A. Brito, J. Controlled Release 2021, 335, 237
J. A. Kulkarni, S. B. Thomson, J. Zaifman, J. Leung, P. K. Wagner, A. Hill, Y. Y. C. Tam, P. R. Cullis, T. L. Petkau, B. R. S. Leavitt, Nanoscale 2020, 12, 23959.
K. Leppek, G. W. Byeon, W. Kladwang, H. K. Wayment‐Steele, C. H. Kerr, A. F. Xu, D. S. Kim, V. V. Topkar, C. Choe, D. Rothschild, G. C. Tiu, R. Wellington‐Oguri, K. Fujii, E. Sharma, A. M. Watkins, J. J. Nicol, J. Romano, B. Tunguz, F. Diaz, H. Cai, P. Guo, J. Wu, F. Meng, S. Shi, E. Participants, P. R. Dormitzer, A. Solórzano, M. Barna, R. Das, Nat. Commun. 2022, 13, 1536.
A. K. Blakney, P. F. McKay, B. I. Yus, Y. Aldon, R. J. Shattock, Gene Ther. 2019, 26, 363.
A. K. K. Leung, Y. Y. C. Tam, S. Chen, I. M. Hafez, P. R. Cullis, J. Phys. Chem. B 2015, 119, 8698.
S. A. Sanchez, M. A. Tricerri, E. Gratton, Proc. Natl. Acad. Sci., U. S. A. 2012, 109, 7314.
M. I. Henderson, Y. Eygeris, A. Jozic, M. Herrera, G. Sahay, Mol. Pharmaceutics 2022, 19, 4275.
K. Koitabashi, H. Nagumo, M. Nakao, T. Machida, K. Yoshida, K. Sakai‐Kato, Biochim Biophys Acta 2021, 1863, 183627.
M. Jayaraman, S. M. Ansell, B. L. Mui, Y. K. Tam, J. Chen, X. Du, D. Butler, L. Eltepu, S. Matsuda, J. K. Narayanannair, K. G. Rajeev, I. M. Hafez, A. Akinc, M. A. Maier, M. A. Tracy, P. R. Cullis, T. D. Madden, M. Manoharan, M. J. Hope, Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 8529.
Y. Eygeris, S. Patel, A. Jozic, G. Sahay, Nano Lett. 2020, 20, 4543.
M. H. Y. Cheng, J. Leung, Y. Zhang, C. Strong, G. Basha, A. Momeni, Y. Chen, E. Jan, A. Abdolahzadeh, X. Wang, J. A. Kulkarni, D. Witzigmann, P. R. Cullis, Adv. Mater. 2023, 35, 2303370.
J. A. Kulkarni, D. Witzigmann, J. Leung, Y. Y. C. Tam, P. R. Cullis, Nanoscale 2019, 11, 21733.
M. Yanez Arteta, T. Kjellman, S. Bartesaghi, S. Wallin, X. Wu, A. J. Kvist, A. Dabkowska, N. Székely, A. Radulescu, J. Bergenholtz, L. Lindfors, Proc. Natl. Acad. Sci., U. S. A. 2018, 115, E3351.
M. Ramezanpour, D. P. Tieleman, Langmuir 2022, 38, 7462.
N. R. Larson, G. Hu, Y. Wei, A. D. Tuesca, M. L. Forrest, C. R. Middaugh, J. Pharm. Sci. 2022, 111, 690
J. Heyes, L. Palmer, K. Bremner, I. MacLachlan, J. Controlled Release 2005, 107, 276.
P. R. Cullis, M. J. Hope, Mol. Ther. 2017, 25, 1467.
F. Sebastiani, M. Yanez Arteta, M. Lerche, L. Porcar, C. Lang, R. A. Bragg, C. S. Elmore, V. R. Krishnamurthy, R. A. Russell, T. Darwish, H. Pichler, S. Waldie, M. Moulin, M. Haertlein, V. T. Forsyth, L. Lindfors, M. Cárdenas, ACS Nano 2021, 15, 6709.
S. Patel, N. Ashwanikumar, E. Robinson, Y. Xia, C. Mihai, J. P. Griffith, S. Hou, A. A. Esposito, T. Ketova, K. Welsher, J. L. Joyal, Ö. Almarsson, G. Sahay, Nat. Commun. 2020, 11, 983.
M. Herrera, J. Kim, Y. Eygeris, A. Jozic, G. Sahay, Biomater. Sci. 2020, 9, 4289.
M. J. Munson, G. O'Driscoll, A. M. Silva, E. Lázaro‐Ibáñez, A. Gallud, J. T. Wilson, A. Collén, E. K. Esbjörner, A. Sabirsh, Commun Biol 2021, 4, 1.
R. C. Ryals, S. Patel, C. Acosta, M. McKinney, M. E. Pennesi, G. Sahay, PLoS One 2020, 15, e0241006.
S. Patel, R. C. Ryals, K. K. Weller, M. E. Pennesi, G. Sahay, J. Controlled Release 2019, 303, 91.
L. Madisen, T. A. Zwingman, S. M. Sunkin, S. W. Oh, H. A. Zariwala, H. Gu, L. L. Ng, R. D. Palmiter, M. J. Hawrylycz, A. R. Jones, E. S. Lein, H. Zeng, Nat. Neurosci. 2010, 13, 133.
M. Gautam, A. Jozic, G. L.‐N. Su, M. Herrera‐Barrera, A. Curtis, S. Arrizabalaga, W. Tschetter, R. C. Ryals, G. Sahay, Nat. Commun. 2023, 14, 6468.
J. H. Kam, T. W. Weinrich, H. Shinhmar, M. B. Powner, N. W. Roberts, A. Aboelnour, G. Jeffery, Sci. Rep. 2019, 9, 12574.
S. Picaud, D. Dalkara, K. Marazova, O. Goureau, B. Roska, J.‐A. Sahel, Proc. Natl. Acad. Sci., U. S. A. 2019, 116, 26280.
Y. Eygeris, M. Gupta, J. Kim, A. Jozic, M. Gautam, J. Renner, D. Nelson, E. Bloom, A. Tuttle, J. Stoddard, R. Reynaga, M. Neuringer, A. K. Lauer, R. C. Ryals, G. Sahay, Proc. Natl. Acad. Sci., U. S. A. 2024, 121, 2307813120.
P. Wahle, G. Brancati, C. Harmel, Z. He, G. Gut, J. S. del Castillo, A. Xavier da Silveira dos Santos, Q. Yu, P. Noser, J. S. Fleck, B. Gjeta, D. Pavlinić, S. Picelli, M. Hess, G. W. Schmidt, T. T. A. Lummen, Y. Hou, P. Galliker, D. Goldblum, M. Balogh, C. S. Cowan, H. P. N. Scholl, B. Roska, M. Renner, L. Pelkmans, B. Treutlein, J. G. Camp, Nat. Biotechnol. 2023, 41, 1765.
M. O'Hara‐Wright, A. Gonzalez‐Cordero, Dev. Camb. Engl. 2020, 147, dev189746.
J. D. Finn, A. R. Smith, M. C. Patel, L. Shaw, M. R. Youniss, J. Heteren, T. Dirstine, C. Ciullo, R. Lescarbeau, J. Seitzer, R. R. Shah, A. Shah, D. Ling, J. Growe, M. Pink, E. Rohde, K. M. Wood, W. E. Salomon, W. F. Harrington, C. Dombrowski, W. R. Strapps, Y. Chang, D. V. Morrissey, Cell Rep. 2018, 22, 2227.
J. H. Boatright, N. Dalal, M. A. Chrenek, C. Gardner, A. Ziesel, Y. Jiang, H. E. Grossniklaus, J. M. Nickerson, Mol. Vision 2015, 21, 40.
Y. Zhang, C. Sun, C. Wang, K. E. Jankovic, Y. Dong, Chem. Rev. 2021, 121, 12181.
R. L. Ball, P. Bajaj, K. A. Whitehead, Int. J. Nanomed. 2017, 12, 305.
P. Zhao, X. Hou, J. Yan, S. Du, Y. Xue, W. Li, G. Xiang, Y. Dong, Bioact Mater 2020, 5, 358.
L. Zheng, S. R. Bandara, Z. Tan, C. Leal, Proc. Natl. Acad. Sci, U. S. A. 2023, 120, e2301067120.
M. L. Brader, S. J. Williams, J. M. Banks, W. H. Hui, Z. H. Zhou, L. Jin, Biophys. J. 2021, 120, 2766.
M. Packer, D. Gyawali, R. Yerabolu, J. Schariter, P. White, Nat. Commun. 2021, 12, 6777.
K. R. Chirco, S. Chew, A. T. Moore, J. L. Duncan, D. A. Lamba, Stem Cell Rep. 2021, 16, 2690.