Addressing Heterogeneity in Direct Analysis of Extracellular Vesicles and Their Analogs by Membrane Sensing Peptides as Pan-Vesicular Affinity Probes.
cardiovascular disease
digital detection
exosomes
extracellular vesicles
isolation
peptides
single molecule array
Journal
Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569
Informations de publication
Date de publication:
31 May 2024
31 May 2024
Historique:
revised:
18
04
2024
received:
15
01
2024
medline:
1
6
2024
pubmed:
1
6
2024
entrez:
1
6
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
Extracellular vesicles (EVs), crucial mediators of cell-to-cell communication, hold significant diagnostic potential due to their ability to concentrate protein biomarkers in bodily fluids. However, challenges in isolating EVs from biological specimens hinder their widespread use. The preferred strategy involves direct analysis, integrating isolation and analysis solutions, with immunoaffinity methods currently dominating. Yet, the heterogeneous nature of EVs poses challenges, as proposed markers may not be as universally present as thought, raising concerns about biomarker screening reliability. This issue extends to EV-mimics, where conventional methods may lack applicability. Addressing these challenges, the study reports on Membrane Sensing Peptides (MSP) as pan-vesicular affinity ligands for both EVs and their non-canonical analogs, streamlining capture and phenotyping through Single Molecule Array (SiMoA). MSP ligands enable direct analysis of circulating EVs, eliminating the need for prior isolation. Demonstrating clinical translation, MSP technology detects an EV-associated epitope signature in serum and plasma, distinguishing myocardial infarction from stable angina. Additionally, MSP allow analysis of tetraspanin-lacking Red Blood Cell-derived EVs, overcoming limitations associated with antibody-based methods. Overall, the work underlines the value of MSP as complementary tools to antibodies, advancing EV analysis for clinical diagnostics and beyond, and marking the first-ever peptide-based application in SiMoA technology.
Identifiants
pubmed: 38822532
doi: 10.1002/advs.202400533
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2400533Subventions
Organisme : Ministero dell'Istruzione, dell'Università e della Ricerca, Next Generation EU
ID : 2022CS9H53
Organisme : Ministero dell'Istruzione, dell'Università e della Ricerca, Next Generation EU
ID : 2022BLLAEX
Organisme : HORIZON 2020, European Innovation Council
ID : Project
Organisme : HORIZON 2020, European Innovation Council
ID : MARVEL(951768)
Informations de copyright
© 2024 The Authors. Advanced Science published by Wiley‐VCH GmbH.
Références
J. A. Welsh, D. C. I. Goberdhan, L. O'Driscoll, E. I. Buzas, C. Blenkiron, B. Bussolati, H. Cai, D. Di Vizio, T. A. P. Driedonks, U. Erdbrügger, J. M. Falcon‐Perez, Q. Fu, A. F. Hill, M. Lenassi, S. K. Lim, M. G. Mahoney, S. Mohanty, A. Möller, R. Nieuwland, T. Ochiya, S. Sahoo, A. C. Torrecilhas, L. Zheng, A. Zijlstra, S. Abuelreich, R. Bagabas, P. Bergese, E. M. Bridges, M. Brucale, D. Burger, et al., J. Extracell. Vesicles 2024, 13, e12416.
M. Yáñez‐Mó, P. R.‐M. Siljander, Z. Andreu, A. Bedina Zavec, F. E. Borràs, E. I. Buzas, K. Buzas, E. Casal, Cappello, F., J. Carvalho, E. Colás, A. Cordeiro‐da Silva, S. Fais, J. M. Falcon‐Perez, I. M. Ghobrial, B. Giebel, M. Gimona, M. Graner, I. Gursel, M. Gursel, N. H. H. Heegaard, A. Hendrix, P. Kierulf, K. Kokubun, M. Kosanovic, V. Kralj‐Iglic, E.‐M. Krämer‐Albers, S. Laitinen, C. Lässer, et al., J. Extracell. Vesicles 2015, 4, 27066.
G. van Niel, G. D'Angelo, G. Raposo, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2018, 19, 213.
S. A. Melo, L. B. Luecke, C. Kahlert, A. F. Fernandez, S. T. Gammon, J. Kaye, V. S. LeBleu, E. A. Mittendorf, J. Weitz, N. Rahbari, C. Reissfelder, C. Pilarsky, M. F. Fraga, D. Piwnica‐Worms, R. Kalluri, Nature 2015, 523, 177.
A. G. Yates, R. C. Pink, U. Erdbrügger, P. R. Siljander, E. R. Dellar, P. Pantazi, N. Akbar, W. R. Cooke, M. Vatish, E. Dias‐Neto, D. C. Anthony, Y. Couch, J. Extracell. Vesicles 2022, 11, e12151.
X. Chen, Y. Deng, R. Niu, Z. Sun, A. Batool, L. Wang, C. Zhang, N. Ma, Q. Yang, G. Liu, J. Yang, Y. Luo, Anal. Chem. 2022, 94, 13019.
P. Li, J. Wang, M. Gao, J. Wang, Y. Ma, Y. Gu, Anal. Chem. 2021, 93, 9860.
L. Min, B. Wang, H. Bao, X. Li, L. Zhao, J. Meng, S. Wang, Adv. Sci. 2021, 8, 2102789.
F. Lucien, D. Gustafson, M. Lenassi, B. Li, J. J. Teske, E. Boilard, K. C. von Hohenberg, J. M. Falcón‐Perez, A. Gualerzi, A. Reale, J. C. Jones, C. Lässer, C. Lawson, I. Nazarenko, L. O'Driscoll, R. Pink, P. R. Siljander, C. Soekmadji, A. Hendrix, J. A. Welsh, K. W. Witwer, R. Nieuwland, J. Extracell. Vesicles 2023, 12, e12385.
U. Erdbrügger, C. J. Blijdorp, I. V. Bijnsdorp, F. E. Borràs, D. Burger, B. Bussolati, J. B. Byrd, A. Clayton, J. W. Dear, J. M. Falcón‐Pérez, C. Grange, A. F. Hill, H. Holthöfer, E. J. Hoorn, G. Jenster, C. R. Jimenez, K. Junker, J. Klein, M. A. Knepper, E. H. Koritzinsky, J. M. Luther, M. Lenassi, J. Leivo, I. Mertens, L. Musante, E. Oeyen, M. Puhka, M. E. van Royen, C. Sánchez, C. Soekmadji, et al., J. Extracell. Vesicles 2021, 10.
M. He, J. Crow, M. Roth, Y. Zeng, A. K. Godwin, Lab Chip 2014, 14, 3773.
S. S. Kanwar, C. J. Dunlay, D. M. Simeone, S. Nagrath, Lab Chip 2014, 14, 1891.
A. Ku, H. C. Lim, M. Evander, H. Lilja, T. Laurell, S. Scheding, Y. Ceder, Anal. Chem. 2018, 90, 8011.
Y. Hattori, T. Shimada, T. Yasui, N. Kaji, Y. Baba, Anal. Chem. 2019, 91, 6514.
K. S. Yang, H. Lin, C. Curley, M. W. Welch, B. M. Wolpin, H. Lee, R. Weissleder, H. Im, C. M. Castro, Adv. Biosyst. 2020, 4, 2000203.
Q. Wu, S. Fu, H. Xiao, J. Du, F. Cheng, S. Wan, H. Zhu, D. Li, F. Peng, X. Ding, L. Wang, Adv. Sci. 2023, 10, e2204814.
A. Jo, A. Green, J. E. Medina, S. Iyer, A. W. Ohman, E. T. McCarthy, F. Reinhardt, T. Gerton, D. Demehin, R. Mishra, D. L. Kolin, H. Zheng, J. Cheon, C. P. Crum, R. A. Weinberg, B. R. Rueda, C. M. Castro, D. M. Dinulescu, H. Lee, Adv. Sci. 2023, 10, 2301930.
G. Bordanaba‐Florit, F. Royo, S. G. Kruglik, J. M. Falcón‐Pérez, Nat. Protoc. 2021, 16, 3163.
R. R. Mizenko, T. Brostoff, T. Rojalin, H. J. Koster, H. S. Swindell, G. S. Leiserowitz, A. Wang, R. P. Carney, J. Nanobiotechnol. 2021, 19, 250.
C. Han, H. Kang, J. Yi, M. Kang, H. Lee, Y. Kwon, J. Jung, J. Lee, J. Park, J. Extracell. Vesicles 2021, 10, e12047.
N. Karimi, R. Dalirfardouei, T. Dias, J. Lötvall, C. Lässer, J. Extracell. Vesicles 2022, 11, e12213.
J. D. Spitzberg, S. Ferguson, K. S. Yang, H. M. Peterson, J. C. T. Carlson, R. Weissleder, Nat. Commun. 2023, 14, 1239.
A. Ivanova, L. Badertscher, G. O'Driscoll, J. Bergman, E. Gordon, A. Gunnarsson, C. Johansson, M. J. Munson, C. Spinelli, S. Torstensson, L. Vilén, A. Voirel, J. Wiseman, J. Rak, N. Dekker, E. Lázaro‐Ibáñez, Adv. Sci. 2023, 10, 2304389.
O. Staufer, F. Dietrich, R. Rimal, M. Schröter, S. Fabritz, H. Boehm, S. Singh, M. Möller, I. Platzman, J. P. Spatz, Sci. Adv. 2021, 7, eabg6666.
M. Sun, J. Yang, Y. Fan, Y. Zhang, J. Sun, M. Hu, K. Sun, J. Zhang, Adv. Sci. 2023, 10, 2303617.
I. K. Herrmann, M. J. A. Wood, G. Fuhrmann, Nat. Nanotechnol. 2021, 16, 748.
J. Xie, F. Haesebrouck, L. Van Hoecke, R. E. Vandenbroucke, Trends Microbiol 2023, 31, 1206.
J. Liu, C. Chen, Z. Liu, Z. Luo, S. Rao, L. Jin, T. Wan, T. Yue, Y. Tan, H. Yin, F. Yang, F. Huang, J. Guo, Y. Wang, K. Xia, J. Cao, Z. Wang, C. Hong, M. Luo, X. Hu, Y. Liu, W. Du, J. Luo, Y. Hu, Y. Zhang, J. Huang, H. Li, B. Wu, H. Liu, T. Chen, et al., Adv. Sci. 2021, 8, 2004831.
Q. Xiao, W. Zhao, C. Wu, X. Wang, J. Chen, X. Shi, S. Sha, J. Li, X. Liang, Y. Yang, H. Guo, Y. Wang, J. Fan, Adv. Sci. 2022, 9, 2105274.
A. Gori, A. Romanato, G. Bergamaschi, A. Strada, P. Gagni, R. Frigerio, D. Brambilla, R. Vago, S. Galbiati, S. Picciolini, M. Bedoni, G. G. Daaboul, M. Chiari, M. Cretich, J. Extracell. Vesicles 2020, 9, 1751428.
B. Benayas, J. Morales, A. Gori, A. Strada, P. Gagni, R. Frigerio, C. Egea, P. Armisén, M. Cretich, M. Yáñez‐Mó, Front. Bioeng. Biotechnol. 2023, 11, 1238898.
S. Salerno, S. Morelli, A. Piscioneri, M. Frangipane, A. Mussida, L. Sola, R. Frigerio, A. Strada, G. Bergamaschi, A. Gori, M. Cretich, M. Chiari, L. De Bartolo, Sep. Purif. Technol. 2022, 298, 121561.
B. Antonny, Annu. Rev. Biochem. 2011, 80, 101.
H. Cui, E. Lyman, G. A. Voth, Biophys. J. 2011, 100, 1271.
N. van Hilten, J. Methorst, N. Verwei, H. J. Risselada, Sci. Adv. 2023, 9, eade8839.
K. Kawano, K. Kamasaka, F. Yokoyama, J. Kawamoto, T. Ogawa, T. Kurihara, K. Matsuzaki, Biophys. Chem. 2023, 299, 107039.
D. M. Rissin, C. W. Kan, T. G. Campbell, S. C. Howes, D. R. Fournier, L. Song, T. Piech, P. P. Patel, L. Chang, A. J. Rivnak, E. P. Ferrell, J. D. Randall, G. K. Provuncher, D. R. Walt, D. C. Duffy, Nat. Biotechnol. 2010, 28, 595.
L. Cohen, D. R. Walt, Chem. Rev. 2019, 119, 293.
M. Norman, D. Ter‐Ovanesyan, W. Trieu, R. Lazarovits, E. J. K. Kowal, J. H. Lee, A. S. Chen‐Plotkin, A. Regev, G. M. Church, D. R. Walt, Nat. Methods 2021, 18, 631.
C.‐A. Cheng, K.‐C. Hou, C.‐W. Hsu, L.‐C. Chiang, Adv. Sci. 2024, 11, 2304926.
C.‐A. Morasso, A. Ricciardi, D. Sproviero, M. Truffi, S. Albasini, F. Piccotti, F. Sottotetti, L. Mollica, C. Cereda, L. Sorrentino, F. Corsi, Breast Cancer Res. Treat. 2022, 192, 65.
K. E. Yoh, C. J. Lowe, S. Mahajan, R. Suttmann, T. Nguy, M. Reichelt, J. Yang, R. Melendez, Y. Li, L. Molinero, J. Ruppel, W. Xu, V. Plaks, J. Immunol. Methods 2021, 490, 112936.
P. H. D. Nguyen, M. K. Jayasinghe, A. H. Le, B. Peng, M. T. N. Le, ACS Nano 2023, 17, 5187.
W. Chiangjong, P. Netsirisawan, S. Hongeng, S. Chutipongtanate, Front. Med. 2021, 8.
N. Karimi, A. Cvjetkovic, S. C. Jang, R. Crescitelli, M. A. Hosseinpour Feizi, R. Nieuwland, J. Lötvall, C. Lässer, Cell. Mol. Life Sci. 2018, 75, 2873.
B. W. Sódar, Á. Kittel, K. Pálóczi, K. V. Vukman, X. Osteikoetxea, K. Szabó‐Taylor, A. Németh, B. Sperlágh, T. Baranyai, Z. Giricz, Z. Wiener, L. Turiák, L. Drahos, É. Pállinger, K. Vékey, P. Ferdinandy, A. Falus, E. I. Buzás, Sci. Rep. 2016, 6, 24316.
K. Brennan, K. Martin, S. P. FitzGerald, J. O'Sullivan, Y. Wu, A. Blanco, C. Richardson, M. M. Mc Gee, Sci. Rep. 2020, 10, 1039.
R. Frigerio, A. Musicò, A. Strada, G. Bergamaschi, S. Panella, C. Grange, M. Marelli, A. M. Ferretti, G. Andriolo, B. Bussolati, L. Barile, M. Chiari, A. Gori, M. Cretich, J. Extracell. Biol. 2022, 1, e53.
B. Dhondt, C. Pinheiro, E. Geeurickx, J. Tulkens, G. Vergauwen, E. Van Der Pol, R. Nieuwland, A. Decock, I. Miinalainen, P. Rappu, G. Schroth, S. Kuersten, J. Vandesompele, P. Mestdagh, N. Lumen, O. De Wever, A. Hendrix, J. Extracell. Vesicles 2023, 12.
M. Notarangelo, D. Ferrara, C. Potrich, L. Lunelli, L. Vanzetti, A. Provenzani, M. Basso, A. Quattrone, V. D'Agostino, Bio‐Protocol 2020, 10.
T. Shimomura, R. Seino, K. Umezaki, A. Shimoda, T. Ezoe, M. Ishiyama, K. Akiyoshi, Bioconjug. Chem. 2021, 32, 680.
J. Kowal, G. Arras, M. Colombo, M. Jouve, J. P. Morath, B. Primdal‐Bengtson, F. Dingli, D. Loew, M. Tkach, C. Théry, Proc. Natl. Acad. Sci 2016, 113, E968.
A. Ridolfi, L. Conti, M. Brucale, R. Frigerio, J. Cardellini, A. Musicò, M. Romano, A. Zendrini, L. Polito, G. Bergamaschi, A. Gori, C. Montis, S. Panella, L. Barile, D. Berti, A. Radeghieri, P. Bergese, M. Cretich, F. Valle, J. Extracell. Vesicles 2023, 12, 12349.
A. Musicò, R. Zenatelli, M. Romano, A. Zendrini, S. Alacqua, S. Tassoni, L. Paolini, C. Urbinati, M. Rusnati, P. Bergese, G. Pomarico, A. Radeghieri, Nanoscale Adv 2023, 5, 4703.
J. Burrello, S. Bolis, C. Balbi, A. Burrello, E. Provasi, E. Caporali, L. G. Gauthier, A. Peirone, F. D'Ascenzo, S. Monticone, L. Barile, G. Vassalli, J. Cell. Mol. Med. 2020, 24, 9945.
J. Burrello, A. Burrello, E. Vacchi, G. Bianco, E. Caporali, M. Amongero, L. Airale, S. Bolis, G. Vassalli, C. W. Cereda, P. Mulatero, B. Bussolati, G. G. Camici, G. Melli, S. Monticone, L. Barile, Transl. Res. 2022, 244, 114.
S. Busatto, A. Zendrini, A. Radeghieri, L. Paolini, M. Romano, M. Presta, P. Bergese, Biomater. Sci. 2020, 8, 39.
J. Knuuti, W. Wijns, A. Saraste, D. Capodanno, E. Barbato, C. Funck‐Brentano, E. Prescott, R. F. Storey, C. Deaton, T. Cuisset, S. Agewall, K. Dickstein, T. Edvardsen, J. Escaned, B. J. Gersh, P. Svitil, M. Gilard, D. Hasdai, R. Hatala, F. Mahfoud, J. Masip, C. Muneretto, M. Valgimigli, S. Achenbach, J. J. Bax, F.‐J. Neumann, U. Sechtem, A. P. Banning, N. Bonaros, H. Bueno, et al., Eur. Heart J. 2020, 41, 407.