A Novel AMPK Inhibitor Sensitizes Pancreatic Cancer Cells to Ferroptosis Induction.
AMPK
ferroptosis
pancreatic cancer
Journal
Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569
Informations de publication
Date de publication:
17 Jun 2024
17 Jun 2024
Historique:
revised:
12
04
2024
received:
13
10
2023
medline:
17
6
2024
pubmed:
17
6
2024
entrez:
17
6
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
Cancer cells must develop strategies to adapt to the dynamically changing stresses caused by intrinsic or extrinsic processes, or therapeutic agents. Metabolic adaptability is crucial to mitigate such challenges. Considering metabolism as a central node of adaptability, it is focused on an energy sensor, the AMP-activated protein kinase (AMPK). In a subtype of pancreatic ductal adenocarcinoma (PDAC) elevated AMPK expression and phosphorylation is identified. Using drug repurposing that combined screening experiments and chemoproteomic affinity profiling, it is identified and characterized PF-3758309, initially developed as an inhibitor of PAK4, as an AMPK inhibitor. PF-3758309 shows activity in pre-clinical PDAC models, including primary patient-derived organoids. Genetic loss-of-function experiments showed that AMPK limits the induction of ferroptosis, and consequently, PF-3758309 treatment restores the sensitivity toward ferroptosis inducers. The work established a chemical scaffold for the development of specific AMPK-targeting compounds and deciphered the framework for the development of AMPK inhibitor-based combination therapies tailored for PDAC.
Identifiants
pubmed: 38885414
doi: 10.1002/advs.202307695
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2307695Subventions
Organisme : German Cancer Aid
ID : 70113760
Organisme : German Cancer Aid
ID : 70115444
Organisme : German Cancer Aid
ID : 111273
Organisme : Wilhelm-Sander-Stiftung
ID : 2023.027.1
Organisme : Wilhelm-Sander-Stiftung
ID : 2022.074.1
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : SCHN 959/6-1
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : SCHN959/7-1
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : SCHN959/8-1
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : SCHN 959/3-2
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : RE 3723/4-1
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : RE 3723/6-1
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : ID329628492(SFB1321)
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : KFO5002
Organisme : Deutsche Forschungsgemeinschaft
ID : WI 6148/1-1
Organisme : Bavarian Ministry of Economic Affairs
ID : LSM-2104-0017
Organisme : Bavarian Ministry of Economic Affairs
ID : BMBF
Organisme : Bavarian Ministry of Economic Affairs
ID : 01KD2206P
Organisme : Bavarian Ministry of Economic Affairs
ID : 13N16450
Organisme : Bavarian Ministry of Economic Affairs
ID : 01KD2208B
Organisme : DKTK (German Cancer Consortium) Strategic Initiative Organoid Platform
Informations de copyright
© 2024 The Author(s). Advanced Science published by Wiley‐VCH GmbH.
Références
D. Vara‐Ciruelos, M. Dandapani, D. G. Hardie, Annu. Rev. Cancer Biol. 2019, 4, 1.
G. R. Steinberg, D. G. Hardie, Nat. Rev. Mol. Cell Bio. 2023, 24, 255.
C.‐S. Zhang, S. A. Hawley, Y. Zong, M. Li, Z. Wang, A. Gray, T. Ma, J. Cui, J.‐W. Feng, M. Zhu, Y.‐Q. Wu, T. Y. Li, Z. Ye, S.‐Y. Lin, H. Yin, H.‐L. Piao, D. G. Hardie, S.‐C. Lin, Nature 2017, 548, 112.
S. Li, Z. Lavagnino, D. Lemacon, L. Kong, A. Ustione, X. Ng, Y. Zhang, Y. Wang, B. Zheng, H. Piwnica‐Worms, A. Vindigni, D. W. Piston, Z. You, Mol. Cell 2019, 74, 1123.
D. Vara‐Ciruelos, M. Dandapani, A. Gray, E. O. Egbani, A. M. Evans, D. G. Hardie, Mol. Cancer Res. 2018, 16, 345.
A. Woods, K. Dickerson, R. Heath, S.‐P. Hong, M. Momcilovic, S. R. Johnstone, M. Carlson, D. Carling, Cell Metab. 2005, 2, 21.
S. A. Hawley, D. A. Pan, K. J. Mustard, L. Ross, J. Bain, A. M. Edelman, B. G. Frenguelli, D. G. Hardie, Cell Metab. 2005, 2, 9.
R. L. Hurley, K. A. Anderson, J. M. Franzone, B. E. Kemp, A. R. Means, L. A. Witters, J. Biol. Chem. 2005, 280, 29060.
G. Herrero‐Martín, M. Høyer‐Hansen, C. García‐García, C. Fumarola, T. Farkas, A. López‐Rivas, M. Jäättelä, EMBO J. 2009, 28, 677.
R. J. Kishton, C. E. Barnes, A. G. Nichols, S. Cohen, V. A. Gerriets, P. J. Siska, A. N. Macintyre, P. Goraksha‐Hicks, A. A. de Cubas, T. Liu, M. O. Warmoes, E. D. Abel, A. E. J. Yeoh, T. R. Gershon, W. K. Rathmell, K. L. Richards, J. W. Locasale, J. C. Rathmell, Cell Metab. 2016, 23, 649.
S.‐M. Fendt, C. Frezza, A. Erez, Cancer Discov. 2020, 10, 1797.
G. Zhou, R. Myers, Y. Li, Y. Chen, X. Shen, J. Fenyk‐Melody, M. Wu, J. Ventre, T. Doebber, N. Fujii, N. Musi, M. F. Hirshman, L. J. Goodyear, D. E. Moller, J. Clin. Invest. 2001, 108, 1167.
F. A. Ross, S. A. Hawley, F. R. Auciello, G. J. Gowans, A. Atrih, D. J. Lamont, D. G. Hardie, Cell Chem. Biol. 2017, 24, 813.
J. W. Scott, S. Galic, K. L. Graham, R. Foitzik, N. X. Y. Ling, T. A. Dite, S. M. A. Issa, C. G. Langendorf, Q. P. Weng, H. E. Thomas, T. W. Kay, N. C. Birnberg, G. R. Steinberg, B. E. Kemp, J. S. Oakhill, Chem. Biol. 2015, 22, 705.
D. F. Egan, M. G. H. Chun, M. Vamos, H. Zou, J. Rong, C. J. Miller, H. J. Lou, D. Raveendra‐Panickar, C.‐C. Yang, D. J. Sheffler, P. Teriete, J. M. Asara, B. E. Turk, N. D. P. Cosford, R. J. Shaw, Mol. Cell 2015, 59, 285.
T. A. Dite, C. G. Langendorf, A. Hoque, S. Galic, R. J. Rebello, A. J. Ovens, L. M. Lindqvist, K. R. W. Ngoei, N. X. Y. Ling, L. Furic, B. E. Kemp, J. W. Scott, J. S. Oakhill, J. Biol. Chem. 2018, 293, 8874.
C. J. Matheson, K. A. Casalvieri, D. S. Backos, M. Minhajuddin, C. T. Jordan, P. Reigan, Eur. J. Med. Chem. 2020, 197, 112316.
C. Lemos, V. K. Schulze, S. J. Baumgart, E. Nevedomskaya, T. Heinrich, J. Lefranc, B. Bader, C. D. Christ, H. Briem, L. P. Kuhnke, S. J. Holton, U. Bömer, P. Lienau, F. von Nussbaum, C. F. Nising, M. Bauser, A. Hägebarth, D. Mumberg, B. Haendler, Cell Oncol. 2021, 44, 581.
S. Pushpakom, F. Iorio, P. A. Eyers, K. J. Escott, S. Hopper, A. Wells, A. Doig, T. Guilliams, J. Latimer, C. McNamee, A. Norris, P. Sanseau, D. Cavalla, M. Pirmohamed, Nat. Rev. Drug Discovery 2019, 18, 41.
J. P. Neoptolemos, C. Springfeld, T. Hackert, JAMA, J. Am. Med. Assoc. 2021, 326, 2436.
E. Hessmann, G. Schneider, Gastroenterology 2021, 161, 785.
E. A. Collisson, P. Bailey, D. K. Chang, A. V. Biankin, Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2019, 16, 207.
A. O. Ogunleye, R. K. Nimmakayala, S. K. Batra, M. P. Ponnusamy, Stem Cells 2023, 41, 417.
W. L. Hwang, K. A. Jagadeesh, J. A. Guo, H. I. Hoffman, P. Yadollahpour, J. W. Reeves, R. Mohan, E. Drokhlyansky, N. V. Wittenberghe, O. Ashenberg, S. L. Farhi, D. Schapiro, P. Divakar, E. Miller, D. R. Zollinger, G. Eng, J. M. Schenkel, J. Su, C. Shiau, P. Yu, W. A. Freed‐Pastor, D. Abbondanza, A. Mehta, J. Gould, C. Lambden, C. B. M. Porter, A. Tsankov, D. Dionne, J. Waldman, M. S. Cuoco, et al., Nat. Genet. 2022, 54, 1178.
X. Jin, Z. Demere, K. Nair, A. Ali, G. B. Ferraro, T. Natoli, A. Deik, L. Petronio, A. A. Tang, C. Zhu, L. Wang, D. Rosenberg, V. Mangena, J. Roth, K. Chung, R. K. Jain, C. B. Clish, M. G. V. Heiden, T. R. Golub, Nature 2020, 588, 331.
D. P. Nusinow, J. Szpyt, M. Ghandi, C. M. Rose, E. R. McDonald, M. Kalocsay, J. Jané‐Valbuena, E. Gelfand, D. K. Schweppe, M. Jedrychowski, J. Golji, D. A. Porter, T. Rejtar, Y. K. Wang, G. V. Kryukov, F. Stegmeier, B. K. Erickson, L. A. Garraway, W. R. Sellers, S. P. Gygi, Cell 2020, 180, 387.
S. Mueller, T. Engleitner, R. Maresch, M. Zukowska, S. Lange, T. Kaltenbacher, B. Konukiewitz, R. Öllinger, M. Zwiebel, A. Strong, H.‐Y. Yen, R. Banerjee, S. Louzada, B. Fu, B. Seidler, J. Götzfried, K. Schuck, Z. Hassan, A. Arbeiter, N. Schönhuber, S. Klein, C. Veltkamp, M. Friedrich, L. Rad, M. Barenboim, C. Ziegenhain, J. Hess, O. M. Dovey, S. Eser, S. Parekh, et al., Nature 2018, 554, 62.
S. Brabletz, H. Schuhwerk, T. Brabletz, M. P. StemmLer, EMBO J. 2021, 40, 108647.
M. Chan‐Seng‐Yue, J. C. Kim, G. W. Wilson, K. Ng, E. F. Figueroa, G. M. O'Kane, A. A. Connor, R. E. Denroche, R. C. Grant, J. McLeod, J. M. Wilson, G. H. Jang, A. Zhang, S.‐B. Liang, A. Borgida, D. Chadwick, S. Kalimuthu, I. Lungu, J. M. S. Bartlett, P. M. Krzyzanowski, V. Sandhu, H. Tiriac, F. E. M. Froeling, J. M. Karasinska, J. T. Topham, D. J. Renouf, D. F. Schaeffer, S. J. M. Jones, M. A. Marra, J. Laskin, et al., Nat. Genet. 2020, 52, 231.
J. R. Molina, Y. Sun, M. Protopopova, S. Gera, M. Bandi, C. Bristow, T. McAfoos, P. Morlacchi, J. Ackroyd, A.‐N. A. Agip, G. Al‐Atrash, J. Asara, J. Bardenhagen, C. C. Carrillo, C. Carroll, E. Chang, S. Ciurea, J. B. Cross, B. Czako, A. Deem, N. Daver, J. F. de Groot, J.‐W. Dong, N. Feng, G. Gao, J. Gay, M. G. Do, J. Greer, V. Giuliani, J. Han, et al., Nat. Med. 2018, 24, 1036.
B. W. Murray, C. Guo, J. Piraino, J. K. Westwick, C. Zhang, J. Lamerdin, E. Dagostino, D. Knighton, C.‐M. Loi, M. Zager, E. Kraynov, I. Popoff, J. G. Christensen, R. Martinez, S. E. Kephart, J. Marakovits, S. Karlicek, S. Bergqvist, T. Smeal, Proc. Natl. Acad. Sci. 2010, 107, 9446.
B. A. Aksoy, V. Dančík, K. Smith, J. N. Mazerik, Z. Ji, B. Gross, O. Nikolova, N. Jaber, A. Califano, S. L. Schreiber, D. S. Gerhard, L. C. Hermida, S. Jagu, C. Sander, A. Floratos, P. A. Clemons, Database 2017, 2017, bax054.
G. Médard, F. Pachl, B. Ruprecht, S. Klaeger, S. Heinzlmeir, D. Helm, H. Qiao, X. Ku, M. Wilhelm, T. Kuehne, Z. Wu, A. Dittmann, C. Hopf, K. Kramer, B. Kuster, J. Proteome Res. 2015, 14, 1574.
S. Klaeger, S. Heinzlmeir, M. Wilhelm, H. Polzer, B. Vick, P.‐A. Koenig, M. Reinecke, B. Ruprecht, S. Petzoldt, C. Meng, J. Zecha, K. Reiter, H. Qiao, D. Helm, H. Koch, M. Schoof, G. Canevari, E. Casale, S. R. Depaolini, A. Feuchtinger, Z. Wu, T. Schmidt, L. Rueckert, W. Becker, J. Huenges, A.‐K. Garz, B.‐O. Gohlke, D. P. Zolg, G. Kayser, T. Vooder, et al., Science 2017, 358, eaan4368.
A. Lin, C. J. Giuliano, A. Palladino, K. M. John, C. Abramowicz, M. L. Yuan, E. L. Sausville, D. A. Lukow, L. Liu, A. R. Chait, Z. C. Galluzzo, C. Tucker, J. M. Sheltzer, Sci. Transl. Med. 2019, 11, eaaw8412.
A. Daemen, D. Peterson, N. Sahu, R. McCord, X. Du, B. Liu, K. Kowanetz, R. Hong, J. Moffat, M. Gao, A. Boudreau, R. Mroue, L. Corson, T. O'Brien, J. Qing, D. Sampath, M. Merchant, R. Yauch, G. Manning, J. Settleman, G. Hatzivassiliou, M. Evangelista, Proc. Nat. Acad. Sci. 2015, 112, E4410.
M. Kanehisa, M. Furumichi, Y. Sato, M. Kawashima, M. Ishiguro‐Watanabe, Nucleic Acids Res. 2022, 51, D587.
C. Falcomatà, S. Bärthel, S. A. Widholz, C. Schneeweis, J. J. Montero, A. Toska, J. Mir, T. Kaltenbacher, J. Heetmeyer, J. J. Swietlik, J.‐Y. Cheng, B. Teodorescu, O. Reichert, C. Schmitt, K. Grabichler, A. Coluccio, F. Boniolo, C. Veltkamp, M. Zukowska, A. A. Vargas, W. H. Paik, M. Jesinghaus, K. Steiger, R. Maresch, R. Öllinger, T. Ammon, O. Baranov, M. S. Robles, J. Rechenberger, B. Kuster, et al., Nat. Cancer 2022, 3, 318.
S. Randriamanantsoa, A. Papargyriou, H. C. Maurer, K. Peschke, M. Schuster, G. Zecchin, K. Steiger, R. Öllinger, D. Saur, C. Scheel, R. Rad, E. Hannezo, M. Reichert, A. R. Bausch, Nat. Commun. 2022, 13, 5219.
J. Huang, V. Lok, C. H. Ngai, L. Zhang, J. Yuan, X. Q. Lao, K. Ng, C. Chong, Z.‐J. Zheng, M. C. S. Wong, Gastroenterology 2021, 160, 744.
R. L. Siegel, A. N. Giaquinto, A. Jemal, CA: A Cancer J. Clin. 2024, 74, 12.
G. M. O'Kane, M. A. Lowery, J. Clin. Oncol. 2022, 40, 2693.
J. Encarnación‐Rosado, A. C. Kimmelman, Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2021, 18, 482.
J. M. Karasinska, J. T. Topham, S. E. Kalloger, G. H. Jang, R. E. Denroche, L. Culibrk, L. M. Williamson, H.‐L. Wong, M. K. C. Lee, G. M. O'Kane, R. A. Moore, A. J. Mungall, M. J. Moore, C. Warren, A. Metcalfe, F. Notta, J. J. Knox, S. Gallinger, J. Laskin, M. A. Marra, S. J. M. Jones, D. J. Renouf, D. F. Schaeffer, Clin. Cancer Res. 2020, 26, 135.
J. Chen, Y. Wang, H. Jiang, Cancer Gene Ther. 2023, 30, 1296.
R. T. Davis, K. Blake, D. Ma, M. B. I. Gabra, G. A. Hernandez, A. T. Phung, Y. Yang, D. Maurer, A. E. Y. T. Lefebvre, H. Alshetaiwi, Z. Xiao, J. Liu, J. W. Locasale, M. A. Digman, E. Mjolsness, M. Kong, Z. Werb, D. A. Lawson, Nat. Cell Biol. 2020, 22, 310.
Z. Cai, C.‐F. Li, F. Han, C. Liu, A. Zhang, C.‐C. Hsu, D. Peng, X. Zhang, G. Jin, A.‐H. Rezaeian, G. Wang, W. Zhang, B.‐S. Pan, C.‐Y. Wang, Y.‐H. Wang, S.‐Y. Wu, S.‐C. Yang, F.‐C. Hsu, R. B. D'Agostino, C. M. Furdui, G. L. Kucera, J. S. Parks, F. H. Chilton, C.‐Y. Huang, F.‐J. Tsai, B. Pasche, K. Watabe, H.‐K. Lin, Mol. Cell 2020, 80, 263.
W. Zhuo, Z. Zeng, Y. Hu, P. Hu, S. Han, D. Wang, F. Wang, Y. Zhao, Y. Huang, J. Wang, G. Lv, H. Wang, Y. Li, E. Zhao, K. Cai, G. Zhao, Cancer Sci. 2023, 114, 3623.
A. M. Krebs, J. Mitschke, M. L. Losada, O. Schmalhofer, M. Boerries, H. Busch, M. Boettcher, D. Mougiakakos, W. Reichardt, P. Bronsert, V. G. Brunton, C. Pilarsky, T. H. Winkler, S. Brabletz, M. P. StemmLer, T. Brabletz, Nat. Cell Biol. 2017, 19, 518.
L. Jin, J. Chun, C. Pan, A. Kumar, G. Zhang, Y. Ha, D. Li, G. N. Alesi, Y. Kang, L. Zhou, W.‐M. Yu, K. R. Magliocca, F. R. Khuri, C.‐K. Qu, C. Metallo, T. K. Owonikoko, S. Kang, Mol. Cell 2018, 69, 87.
G. Zhao, G. Forn‐Cuní, M. Scheers, P. P. Lindenbergh, J. Yin, Q. van Loosen, L. Passarini, L. Chen, B. E. Snaar‐Jagalska, Cancer Lett. 2024, 587, 216657.
F. Peglion, L. Capuana, I. Perfettini, L. Boucontet, B. Braithwaite, E. Colucci‐Guyon, E. Quissac, K. Forsberg‐Nilsson, F. Llense, S. Etienne‐Manneville, Nat. Commun. 2022, 13, 4528.
M. Hu, X. Chen, L. Ma, Y. Ma, Y. Li, H. Song, J. Xu, L. Zhou, X. Li, Y. Jiang, B. Kong, P. Huang, J. Cancer 2019, 10, 1870.
W. Duan, K. Chen, Z. Jiang, X. Chen, L. Sun, J. Li, J. Lei, Q. Xu, J. Ma, X. Li, L. Han, Z. Wang, Z. Wu, F. Wang, E. Wu, Q. Ma, Z. Ma, Cancer Lett. 2017, 385, 225.
K. Chen, W. Qian, J. Li, Z. Jiang, L. Cheng, B. Yan, J. Cao, L. Sun, C. Zhou, M. Lei, W. Duan, J. Ma, Q. Ma, Z. Ma, Mol. Oncol. 2017, 11, 1475.
K. Wang, N. Huynh, X. Wang, M. Pajic, A. Parkin, J. Man, G. S. Baldwin, M. Nikfarjam, H. He, Am. J. Transl. Res. 2019, 11, 3353.
L. S. Rosen, T. A. Blumenkopf, A. Breazna, S. Darang, J. D. Gallo, J. Goldman, D. Wang, L. Mileshkin, S. G. Eckhardt, Mol. Cancer Ther. 2011, 10, A177.
E. L. Greer, P. R. Oskoui, M. R. Banko, J. M. Maniar, M. P. Gygi, S. P. Gygi, A. Brunet, J. Biol. Chem. 2007, 282, 30107.
H. Yun, S. Park, M. Kim, W. K. Yang, D. U. Im, K. R. Yang, J. Hong, W. Choe, I. Kang, S. S. Kim, J. Ha, FEBS J. 2014, 281, 4421.
M. S. Joo, W. D. Kim, K. Y. Lee, J. H. Kim, J. H. Koo, S. G. Kim, Mol. Cell. Biol. 2016, 36, 1931.
S.‐M. Jeon, N. S. Chandel, N. Hay, Nature 2012, 485, 661.
M. Kumazoe, M. Takai, S. Hiroi, C. Takeuchi, M. Kadomatsu, T. Nojiri, H. Onda, J. Bae, Y. Huang, K. Takamatsu, S. Yamashita, K. Kangawa, H. Tachibana, J. Biol. Chem. 2017, 292, 10813.
H. Lee, F. Zandkarimi, Y. Zhang, J. K. Meena, J. Kim, L. Zhuang, S. Tyagi, L. Ma, T. F. Westbrook, G. R. Steinberg, D. Nakada, B. R. Stockwell, B. Gan, Nat. Cell Biol. 2020, 22, 225.
L. E. Pope, S. J. Dixon, Trends Cell Biol. 2023,33, 1077.
F. Orben, K. Lankes, C. Schneeweis, Z. Hassan, H. Jakubowsky, L. Krauß, F. Boniolo, C. Schneider, A. P. G. Schäfer, J. Murr, C. Schlag, B. Kong, R. Öllinger, C. Wang, G. Beyer, U. M. Mahajan, Y. Xue, J. Mayerle, R. M. Schmid, B. Kuster, R. Rad, C. J. Braun, M. Wirth, M. Reichert, D. Saur, G. Schneider, Jci Insight 2022, 10, 151353.
H. Tiriac, P. Belleau, D. D. Engle, D. Plenker, A. Deschênes, T. Somerville, F. E. M. Froeling, R. A. Burkhart, R. E. Denroche, G.‐H. Jang, K. Miyabayashi, C. M. Young, H. Patel, M. Ma, J. F. LaComb, R. L. D. Palmaira, A. A. Javed, J. A. Huynh, M. Johnson, K. Arora, N. Robine, M. Shah, R. Sanghvi, A. B. Goetz, C. Y. Lowder, L. Martello, E. Driehuis, N. Lecomte, G. Askan, C. A. Iacobuzio‐Donahue, et al., Cancer Discov. 2018, 8, 1112.
M. Caruso, S. Huang, L. Mourao, C. L. G. J. Scheele, Front. Physiol. 2022, 13, 826107.
I. Aleksandr, L. He, T. Aittokallio, J. Tang, Bioinformatics 2017, 33, btx162.
N. A. Clark, M. Hafner, M. Kouril, E. H. Williams, J. L. Muhlich, M. Pilarczyk, M. Niepel, P. K. Sorger, M. Medvedovic, BMC Cancer 2017, 17, 698.
M. Hafner, M. Niepel, M. Chung, P. K. Sorger, Nat. Methods 2016, 13, 521.
Z. Tang, C. Li, B. Kang, G. Gao, C. Li, Z. Zhang, Nucleic Acids Res. 2017, 45, W98.
J. Lonsdale, J. Thomas, M. Salvatore, R. Phillips, E. Lo, S. Shad, R. Hasz, G. Walters, F. Garcia, N. Young, B. Foster, M. Moser, E. Karasik, B. Gillard, K. Ramsey, S. Sullivan, J. Bridge, H. Magazine, J. Syron, J. Fleming, L. Siminoff, H. Traino, M. Mosavel, L. Barker, S. Jewell, D. Rohrer, D. Maxim, D. Filkins, P. Harbach, E. Cortadillo, et al., Nat. Genet. 2013, 45, 580.
T. D. Schmittgen, K. J. Livak, Nat. Protoc. 2008, 3, 1101.
S. Parekh, C. Ziegenhain, B. Vieth, W. Enard, I. Hellmann, Sci. Rep. 2016, 6, 25533.
L. Krauß, B. C. Urban, S. Hastreiter, C. Schneider, P. Wenzel, Z. Hassan, M. Wirth, K. Lankes, A. Terrasi, C. Klement, F. M. Cernilogar, R. Ollinger, N. de A. Krätzig, T. Engleitner, R. M. Schmid, K. Steiger, R. Rad, O. H. Krämer, M. Reichert, G. Schotta, D. Saur, G. Schneider, Cancer Res. 2021, 82, 695.
A. Dobin, C. A. Davis, F. Schlesinger, J. Drenkow, C. Zaleski, S. Jha, P. Batut, M. Chaisson, T. R. Gingeras, Bioinformatics 2013, 29, 15.
Y. Liao, G. K. Smyth, W. Shi, Bioinformatics 2014, 30, 923.
N. Gerstner, T. Kehl, K. Lenhof, A. Müller, C. Mayer, L. Eckhart, N. L. Grammes, C. Diener, M. Hart, O. Hahn, J. Walter, T. Wyss‐Coray, E. Meese, A. Keller, H.‐P. Lenhof, Nucleic Acids Res. 2020, 48, W515.
S. Hänzelmann, R. Castelo, J. Guinney, Bioconductor 2013, 14, 7.
M. Reinecke, B. Ruprecht, S. Poser, S. Wiechmann, M. Wilhelm, S. Heinzlmeir, B. Kuster, G. Médard, ACS Chem. Biol. 2019, 14, 655.
G. M. Sastry, M. Adzhigirey, T. Day, R. Annabhimoju, W. Sherman, J. Comput.‐Aided Mol. Des. 2013, 27, 221.
E. Harder, W. Damm, J. Maple, C. Wu, M. Reboul, J. Y. Xiang, L. Wang, D. Lupyan, M. K. Dahlgren, J. L. Knight, J. W. Kaus, D. S. Cerutti, G. Krilov, W. L. Jorgensen, R. Abel, R. A. Friesner, J. Chem. Theory Comput. 2016, 12, 281.
W. L. Jorgensen, D. S. Maxwell, J. Tirado‐Rives, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 11225.
W. L. Jorgensen, J. Tirado‐Rives, J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 1657.
D. Shivakumar, J. Williams, Y. Wu, W. Damm, J. Shelley, W. Sherman, J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 1509.
J. R. Greenwood, D. Calkins, A. P. Sullivan, J. C. Shelley, J. Comput.‐Aided Mol. Des. 2010, 24, 591.
J. C. Shelley, A. Cholleti, L. L. Frye, J. R. Greenwood, M. R. TimLin, M. Uchimaya, J. Comput.‐Aided Mol. Des. 2007, 21, 681.
K. S. Watts, P. Dalal, R. B. Murphy, W. Sherman, R. A. Friesner, J. C. Shelley, J. Chem. Inf. Model. 2010, 50, 534.
R. A. Friesner, R. B. Murphy, M. P. Repasky, L. L. Frye, J. R. Greenwood, T. A. Halgren, P. C. Sanschagrin, D. T. Mainz, J. Med. Chem. 2006, 49, 6177.
T. A. Halgren, R. B. Murphy, R. A. Friesner, H. S. Beard, L. L. Frye, W. T. Pollard, J. L. Banks, J. Med. Chem. 2004, 47, 1750.
E. M. Noll, C. Eisen, A. Stenzinger, E. Espinet, A. Muckenhuber, C. Klein, V. Vogel, B. Klaus, W. Nadler, C. Rösli, C. Lutz, M. Kulke, J. Engelhardt, F. M. Zickgraf, O. Espinosa, M. Schlesner, X. Jiang, A. Kopp‐Schneider, P. Neuhaus, M. Bahra, B. V. Sinn, R. Eils, N. A. Giese, T. Hackert, O. Strobel, J. Werner, M. W. Büchler, W. Weichert, A. Trumpp, M. R. Sprick, Nat. Med. 2016, 22, 278.
J. Budczies, F. Klauschen, B. V. Sinn, B. Győrffy, W. D. Schmitt, S. Darb‐Esfahani, C. Denkert, PLoS One 2012, 7, 51862.
A. Muckenhuber, A. K. Berger, A. M. Schlitter, K. Steiger, B. Konukiewitz, A. Trumpp, R. Eils, J. Werner, H. Friess, I. Esposito, G. Klöppel, G. O. Ceyhan, M. Jesinghaus, C. Denkert, M. Bahra, A. Stenzinger, M. R. Sprick, D. Jäger, C. Springfeld, W. Weichert, Clin. Cancer Res. 2017, 24, 351.