Delivery of TGFβ3 from Magnetically Responsive Coaxial Fibers Reduces Spinal Cord Astrocyte Reactivity In Vitro.
coaxial electrospinning
core‐shell fibers
drug delivery
iron oxide nanoparticles
magnetic nanoparticles
reactive astrocytes
Journal
Advanced biology
ISSN: 2701-0198
Titre abrégé: Adv Biol (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101775319
Informations de publication
Date de publication:
27 Jun 2024
27 Jun 2024
Historique:
revised:
29
03
2024
received:
02
10
2023
medline:
27
6
2024
pubmed:
27
6
2024
entrez:
27
6
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
A spinal cord injury (SCI) compresses the spinal cord, killing neurons and glia at the injury site and resulting in prolonged inflammation and scarring that prevents regeneration. Astrocytes, the main glia in the spinal cord, become reactive following SCI and contribute to adverse outcomes. The anti-inflammatory cytokine transforming growth factor beta 3 (TGFβ3) has been shown to mitigate astrocyte reactivity; however, the effects of prolonged TGFβ3 exposure on reactive astrocyte phenotype have not yet been explored. This study investigates whether magnetic core-shell electrospun fibers can be used to alter the release rate of TGFβ3 using externally applied magnetic fields, with the eventual application of tailored drug delivery based on SCI severity. Magnetic core-shell fibers are fabricated by incorporating superparamagnetic iron oxide nanoparticles (SPIONs) into the shell and TGFβ3 into the core solution for coaxial electrospinning. Magnetic field stimulation increased the release rate of TGFβ3 from the fibers by 25% over 7 days and released TGFβ3 reduced gene expression of key astrocyte reactivity markers by at least twofold. This is the first study to magnetically deliver bioactive proteins from magnetic fibers and to assess the effect of sustained release of TGFβ3 on reactive astrocyte phenotype.
Identifiants
pubmed: 38935534
doi: 10.1002/adbi.202300531
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2300531Subventions
Organisme : NIH HHS
ID : NS092754
Pays : United States
Organisme : Veterans Affairs I01
ID : RX003502
Organisme : NSF
ID : DGE-1744655
Organisme : Thüringer Innovationszentrum für Medizintechnik-Lösungen
ID : FKZ IZN 2018 0002
Organisme : U.S. Department of Veterans Affairs
ID : RX004406
Organisme : New York State Department of Health
ID : C32245GG
Informations de copyright
© 2024 Wiley‐VCH GmbH.
Références
M. J. DeVivo, Spinal Cord 2012, 50, 365.
M. A. Anwar, T. S. Al Shehabi, A. H. Eid, Front Cell Neurosci 2016, 10, 98.
J. M. Kwiecien, W. Dabrowski, B. Dąbrowska‐Bouta, G. Sulkowski, W. Oakden, C. J. Kwiecien‐Delaney, J. R. Yaron, L. Zhang, L. Schutz, B. Marzec‐Kotarska, G. J. Stanisz, J. P. Karis, L. Struzynska, A. R. Lucas, PLoS One 2020, 15, e0226584.
J. Donovan, S. Kirshblum, Neurotherapeutics 2018, 15, 654.
S. Casha, D. Zygun, M. D. McGowan, I. Bains, V. W. Yong, R. John Hurlbert, Brain 2012, 135, 1224.
M. G. Fehlings, J. R. Wilson, J. S. Harrop, B. K. Kwon, L. A. Tetreault, P. M. Arnold, J. M. Singh, G. Hawryluk, J. R. Dettori, Global Spine J 2017, 7, 116S.
A. M. Ziemba, R. J. Gilbert, Front Pharmacol 2017, 8, 245.
S. Kabu, Y. Gao, B. K. Kwon, V. Labhasetwar, J. Controlled Release 2015, 219, 141.
R. B. Shultz, Y. Zhong, Neural Regen Res 2020, 16, 247.
C. D. L. Johnson, A. R. D'Amato, R. J. Gilbert, Cells Tissues Organs 2016, 202, 116.
A. Chakraborty, A. J. Ciciriello, C. M. Dumont, R. M. Pearson, AAPS PharmSciTech 2021, 22, 101.
I. J. Macha, B. Ben‐Nissan, E. N. Vilchevskaya, A. S. Morozova, B. E. Abali, W. H. Müller, W. Rickert, Front Bioeng Biotechnol 2019, 7, 37.
N. Kamaly, B. Yameen, J. Wu, O. C. Farokhzad, Chem. Rev. 2016, 116, 2602.
W. B. Liechty, D. R. Kryscio, B. V. Slaughter, N. A. Peppas, Annu. Rev. Chem. Biomol. Eng. 2010, 1, 149.
Z. Nazemi, M. S. Nourbakhsh, S. Kiani, Y. Heydari, M. K. Ashtiani, H. Daemi, H. Baharvand, J. Controlled Release 2020, 321, 145.
V. Prasad, A. Schwartz, R. Bhutani, P. W. Sharkey, M. L. Schwartz, Spinal Cord 1999, 37, 560.
W. P. Coleman, F. H. Geisler, Spine J 2004, 4, 373.
B. Zhang, W. M. Bailey, K. J. Braun, J. C. Gensel, Exp Neurol 2015, 273, 83.
A. N. Stewart, S. M. MacLean, A. J. Stromberg, J. P. Whelan, W. M. Bailey, J. C. Gensel, M. E. Wilson, Front Neurol 2020, 11, 802.
J. L. Funnell, B. Balouch, R. J. Gilbert, Front Bioeng Biotechnol 2019, 7, 179.
F. D'Agata, F. A. Ruffinatti, S. Boschi, I. Stura, I. Rainero, O. Abollino, R. Cavalli, C. Guiot, Molecules 2017, 23, 9.
A. Falconieri, S. De Vincentiis, V. Raffa, Nanomedicine 2019, 14, 1073.
A. Pal, A. Singh, T. C. Nag, P. Chattopadhyay, R. Mathur, S. Jain, Int J Nanomedicine 2013, 8, 2259.
L. O. Mair, G. Adam, S. Chowdhury, A. Davis, D. R. Arifin, F. M. Vassoler, H. H. Engelhard, J. Li, X. Tang, I. N. Weinberg, B. A. Evans, J. W. M. Bulte, D. J. Cappelleriet, Frontiers in Robotics and AI 2021, 8, 702566.
T. Nguyen, J. Gao, P. Wang, A. Nagesetti, P. Andrews, S. Masood, Z. Vriesman, P. Liang, S. Khizroev, X. Jin, Neurotherapeutics 2021, 18, 2091.
C. Chalfouh, C. Guillou, J. Hardouin, Q. Delarue, X. Li, C. Duclos, D. Schapman, J.‐P. Marie, P. Cosette, N. Guérout, Neurotherapeutics 2020, 17, 2069.
S. Bhattacharyya, S. Sahu, S. Kaur, S. Jain, Ann Neurosci 2020, 27, 49.
J. Hou, R. Nelson, N. Mohammad, G. Mustafa, D. Plant, F. J. Thompson, P. Bose, J Neurotrauma 2020, 37, 1999.
M. Leydeker, S. Delva, I. Tserlyuk, J. Yau, M. Wagdy, A. Hawash, S. Bendaoud, S. Mohamed, A. Wieraszko, Z. Ahmed, Electromagn. Biol. Med. 2013, 32, 155.
Z. Li, Z.‐Y. Fang, L. Xiong, X.‐L. Huang, Indian J. Biochem. Biophys. 2010, 47, 359.
A. Mohapatra, M. A. Harris, D. LeVine, M. Ghimire, J. A. Jennings, B. I. Morshed, W. O. Haggard, J. D. Bumgardner, S. R. Mishra, T. Fujiwara, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2018, 106, 2169.
M. Uva, L. Mencuccini, A. Atrei, C. Innocenti, E. Fantechi, C. Sangregorio, M. Maglio, M. Fini, R. Barbucci, Gels 2015, 1, 24.
M. Harris, H. Ahmed, B. Barr, D. LeVine, L. Pace, A. Mohapatra, B. Morshed, J. D. Bumgardner, J. A. Jennings, Int. J. Biol. Macromol. 2017, 104, 1407.
D. Zahn, A. Weidner, Z. Nosrati, L. Wöckel, J. Dellith, R. Müller, K. Saatchi, U. O. Häfeli, S. Dutz, J. Magn. Magn. Mater. 2019, 469, 698.
E. Cazares‐Cortes, M. Nerantzaki, J. Fresnais, C. Wilhelm, N. Griffete, C. Ménager, Nanomater. 2018, 8, 850.
S. R. S. Veloso, J. F. G. Silva, L. Hilliou, C. Moura, P. J. G. Coutinho, J. A. Martins, M. Testa‐Anta, V. Salgueiriño, M. A. Correa‐Duarte, P. M. T. Ferreira, E. M. S. Castanheira, Nanomater. 2021, 11, 16.
W. Zhao, K. Odelius, U. Edlund, C. Zhao, A.‐C. Albertsson, Biomacromolecules 2015, 16, 2522.
B. Wang, H. Zheng, M.‐W. Chang, Z. Ahmad, J.‐S. Li, Colloids Surf., B 2016, 145, 757.
A. S. Perera, S. Zhang, S. Homer‐Vanniasinkam, M.‐O. Coppens, M. Edirisinghe, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 15524.
Z. Wang, C. Liu, B. Chen, Y. Luo, Int. J. Biol. Macromol. 2021, 168, 38.
M. Abasalta, A. Asefnejad, M. T. Khorasani, A. R. Saadatabadi, Carbohydr. Polym. 2021, 257, 117631.
M. V. Sofroniew, Trends Immunol. 2020, 41, 758.
S. A. Liddelow, B. A. Barres, Immunity 2017, 46, 957.
J. Zamanian, L. Xu, L. Foo, N. Nouri, L. Zhou, R. Giffard, B. Barres, J. Neurosci. 2012, 32, 6391.
K. L. Adams, V. Gallo, Nat. Neurosci. 2018, 21, 9.
A. Rolls, R. Shechter, M. Schwartz, Nat. Rev. Neurosci. 2009, 10, 235.
S. A. Liddelow, K. A. Guttenplan, L. E. Clarke, F. C. Bennett, C. J. Bohlen, L. Schirmer, M. L. Bennett, A. E. Münch, W.‐S. Chung, T. C. Peterson, D. K. Wilton, A. Frouin, B. A. Napier, N. Panicker, M. Kumar, M. S. Buckwalter, D. H. Rowitch, V. L. Dawson, T. M. Dawson, B. Stevens, B. A. Barres, Nature 2017, 541, 481.
M. Linnerbauer, V. Rothhammer, Front Immunol 2020, 11, 2571.
M. A. Anderson, Y. Ao, M. V. Sofroniew, Neurosci. Lett. 2014, 565, 23.
G. Yu, Y. Zhang, B. Ning, Front Cell Neurosci 2021, 15, 792764.
S. Das, Z. Li, A. Noori, B. T. Hyman, A. Serrano‐Pozo, J Neuroinflammation 2020, 17, 227.
L. Maiolo, V. Guarino, E. Saracino, A. Convertino, M. Melucci, M. Muccini, L. Ambrosio, R. Zamboni, V. Benfenati, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, 2001268.
J. Hou, H. Bi, Q. Ge, H. Teng, G. Wan, B. Yu, Q. Jiang, X. Gu, FASEB J. 2022, 36, e22442.
P. Hasel, I. V. L. Rose, J. S. Sadick, R. D. Kim, S. A. Liddelow, Nat. Neurosci. 2021, 24, 1475.
M. K. Gottipati, A. R. D'Amato, A. M. Ziemba, P. G. Popovich, R. J. Gilbert, Acta Biomater. 2020, 117, 273.
T. Zöller, A. Schneider, C. Kleimeyer, T. Masuda, P. S. Potru, D. Pfeifer, T. Blank, M. Prinz, B. Spittau, Nat. Commun. 2018, 9, 4011.
M. Shah, D. M. Foreman, M. W. Ferguson, J. Cell Sci. 1995, 108, 985.
B. Bandyopadhyay, J. Fan, S. Guan, Y. Li, M. Chen, D. T. Woodley, W. Li, J. Cell Biol. 2006, 172, 1093.
J. Luo, Biomedicines 2022, 10, 1206.
P. Rathore, J. D. Schiffman, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 48.
J. Yoon, H.‐S. Yang, B.‐S. Lee, W.‐R. Yu, Adv. Mater. 2018, 30, 1704765.
W. Ji, Y. Sun, F. Yang, J. J. J. P. van den Beucken, M. Fan, Z. Chen, J. A. Jansen, Pharm. Res. 2011, 28, 1259.
H. Jiang, L. Wang, K. Zhu, J. Controlled Release 2014, 193, 296.
D. Han, A. J. Steckl, ChemPlusChem 2019, 84, 1453.
C. Wang, K.‐W. Yan, Y.‐D. Lin, P. C. H. Hsieh, Macromol. 2010, 43, 6389.
M. Rubert, J. Dehli, Y.‐F. Li, M. B. Taskin, R. Xu, F. Besenbacher, M. Chen, J. Mater. Chem. B 2014, 2, 8538.
L. Tian, M. P. Prabhakaran, J. Hu, M. Chen, F. Besenbacher, S. Ramakrishna, RSC Adv. 2015, 5, 49838.
J.‐J. Liu, C.‐Y. Wang, J.‐G. Wang, H.‐J. Ruan, C.‐Y. Fan, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2011, 96A, 13.
Z. Kuihua, W. Chunyang, F. Cunyi, M. Xiumei, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2014, 102, 2680.
I. Liao, S. Chew, K. Leong, Nanomedicine 2006, 1, 465.
M. Rafiei, E. Jooybar, M. J. Abdekhodaie, M. Alvi, Mater. Sci. Eng., C 2020, 113, 110913.
W. Ji, F. Yang, J. J. J. P. van den Beucken, Z. Bian, M. Fan, Z. Chen, J. A. Jansen, Acta Biomater. 2010, 6, 4199.
H. E. Abdelhakim, A. Coupe, C. Tuleu, M. Edirisinghe, D. Q. M. Craig, Pharm. 2021, 13, 1665.
L. C. Onyekuru, A. Moreira, J. Zhang, U. Angkawinitwong, P. F. Costa, S. Brocchini, G. R. Williams, J Drug Deliv Sci Technol 2021, 64, 102592.
J. L. Funnell, A. M. Ziemba, J. F. Nowak, H. Awada, N. Prokopiou, J. Samuel, Y. Guari, B. Nottelet, R. J. Gilbert, Acta Biomater. 2021, 131, 302.
A. King, B. Szekely, E. Calapkulu, H. Ali, F. Rios, S. Jones, C. Troakes, Brain Sci 2020, 10, 503.
L. E. Clarke, S. A. Liddelow, C. Chakraborty, A. E. Münch, M. Heiman, B. A. Barres, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 115, E1896.
C. Perego, C. Vanoni, M. Bossi, S. Massari, H. Basudev, R. Longhi, G. Pietrini, J. Neurochem. 2000, 75, 1076.
M. Kulijewicz‐Nawrot, E. Syková, A. Chvátal, A. Verkhratsky, J. J. Rodríguez, ASN Neuro 2013, 5, AN20130017.
C. M. Anderson, R. A. Swanson, Glia 2000, 32, 1.
M. Kohta, E. Kohmura, T. Yamashita, Neurosci Res 2009, 65, 393.
T. Huang, S. L. Schor, A. P. Hinck, Biochem. 2014, 53, 5737.
C. D. L. Johnson, D. Ganguly, J. M. Zuidema, T. J. Cardinal, A. M. Ziemba, K. R. Kearns, S. M. McCarthy, D. M. Thompson, G. Ramanath, D. A. Borca‐Tasciuc, S. Dutz, R. J. Gilbert, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 356.
J. C. Silva, R. N. Udangawa, J. Chen, C. D. Mancinelli, F. F. F. Garrudo, P. E. Mikael, J. M. S. Cabral, F. C. Ferreira, R. J. Linhardt, Mater. Sci. Eng., C 2020, 107, 110291.
T. T. T. Nguyen, C. Ghosh, S.‐G. Hwang, N. Chanunpanich, J. S. Park, Int. J. Pharm. 2012, 439, 296.
Y. Liu, X. Chen, Y. Liu, Y. Gao, P. Liu, Polymers (Basel) 2022, 14, 469.
F. F. F. Garrudo, D. E. S. Nogueira, C. A. V. Rodrigues, F. A. Ferreira, P. Paradiso, R. Colaço, A. C. Marques, J. M. S. Cabral, J. Morgado, R. J. Linhardt, F. C. Ferreira, Biomater. Sci. 2021, 9, 5359.
J. Xie, M. R. MacEwan, S. M. Willerth, X. Li, D. W. Moran, S. E. Sakiyama‐Elbert, Y. Xia, Adv. Funct. Mater. 2009, 19, 2312.
J. Zhang, K. Qiu, B. Sun, J. Fang, K. Zhang, H. EI‐Hamshary, S. S. Al‐Deyab, X. Mo, J. Mater. Chem. B 2014, 2, 7945.
L. S. Dolci, R. C. Perone, R. Di Gesù, M. Kurakula, C. Gualandi, E. Zironi, T. Gazzotti, M. T. Tondo, G. Pagliuca, N. Gostynska, V. A. Baldassarro, M. Cescatti, L. Giardino, M. L. Focarete, L. Calzà, N. Passerini, M. L. Bolognesi, Pharm. 2021, 13, 848.
M. Naseri‐Nosar, M. Salehi, S. Hojjati‐Emami, Int. J. Biol. Macromol. 2017, 103, 701.
V. H. Roberton, H. N. Gregory, U. Angkawinitwong, O. Mokrane, A. S. Boyd, R. J. Shipley, G. R. Williams, J. B. Phillips, J. Neural Eng. 2023, 20, 016035.
S.‐J. Song, Y. C. Shin, S. E. Kim, I. K. Kwon, J.‐H. Lee, S.‐H. Hyon, D.‐W. Han, B. Kim, Sci. Rep. 2018, 8, 5570.
J. Amagat, C. A. Müller, B. N. Jensen, X. Xiong, Y. Su, N. P. Christensen, A. Le Friec, M. Dong, Y. Fang, M. Chen, Biomater Adv 2023, 146, 213284.
H. Zhang, K. Wang, Y. Xing, Q. Yu, Mater. Sci. Eng., C 2015, 56, 564.
Y. Wang, Q. Guo, W. Wang, Y. Wang, K. Fang, Q. Wan, H. Li, T. Wu, Nanoscale 2022, 14, 18217.
D. Qu, J. P. Zhu, H. R. Childs, H. H. Lu, Acta Biomater. 2019, 93, 111.
J. A. T. C. Parker, G. Brunner, X. F. Walboomers, J. W. Von den Hoff, J. C. Maltha, J. A. Jansen, Tissue Eng. 2002, 8, 853.
J. Sundermann, S. Sydow, L. Burmeister, A. Hoffmann, H. Menzel, H. Bunjes, ACS Biomater. Sci. Eng. 2022, 10, 89.
H. Jing, B. Gao, M. Gao, H. Yin, X. Mo, X. Zhang, K. Luo, B. Feng, W. Fu, J. Wang, W. Zhang, M. Yin, Z. Zhu, X. He, J. Zheng, Artifi. Cells, Nanomed., and Biotechnol. 2018, 46, 985.
J. Wang, B. Sun, L. Tian, X. He, Q. Gao, T. Wu, S. Ramakrishna, J. Zheng, X. Mo, Mater. Sci. Eng., C 2017, 70, 637.
F. J. Medina‐Fernández, E. Luque, M. Aguilar‐Luque, E. Agüera, M. Feijóo, F. I. García‐Maceira, B. M. Escribano, Á. Pascual‐Leone, R. Drucker‐Colín, I. Túnez, Life Sci. 2017, 169, 20.
A. Leung, A. Fallah, S. Shukla, Pain Med 2014, 15, 1196.
X. Zhong, J. Luo, P. Rastogi, A. G. Kanthasamy, D. C. Jiles, AIP Adv. 2017, 8, 056709.
X. Che, J. Boldrey, X. Zhong, S. Unnikandam‐Veettil, I. Schneider, D. Jiles, L. Que, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 28269.
M. Zattoni, M. Mearelli, S. Vanni, A. Colini Baldeschi, T. H. Tran, C. Ferracin, M. Catania, F. Moda, G. Di Fede, G. Giaccone, F. Tagliavini, G. Zanusso, J. W. Ironside, I. Ferrer, G. Legname, Mol. Neurobiol. 2022, 59, 3778.
F. Bi, C. Huang, J. Tong, G. Qiu, B. Huang, Q. Wu, F. Li, Z. Xu, R. Bowser, X.‐G. Xia, H. Zhou, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 4069.
Y. Li, X. Dong, J. Cai, S. Yin, Y. Sun, D. Yang, C. Jiang, Oncol Lett 2018, 15, 285.
A. Chandrasekaran, K. S. Dittlau, G. I. Corsi, H. Haukedal, N. T. Doncheva, S. Ramakrishna, S. Ambardar, C. Salcedo, S. I. Schmidt, Y. Zhang, S. Cirera, Stem Cell Rep. 2021, 16, 2736.
A. L. Palmer, S. S. Ousman, Front Aging Neurosci 2018, 10, 337.
J. Chang, Z. Qian, B. Wang, J. Cao, S. Zhang, F. Jiang, R. Kong, X. Yu, X. Cao, L. Yang, H. Chen, Cell Commun. Signaling 2023, 21, 37.
D. Clarke, M. A. Penrose, T. Penstone, P. I. Fuller‐Carter, L. C. Hool, A. R. Harvey, J. Rodger, K. A. Bates, Restor Neurol Neurosci 2017, 35, 557.
H. B. Wang, M. E. Mullins, J. M. Cregg, A. Hurtado, M. Oudega, M. T. Trombley, R. J. Gilbert, J. Neural Eng. 2009, 6, 016001.
D. L. Puhl, J. L. Funnell, T. D. Fink, A. Swaminathan, M. Oudega, R. H. Zha, R. J. Gilbert, Acta Biomater. 2023, 155, 370.
M. K. Gottipati, S. A. T. Ellman, D. L. Puhl, Z. Guan, P. G. Popovich, E. F. Palermo, R. J. Gilbert, ACS Chem. Neurosci. 2021, 12, 959.
C. D. L. Johnson, J. M. Zuidema, K. R. Kearns, A. B. Maguire, G. P. Desmond, D. M. Thompson, R. J. Gilbert, ACS Appl Bio Mater 2019, 2, 104.
B. Balouch, J. L. Funnell, A. M. Ziemba, D. L. Puhl, K. Lin, M. K. Gottipati, R. J. Gilbert, J. Neurosci. Res. 2021, 99, 806.
C. D. Johnson, A. R. D'Amato, D. L. Puhl, D. M. Wich, A. Vesperman, R. J. Gilbert, Biomed. Mater. 2018, 13, 054101.
A. E. Kerstetter, R. H. Miller, Methods Mol Biol 2012, 814, 93.
S. Schildge, C. Bohrer, K. Beck, C. Schachtrup, J Vis Exp 2013, 71, 50079.
B. Hiebl, S. Peters, O. Gemeinhardt, S. M. Niehues, F. Jung, J. Cell. Biotechnol. 2017, 3, 9.