Multicompartment Polyion Complex Micelles Based on Triblock Polypept(o)ides Mediate Efficient siRNA Delivery to Cancer-Associated Fibroblasts for Antistromal Therapy of Hepatocellular Carcinoma.
desloratadine
endosomal escape
hepatocellular carcinoma
polyion complex micelles
polypept(o)ides
siRNA co‐delivery
Journal
Advanced materials (Deerfield Beach, Fla.)
ISSN: 1521-4095
Titre abrégé: Adv Mater
Pays: Germany
ID NLM: 9885358
Informations de publication
Date de publication:
21 Jun 2024
21 Jun 2024
Historique:
revised:
27
05
2024
received:
02
04
2024
medline:
3
7
2024
pubmed:
3
7
2024
entrez:
3
7
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
Hepatocellular carcinoma (HCC) is the most frequent type of primary liver cancer and the third leading cause for cancer-related death worldwide. The tumor is difficult-to-treat due to its inherent resistance to chemotherapy. Antistromal therapy is a novel therapeutic approach, targeting cancer-associated fibroblasts (CAF) in the tumor microenvironment. CAF-derived microfibrillar-associated protein 5 (MFAP-5) is identified as a novel target for antistromal therapy of HCC with high translational relevance. Biocompatible polypept(o)ide-based polyion complex micelles (PICMs) constructed with a triblock copolymer composed of a cationic poly(l-lysine) complexing anti-MFAP-5 siRNA (siMFAP-5) via electrostatic interaction, a poly(γ-benzyl-l-glutamate) block loading cationic amphiphilic drug desloratatine (DES) via π-π interaction as endosomal escape enhancer and polysarcosine poly(N-methylglycine) for introducing stealth properties, are generated for siRNA delivery. Intravenous injection of siMFAP-5/DES PICMs significantly reduces the hepatic tumor burden in a syngeneic implantation model of HCC, with a superior MFAP-5 knockdown effect over siMFAP-5 PICMs or lipid nanoparticles. Transcriptome and histological analysis reveal that MFAP-5 knockdown inhibited CAF-related tumor vascularization, suggesting the anti-angiogenic effect of RNA interference therapy. In conclusion, multicompartment PICMs combining siMFAP-5 and DES in a single polypept(o)ide micelle induce a specific knockdown of MFAP-5 and demonstrate a potent antitumor efficacy (80% reduced tumor burden vs untreated control) in a clinically relevant HCC model.
Identifiants
pubmed: 38958110
doi: 10.1002/adma.202404784
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2404784Subventions
Organisme : German Research Foundation
ID : SFB1066-3
Informations de copyright
© 2024 The Author(s). Advanced Materials published by Wiley‐VCH GmbH.
Références
Y. Miao, Y. Chen, D. Mi, Heliyon 2022, 8, e11035.
A. Ascione, L. Fontanella, M. Imparato, L. Rinaldi, M. De Luca, Liver Int. 2017, 37, 1193.
J. M. Llovet, R. K. Kelley, A. Villanueva, A. G. Singal, E. Pikarsky, S. Roayaie, R. Lencioni, K. Koike, J. Zucman‐Rossi, R. S. Finn, Nat. Rev. Dis. Primers 2021, 7, 6.
J. K. H. Liu, A. F. Irvine, R. L. Jones, A. Samson, Cancer Med. 2022, 11, 571.
R. S. Finn, S. Qin, M. Ikeda, P. R. Galle, M. Ducreux, T.‐Y. Kim, M. Kudo, V. Breder, P. Merle, A. O. Kaseb, D. Li, W. Verret, D.‐Z. Xu, S. Hernandez, J. Liu, C. Huang, S. Mulla, Y. Wang, H. Y. Lim, A. X. Zhu, A.‐L. Cheng, N. Engl. J. Med. 2020, 382, 1894.
Z. Guizhen, J. Guanchang, L. Liwen, W. Huifen, R. Zhigang, S. Ranran, Y. Zujiang, Front. Endocrinol. 2022, 13, 918869.
J. D. Yang, I. Nakamura, L. R. Roberts, Semin. Cancer Biol. 2011, 21, 35.
S. Santagata, G. Rea, D. Castaldo, M. Napolitano, A. Capiluongo, C. D'Alterio, A. M. Trotta, C. Ieranò, L. Portella, S. Di Maro, F. Tatangelo, V. Albino, R. Guarino, C. Cutolo, F. Izzo, S. Scala, Hepatol. Int. 2023, 18, 568.
J. Zhang, C. Gu, Q. Song, M. Zhu, Y. Xu, M. Xiao, W. Zheng, Cell Biosci. 2020, 10, 127.
B. Feng, J. Wu, B. Shen, F. Jiang, J. Feng, Cancer Cell Int. 2022, 22, 166.
R. Mhaidly, F. Mechta‐Grigoriou, Immunol. Rev. 2021, 302, 259.
X. Han, Y. Xu, M. Geranpayehvaghei, G. J. Anderson, Y. Li, G. Nie, Biomaterials 2020, 232, 119745.
Y. Wu, P. Wu, Q. Zhang, W. Chen, X. Liu, W. Zheng, Cell Biosci. 2019, 9, 24.
Z. Chen, X. Yan, K. Li, Y. Ling, H. Kang, Clin. Transl. Oncol. 2020, 22, 522.
C. S. Craft, T. J. Broekelmann, R. P. Mecham, Matrix Biol. 2018, 71, 100.
J. Jászai, M. H. H. Schmidt, Cells 2019, 8, 1102.
C. S. Leung, T. L. Yeung, K. P. Yip, S. Pradeep, L. Balasubramanian, J. Liu, K. K. Wong, L. S. Mangala, G. N. Armaiz‐Pena, G. Lopez‐Berestein, A. K. Sood, M. J. Birrer, S. C. Mok, Nat. Commun. 2014, 5, 5092.
Q. Zhang, J. Wu, X. Bai, T. Liang, Front Med (Lausanne) 2020, 7, 584250.
D. Adams, A. Gonzalez‐Duarte, W. D. O'Riordan, C.‐C. Yang, M. Ueda, A. V. Kristen, I. Tournev, H. H. Schmidt, T. Coelho, J. L. Berk, K.‐P. Lin, G. Vita, S. Attarian, V. Planté‐Bordeneuve, M. M. Mezei, J. M. Campistol, J. Buades, T. H. Brannagan, B. J. Kim, J. Oh, Y. Parman, Y. Sekijima, P. N. Hawkins, S. D. Solomon, M. Polydefkis, P. J. Dyck, P. J. Gandhi, S. Goyal, J. Chen, A. L. Strahs, et al., N. Engl. J. Med. 2018, 379, 11.
W. Alshaer, H. Zureigat, A. Al Karaki, A. Al‐Kadash, L. Gharaibeh, M. M. Hatmal, A. A. A. Aljabali, A. Awidi, Eur. J. Pharmacol. 2021, 905, 174178.
R. Kanasty, J. R. Dorkin, A. Vegas, D. Anderson, Nat. Mater. 2013, 12, 967.
Y. Dong, D. J. Siegwart, D. G. Anderson, Adv. Drug Delivery Rev. 2019, 144, 133.
H. J. Kim, A. Kim, K. Miyata, K. Kataoka, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 104, 61.
T. F. Martens, K. Remaut, J. Demeester, S. C. De Smedt, K. Braeckmans, Nano Today 2014, 9, 344.
D. Ma, Nanoscale 2014, 6, 6415.
T. Van de Vyver, B. Bogaert, L. De Backer, F. Joris, R. Guagliardo, J. Van Hoeck, P. Merckx, S. Van Calenbergh, S. Ramishetti, D. Peer, K. Remaut, S. C. De Smedt, K. Raemdonck, ACS Nano 2020, 14, 4774.
C. Muntean, E. Blondeel, L. Harinck, K. Pednekar, J. Prakash, O. De Wever, J. L. Chain, S. C. De Smedt, K. Remaut, K. Raemdonck, Int. J. Pharm. 2023, 644, 123348.
B. Bogaert, A. Debisschop, T. Ehouarne, H. P. Van Eeckhoutte, J. De Volder, A. Jacobs, E. Pottie, R. De Rycke, A. Crabbé, P. Mestdagh, I. Lentacker, G. G. Brusselle, C. Stove, S. Verstraelen, T. Maes, K. R. Bracke, S. C. De Smedt, K. Raemdonck, Nano Lett. 2023, 24, 2961.
L. Capelôa, M. Yazdi, H. Zhang, X. Chen, Y. Nie, E. Wagner, U. Lächelt, M. Barz, Macromol. Rapid Commun. 2022, 43, 2100698.
A. Birke, D. Huesmann, A. Kelsch, M. Weilbächer, J. Xie, M. Bros, T. Bopp, C. Becker, K. Landfester, M. Barz, Biomacromolecules 2014, 15, 548.
K. Klinker, M. Barz, Macromol. Rapid Commun. 2015, 36, 1943.
H. R. Kricheldorf, Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 5752.
A. Birke, J. Ling, M. Barz, Prog. Polym. Sci. 2018, 81, 163.
T. J. Deming, Nature 1997, 390, 386.
T. J. Deming, in Peptide Hybrid Polymers, Springer‐Verlag, Berlin/Heidelberg 2006, pp. 1–18.
K. Shiraishi, M. Yokoyama, Sci. Technol. Adv. Mater. 2019, 20, 324.
W. Najahi‐Missaoui, R. D. Arnold, B. S. Cummings, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 385.
T. Thanh, H. Thi, E. H. Pilkington, D. H. Nguyen, J. S. Lee, Polymers 2020, 12, 298.
S. S. Nogueira, A. Schlegel, K. Maxeiner, B. Weber, M. Barz, M. A. Schroer, C. E. Blanchet, D. I. Svergun, S. Ramishetti, D. Peer, P. Langguth, U. Sahin, H. Haas, ACS Appl. Nano Mater. 2020, 3, 10634.
I. Alberg, S. Kramer, M. Schinnerer, Q. Hu, C. Seidl, C. Leps, N. Drude, D. Möckel, C. Rijcken, T. Lammers, M. Diken, M. Maskos, S. Morsbach, K. Landfester, S. Tenzer, M. Barz, R. Zentel, Small 2020, 16, 1907574.
E. Hara, M. Ueda, C. J. Kim, A. Makino, I. Hara, E. Ozeki, S. Kimura, J. Pept. Sci. 2014, 20, 570.
K. Johann, T. Bohn, F. Shahneh, N. Luther, A. Birke, H. Jaurich, M. Helm, M. Klein, V. K. Raker, T. Bopp, M. Barz, C. Becker, Nat. Commun. 2021, 12, 5981.
T. A. Bauer, N. K. Horvat, O. Marques, S. Chocarro, C. Mertens, S. Colucci, S. Schmitt, L. M. Carrella, S. Morsbach, K. Koynov, F. Fenaroli, P. Blümler, M. Jung, R. Sotillo, M. W. Hentze, M. U. Muckenthaler, M. Barz, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, 2100385.
I. Negwer, A. Best, M. Schinnerer, O. Schäfer, L. Capeloa, M. Wagner, M. Schmidt, V. Mailänder, M. Helm, M. Barz, H. J. Butt, K. Koynov, Nat. Commun. 2018, 9, >5306.
P. M. Klein, K. Klinker, W. Zhang, S. Kern, E. Kessel, E. Wagner, M. Barz, Polymers 2018, 10, 10.
T. A. Bauer, J. Imschweiler, C. Muhl, B. Weber, M. Barz, Biomacromolecules 2021, 22, 2171.
B. Lacoste, V. A. Raymond, S. Cassim, P. Lapierre, M. Bilodeau, PLoS One 2017, 12, 0171215.
A. Birke, J. Ling, M. Barz, Prog. Polym. Sci. 2018, 81, 163.
D. Huesmann, A. Birke, K. Klinker, S. Türk, H. J. Räder, M. Barz, Macromolecules 2014, 47, 928.
B. Weber, A. Birke, K. Fischer, M. Schmidt, M. Barz, Macromolecules 2018, 51, 2653.
P. Heller, B. Weber, A. Birke, M. Barz, Macromol. Rapid Commun. 2015, 36, 38.
P. Heller, N. Mohr, A. Birke, B. Weber, A. Reske‐Kunz, M. Bros, M. Barz, Macromol. Biosci. 2015, 15, 63.
C. Kappel, C. Seidl, C. Medina‐Montano, M. Schinnerer, I. Alberg, C. Leps, J. Sohl, A. K. Hartmann, M. Fichter, M. Kuske, J. Schunke, G. Kuhn, I. Tubbe, D. Paßlick, D. Hobernik, R. Bent, K. Haas, E. Montermann, K. Walzer, M. Diken, M. Schmidt, R. Zentel, L. Nuhn, H. Schild, S. Tenzer, V. Mailänder, M. Barz, M. Bros, S. Grabbe, ACS Nano 2021, 15, 15191.
O. Schäfer, K. Klinker, L. Braun, D. Huesmann, J. Schultze, K. Koynov, M. Barz, ACS Macro Lett. 2017, 6, 1140.
S. Beck, J. Schultze, H.‐J. Räder, R. Holm, M. Schinnerer, M. Barz, K. Koynov, R. Zentel, Polymers 2018, 10, 141.
E. J. L. Stéen, J. T. Jørgensen, K. Johann, K. Nørregaard, B. Sohr, D. Svatunek, A. Birke, V. Shalgunov, P. E. Edem, R. Rossin, C. Seidl, F. Schmid, M. S. Robillard, J. L. Kristensen, H. Mikula, M. Barz, A. Kjær, M. M. Herth, ACS Nano 2020, 14, 568.
P. Heller, D. Hobernik, U. Lächelt, M. Schinnerer, B. Weber, M. Schmidt, E. Wagner, M. Bros, M. Barz, J. Controlled Release 2017, 258, 146.
J. Kornhuber, M. Muehlbacher, S. Trapp, S. Pechmann, A. Friedl, M. Reichel, C. Mühle, L. Terfloth, T. W. Groemer, G. M. Spitzer, K. R. Liedl, E. Gulbins, P. Tripal, PLoS One 2011, 6, e23852.
A. M. Villamil Giraldo, H. Appelqvist, T. Ederth, K. Öllinger, Biochem. Soc. Trans. 2014, 42, 1460.
F. Joris, L. De Backer, T. Van de Vyver, C. Bastiancich, S. C. De Smedt, K. Raemdonck, J. Controlled Release 2018, 269, 266.
T. Van de Vyver, S. C. De Smedt, K. Raemdonck, Adv. Drug Delivery Rev. 2022, 181, 114041.
T. Van de Vyver, B. Bogaert, L. De Backer, F. Joris, R. Guagliardo, J. Van Hoeck, P. Merckx, S. Van Calenbergh, S. Ramishetti, D. Peer, K. Remaut, S. C. De Smedt, K. Raemdonck, ACS Nano 2020, 14, 4774.
Z. U. Rehman, D. Hoekstra, I. S. Zuhorn, ACS Nano 2013, 7, 3767.
L. M. P. Vermeulen, T. Brans, S. K. Samal, P. Dubruel, J. Demeester, S. C. De Smedt, K. Remaut, K. Braeckmans, ACS Nano 2018, 12, 2332.
S. Principe, S. Mejia‐Guerrero, V. Ignatchenko, A. Sinha, A. Ignatchenko, W. Shi, K. Pereira, S. Su, S. H. Huang, B. O'Sullivan, W. Xu, D. P. Goldstein, I. Weinreb, L. Ailles, F. F. Liu, T. Kislinger, J. Proteome Res. 2018, 17, 2045.
S. Principe, S. Mejia‐Guerrero, V. Ignatchenko, A. Sinha, A. Ignatchenko, W. Shi, K. Pereira, S. Su, S. H. Huang, B. O'Sullivan, W. Xu, D. P. Goldstein, I. Weinreb, L. Ailles, F.‐F. Liu, T. Kislinger, J. Proteome Res. 2018, 17, 2045.
D. Öhlund, E. Elyada, D. Tuveson, J. Exp. Med. 2014, 211, 1503.
F. Wu, J. Yang, J. Liu, Y. Wang, J. Mu, Q. Zeng, S. Deng, H. Zhou, Signal Transduction Targeted Ther. 2021, 6, 218.
L. Kaps, D. Schuppan, Cells 2020, 9, 2027.
T. L. Yeung, C. S. Leung, K. P. Yip, J. Sheng, L. Vien, L. C. Bover, M. J. Birrer, S. T. C. Wong, S. C. Mok, Clin. Cancer Res. 2019, 25, 6417.
Z. Jia, Y. Wang, A. Sawyers, H. Yao, F. Rahmatpanah, O. Q. Xia, Q. Xu, R. Pio, T. Turan, J. A. Koziol, S. Goodison, P. Carpenter, J. Wang‐Rodriguez, A. Simoneau, F. Meyskens, M. Sutton, W. Lernhardt, T. Beach, J. Monforte, M. McClelland, D. Mercola, Cancer Res. 2011, 71, 2476.
B. Li, E. Severson, J. C. Pignon, H. Zhao, T. Li, J. Novak, P. Jiang, H. Shen, J. C. Aster, S. Rodig, S. Signoretti, J. S. Liu, X. S. Liu, Genome Biol. 2016, 17, 174.
T. Li, J. Fan, B. Wang, N. Traugh, Q. Chen, J. S. Liu, B. Li, X. S. Liu, Cancer Res. 2017, 77, e108.
F. Wu, J. Yang, J. Liu, Y. Wang, J. Mu, Q. Zeng, S. Deng, H. Zhou, Signal Transduction Targeted Ther. 2021, 6, 218.
N. Leber, L. Kaps, M. Aslam, J. Schupp, A. Brose, D. Schäffel, K. Fischer, M. Diken, D. Strand, K. Koynov, A. Tuettenberg, L. Nuhn, R. Zentel, D. Schuppan, J. Controlled Release 2017, 248, 10.
L. Kaps, L. Nuhn, M. Aslam, A. Brose, F. Foerster, S. Rosigkeit, P. Renz, R. Heck, Y. O. Kim, I. Lieberwirth, D. Schuppan, R. Zentel, Adv. Healthcare Mater. 2015, 4, 2809.
S. M. Moghimi, R. McCullough, D. Simberg, Mol. Ther. 2023, 31, 605.
D. Witzigmann, J. A. Kulkarni, J. Leung, S. Chen, P. R. Cullis, R. van der Meel, Adv. Drug Delivery Rev. 2020, 159, 344.
T. Liu, C. Han, S. Wang, P. Fang, Z. Ma, L. Xu, R. Yin, J. Hematol. Oncol. 2019, 12, 86.
L. D. Ferrell, S. Kakar, L. M. Terracciano, A. Wee, in MacSween's Pathology of the Liver, Elsevier Inc., Philadelphia 2018, pp. 780–879.
A. Nogués, E. Gallardo‐Vara, M. P. Zafra, P. Mate, J. L. Marijuan, A. Alonso, L. M. Botella, M. I. Prieto, World J. Surg. Oncol. 2020, 18, 99.
F. Foerster, S. Boegel, R. Heck, G. Pickert, N. Rüssel, S. Rosigkeit, M. Bros, S. Strobl, L. Kaps, M. Aslam, M. Diken, J. Castle, U. Sahin, A. Tuettenberg, E. Bockamp, D. Schuppan, Oncoimmunology 2018, 7, 1409929.
L. Kaps, A. Huppertsberg, N. Choteschovsky, A. Klefenz, F. Durak, B. Schr€, M. Diken, E. Eichler, S. Rosigkeit, S. Schmitt, C. Leps, A. Schulze, F. Foerster, E. Bockamp, B. G. De Geest, K. Koynov, H.‐J. R€, S. Tenzer, F. Marini, D. Schuppan, L. Nuhn, K. Wooley, 2022, 119, 2122310119.
H. E. Gottlieb, V. Kotlyar, A. Nudelman, J. Org. Chem. 1997, 62, 7512.
P. Heller, D. Hobernik, U. Lächelt, M. Schinnerer, B. Weber, M. Schmidt, E. Wagner, M. Bros, M. Barz, J. Controlled Release 2017, 258, 146.
O. Schäfer, D. Huesmann, C. Muhl, M. Barz, Chemistry 2016, 22, 18085.
A. Werner, M. Koschke, N. Leuchtner, C. Luckner‐Minden, A. Habermeier, J. Rupp, C. Heinrich, R. Conradi, E. I. Closs, M. Munder, Front. Immunol. 2017, 8, 864.
S. W. Wingett, S. Andrews, F1000Res 2018, 7, 1338.
N. L. Bray, H. Pimentel, P. Melsted, L. Pachter, Nat. Biotechnol. 2016, 34, 525.
M. I. Love, W. Huber, S. Anders, Genome Biol. 2014, 15, 550.
A. Zhu, J. G. Ibrahim, M. I. Love, Bioinformatics 2019, 35, 2084.
Y. Benjamini, Y. Hochberg, Controlling the False Discovery Rate: A Practical and Powerful Approach to Multiple Testing, 1995.