Oxidized Melanoma Antigens Promote Activation and Proliferation of Cytotoxic T-Cell Subpopulations.
CAP
gas plasma technology
neoantigens
oxPTM
plasma medicine
reactive oxygen species (ROS)
tumor‐associated antigens
Journal
Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569
Informations de publication
Date de publication:
03 Jul 2024
03 Jul 2024
Historique:
revised:
30
05
2024
received:
18
04
2024
medline:
3
7
2024
pubmed:
3
7
2024
entrez:
3
7
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
Increasing evidence suggests the role of reactive oxygen and nitrogen species (RONS) in regulating antitumor immune effects and immunosuppression. RONS modify biomolecules and induce oxidative post-translational modifications (oxPTM) on proteins that can alarm phagocytes. However, it is unclear if and how protein oxidation by technical means could be a strategy to foster antitumor immunity and therapy. To this end, cold gas plasma technology producing various RONS simultaneously to oxidize the two melanoma-associated antigens MART and PMEL is utilized. Cold plasma-oxidized MART (oxMART) and PMEL (oxPMEL) are heavily decorated with oxPTMs as determined by mass spectrometry. Immunization with oxidized MART or PMEL vaccines prior to challenge with viable melanoma cells correlated with significant changes in cytokine secretion and altered T-cell differentiation of tumor-infiltrated leukocytes (TILs). oxMART promoted the activity of cytotoxic central memory T-cells, while oxPMEL led to increased proliferation of cytotoxic effector T-cells. Similar T-cell results are observed after incubating splenocytes of tumor-bearing mice with B16F10 melanoma cells. This study, for the first time, provides evidence of the importance of oxidative modifications of two melanoma-associated antigens in eliciting anticancer immunity.
Identifiants
pubmed: 38958560
doi: 10.1002/advs.202404131
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2404131Subventions
Organisme : German Federal Ministry of Education and Research
ID : 03Z22DN11
Organisme : German Federal Ministry of Education and Research
ID : 03Z22Di1
Informations de copyright
© 2024 The Author(s). Advanced Science published by Wiley‐VCH GmbH.
Références
L. B. Jilaveanu, S. A. Aziz, H. M. Kluger, Clin. Dermatol. 2009, 27, 614.
H. Gogas, J. Ioannovich, U. Dafni, C. Stavropoulou‐Giokas, K. Frangia, D. Tsoutsos, P. Panagiotou, A. Polyzos, O. Papadopoulos, A. Stratigos, C. Markopoulos, D. Bafaloukos, D. Pectasides, G. Fountzilas, J. M. Kirkwood, N. Engl. J. Med. 2006, 354, 709.
The Metric Study Group, K. T. Flaherty, C. Robert, P. Hersey, P. Nathan, C. Garbe, M. Milhem, L. V. Demidov, J. C. Hassel, P. Rutkowski, P. Mohr, R. Dummer, U. Trefzer, J. M. Larkin, J. Utikal, B. Dreno, M. Nyakas, M. R. Middleton, J. C. Becker, M. Casey, L. J. Sherman, R. N. Frank, S. Wu, D. Ouellet, A.‐M. Martin, K. Patel, D. Schadendorf, N. Engl. J. Med. 2012, 367, 107.
F. Lang, B. Schrors, M. Lower, O. Tureci, U. Sahin, Nat. Rev.: Drug Discov. 2022, 21, 261.
T. N. Schumacher, R. D. Schreiber, Science 2015, 348, 69.
H. G. Rammensee, Curr. Opin. Immunol. 1995, 7, 85.
H. Benlalam, N. Labarriere, B. Linard, L. Derre, E. Diez, M. C. Pandolfino, M. Bonneville, F. Jotereau, Eur. J. Immunol. 2001, 31, 2007.
M. Hultqvist, J. Backlund, K. Bauer, K. A. Gelderman, R. Holmdahl, J. Immunol. 2007, 179, 1431.
S. Carta, P. Castellani, L. Delfino, S. Tassi, R. Vene, A. Rubartelli, J. Leukocyte Biol. 2009, 86, 549.
T. Gong, L. Liu, W. Jiang, R. Zhou, Nat. Rev.: Immunol. 2020, 20, 95.
Z. M. Prokopowicz, F. Arce, R. Biedron, C. L. Chiang, M. Ciszek, D. R. Katz, M. Nowakowska, S. Zapotoczny, J. Marcinkiewicz, B. M. Chain, J. Immunol. 2010, 184, 824.
C. Ackaert, S. Kofler, J. Horejs‐Hoeck, N. Zulehner, C. Asam, S. von Grafenstein, J. E. Fuchs, P. Briza, K. R. Liedl, B. Bohle, F. Ferreira, H. Brandstetter, G. J. Oostingh, A. Duschl, PLoS One 2014, 9, e104520.
Y. K. Gruijthuijsen, I. Grieshuber, A. Stocklinger, U. Tischler, T. Fehrenbach, M. G. Weller, L. Vogel, S. Vieths, U. Poschl, A. Duschl, Int. Arch. Allergy Immunol. 2006, 141, 265.
M. L. Grant, N. Shields, S. Neumann, K. Kramer, A. Bonato, C. Jackson, M. A. Baird, S. L. Young, Clin. Transl. Immunol. 2017, 6, 149.
C. Berti, M. Graciotti, A. Boarino, C. Yakkala, L. E. Kandalaft, H. A. Klok, Macromol. Biosci. 2022, 22, 2100356.
J. L. Tanyi, S. Bobisse, E. Ophir, S. Tuyaerts, A. Roberti, R. Genolet, P. Baumgartner, B. J. Stevenson, C. Iseli, D. Dangaj, B. Czerniecki, A. Semilietof, J. Racle, A. Michel, I. Xenarios, C. Chiang, D. S. Monos, D. A. Torigian, H. L. Nisenbaum, O. Michielin, C. H. June, B. L. Levine, D. J. Powel Jr, D. Gfeller, R. Mick, U. Dafni, V. Zoete, A. Harari, G. Coukos, L. E. Kandalaft, Sci. Transl. Med. 2018, 10, eaao5931.
C. L. Chiang, L. E. Kandalaft, J. Tanyi, A. R. Hagemann, G. T. Motz, N. Svoronos, K. Montone, G. M. Mantia‐Smaldone, L. Smith, H. L. Nisenbaum, B. L. Levine, M. Kalos, B. J. Czerniecki, D. A. Torigian, D. J. Powel Jr, R. Mick, Clin. Cancer Res. 2013, 19, 4801.
P. J. Bruggeman, M. J. Kushner, B. R. Locke, J. G. E. Gardeniers, W. G. Graham, D. B. Graves, R. Hofman‐Caris, D. Maric, J. P. Reid, E. Ceriani, D. F. Rivas, J. E. Foster, S. C. Garrick, Y. Gorbanev, S. Hamaguchi, Plasma Sources Sci. Technol. 2016, 25, 053002.
A. Schmidt‐Bleker, J. Winter, A. Bösel, S. Reuter, K. D. Weltmann, Plasma Sources Sci. Technol. 2016, 25, 015005.
S. Wenske, J. W. Lackmann, S. Bekeschus, K. D. Weltmann, T. von Woedtke, K. Wende, Biointerphases 2020, 15, 061008.
G. Bruno, T. Heusler, J.‐W. Lackmann, T. von Woedtke, K.‐D. Weltmann, K. Wende, Clin. Plasma Med. 2019, 14, 100083.
S. Wenske, J. W. Lackmann, L. M. Busch, S. Bekeschus, T. von Woedtke, K. Wende, J. Appl. Phys. 2021, 129, 193305.
M. Domonkos, P. Tichá, J. Trejbal, P. Demo, Appl. Sci. 2021, 11, 4809.
T. Bernhardt, M. L. Semmler, M. Schafer, S. Bekeschus, S. Emmert, L. Boeckmann, Oxidat. Med. Cell. Long. 2019, 2019, 3873928.
M. Laroussi, S. Bekeschus, M. Keidar, A. Bogaerts, A. Fridman, X. Lu, K. Ostrikov, M. Hori, K. Stapelmann, V. Miller, S. Reuter, C. Laux, A. Mesbah, J. Walsh, C. Jiang, S. M. Thagard, H. Tanaka, D. Liu, D. Yan, M. Yusupov, IEEE Transact. Radiat. Plasma Med. Sci. (TRPMS) 2022, 6, 127.
Y. Yang, Y. Wang, S. Wei, X. Wang, J. Zhang, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 15889.
S. Bekeschus, Redox Biol. 2023, 65, 102798.
G. Chen, Z. Chen, D. Wen, Z. Wang, H. Li, Y. Zeng, G. Dotti, R. E. Wirz, Z. Gu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2020, 117, 3687.
G. Chen, Z. Chen, Z. Wang, R. Obenchain, D. Wen, H. Li, R. E. Wirz, Z. Gu, Sci. Adv. 2021, 7, abg5686.
H. Mahdikia, F. Saadati, E. Freund, U. S. Gaipl, A. K. Majidzadeh, B. Shokri, S. Bekeschus, Oncoimmunology 2020, 10, 1859731.
F. Saadati, J. Moritz, J. Berner, E. Freund, L. Miebach, I. Helfrich, I. Stoffels, S. Emmert, S. Bekeschus, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 11446.
S. Bekeschus, J. Moritz, I. Helfrich, L. Boeckmann, K. D. Weltmann, S. Emmert, H. R. Metelmann, I. Stoffels, T. von Woedtke, Appl. Sci. 2020, 10, 1971.
S. Tomic, A. Petrovic, N. Puac, N. Skoro, M. Bekic, Z. L. Petrovic, M. Colic, Cancers 2021, 13, 1626.
L. Miebach, E. Freund, R. Clemen, S. Kersting, L. I. Partecke, S. Bekeschus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA (PNAS) 2022, 119, e2200708119.
A. Lin, Y. Gorbanev, J. De Backer, J. Van Loenhout, W. Van Boxem, F. Lemiere, P. Cos, S. Dewilde, E. Smits, A. Bogaerts, Adv. Sci. (Weinh) 2019, 6, 1802062.
S. Bekeschus, R. Clemen, F. Niessner, S. K. Sagwal, E. Freund, A. Schmidt, Adv. Sci. 2020, 7, 1903438.
M. W. Loffler, D. J. Kowalewski, L. Backert, J. Bernhardt, P. Adam, H. Schuster, F. Dengler, D. Backes, H. G. Kopp, S. Beckert, S. Wagner, I. Konigsrainer, O. Kohlbacher, L. Kanz, A. Konigsrainer, H. G. Rammensee, S. Stevanovic, S. P. Haen, Cancer Res. 2018, 78, 4627.
M. Bassani‐Sternberg, S. Pletscher‐Frankild, L. J. Jensen, M. Mann, Mol. Cell. Proteom. 2015, 14, 658.
V. S. Meyer, O. Drews, M. Gunder, J. Hennenlotter, H. G. Rammensee, S. Stevanovic, J. Proteome Res. 2009, 8, 3666.
A. L. Zarling, J. M. Polefrone, A. M. Evans, L. M. Mikesh, J. Shabanowitz, S. T. Lewis, V. H. Engelhard, D. F. Hunt, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 14889.
S. A. Rosenberg, J. C. Yang, D. J. Schwartzentruber, P. Hwu, F. M. Marincola, S. L. Topalian, N. P. Restifo, M. E. Dudley, S. L. Schwarz, P. J. Spiess, J. R. Wunderlich, M. R. Parkhurst, Y. Kawakami, C. A. Seipp, J. H. Einhorn, Nat. Med. 1998, 4, 321.
C. L. Slingluff, K. D. Lewis, R. Andtbacka, J. Hyngstrom, M. Milhem, S. N. Markovic, T. Bowles, O. Hamid, L. Hernandez‐Aya, J. Claveau, S. Jang, P. Philips, S. G. Holtan, M. F. Shaheen, B. Curti, W. Schmidt, M. O. Butler, J. Paramo, J. Lutzky, A. Padmanabhan, S. Thomas, D. Milton, A. Pecora, T. Sato, E. Hsueh, S. Badarinath, J. Keech, S. Kalmadi, P. Kumar, R. Weber, et al., J. Immunother. Cancer 2021, 9, 003272.
D. E. Speiser, D. Lienard, N. Rufer, V. Rubio‐Godoy, D. Rimoldi, F. Lejeune, A. M. Krieg, J. C. Cerottini, P. Romero, J. Clin. Invest. 2005, 115, 739.
J. Weber, V. K. Sondak, R. Scotland, R. Phillip, F. Wang, V. Rubio, T. B. Stuge, S. G. Groshen, C. Gee, G. G. Jeffery, S. Sian, P. P. Lee, Cancer 2003, 97, 186.
P. Baumgaertner, C. Costa Nunes, A. Cachot, H. Maby‐El Hajjami, L. Cagnon, M. Braun, L. Derre, J. P. Rivals, D. Rimoldi, S. Gnjatic, S. Abed Maillard, P. Marcos Mondejar, M. P. Protti, E. Romano, O. Miielin, P. Romero, D. E. Speiser, C. Jandus, Oncoimmunology 2016, 5, e1216290.
J. Qian, H. Yi, C. Guo, X. Yu, D. Zuo, X. Chen, J. M. Kane 3rd, E. A. Repasky, J. R. Subjeck, X. Y. Wang, J. Immunol. 2011, 187, 2905.
S. R. Reynolds, E. Celis, A. Sette, R. Oratz, R. L. Shapiro, D. Johnston, M. Fotino, J. C. Bystryn, J. Immunol. 1998, 161, 6970.
S. R. Reynolds, A. Zeleniuch‐Jacquotte, R. L. Shapiro, D. F. Roses, M. N. Harris, D. Johnston, J. C. Bystryn, Clin. Cancer Res. 2003, 9, 657.
S. Sayers, G. Ulysse, Z. Xiang, Y. He, J. Biomed. Biotechnol. 2012, 2012, 831486.
Z. Wu, K. Liu, Med. Drug Discov. 2021, 11, 100103.
F. Piras, R. Colombari, L. Minerba, D. Murtas, C. Floris, C. Maxia, A. Corbu, M. T. Perra, P. Sirigu, Cancer 2005, 104, 1246.
A. Martens, K. Wistuba‐Hamprecht, J. Yuan, M. A. Postow, P. Wong, M. Capone, G. Madonna, A. Khammari, B. Schilling, A. Sucker, D. Schadendorf, P. Martus, B. Dreno, P. A. Ascierto, J. D. Wolchok, G. Pawelec, C. Garbe, B. Weide, Clin. Cancer Res. 2016, 22, 4848.
C. Isella, A. Terrasi, S. E. Bellomo, C. Petti, G. Galatola, A. Muratore, A. Mellano, R. Senetta, A. Cassenti, C. Sonetto, G. Inghirami, L. Trusolino, Z. Fekete, M. De Ridder, P. Cassoni, G. Strome, A. Bertotti, E. Medico, Nat. Genet. 2015, 47, 312.
T. Y. Le Large, G. Mantini, L. L. Meijer, T. V. Pham, N. Funel, N. C. van Grieken, B. Kok, J. Knol, H. W. van Laarhoven, S. R. Piersma, C. R. Jimenez, G. Kazemier, E. Giovannetti, M. F. Bijlsma, JCI Insight 2020, 5, e138290.
J. M. Kirkwood, J. G. Ibrahim, V. K. Sondak, J. Richards, L. E. Flaherty, M. S. Ernstoff, T. J. Smith, U. Rao, M. Steele, R. H. Blum, J. Clin. Oncol. 2000, 5, 2444.
S. Mocellin, M. B. Lens, S. Pasquali, P. Pilati, V. C. Sileni, Cochr. Database Syst. Rev. 2013, 2013, CD008955.
M. R. Zaidi, J. Interferon Cytokine Res. 2019, 39, 30.
D. Jorgovanovic, M. Song, L. Wang, Y. Zhang, Biomark Res. 2020, 8, 49.
S. Spranger, R. M. Spaapen, Y. Zha, J. Williams, Y. Meng, T. T. Ha, T. F. Gajewski, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 3006504.
S. Qu, Z. Jiao, G. Lu, J. Xu, B. Yao, T. Wang, J. Wang, Y. Yao, X. Yan, T. Wang, H. Liang, K. Zen, Mol. Ther. Oncolyt. 2022, 25, 276.
A. E. Gilbert, P. Karagiannis, T. Dodev, A. Koers, K. Lacy, D. H. Josephs, P. Takhar, J. L. Geh, C. Healy, M. Harries, K. M. Acland, S. M. Rudman, R. L. Beavil, P. J. Blower, A. J. Beavil, H. J. Gould, J. Spicer, F. O. Nestle, S. N. Karagiannis, PLoS One 2011, 6, e19330.
R. Strollo, F. Ponchel, V. Malmstrom, P. Rizzo, M. Bombardieri, C. Y. Wenham, R. Landy, D. Perret, F. Watt, V. M. Corrigall, P. G. Winyard, P. Pozzilli, P. G. Conaghan, G. S. Panayi, L. Klareskog, P. Emery, A. Nissim, Arthritis Rheum. 2013, 65, 1702.
R. Strollo, C. Vinci, M. H. Arshad, D. Perrett, C. Tiberti, F. Chiarelli, N. Napoli, P. Pozzilli, A. Nissim, Diabetologia 2015, 58, 2851.
H. Venkataratnam, O. Cahill, C. Sarangapani, P. J. Cullen, C. Barry‐Ryan, Sci. Rep. 2020, 10, 17038.
Q. Zhang, Z. Cheng, J. Zhang, M. M. Nasiru, Y. Wang, L. Fu, J. Food Sci. 2021, 86, 68.
O. O. Olatunde, A. Hewage, T. Dissanayake, R. E. Aluko, A. C. Karaca, N. Shang, N. Bandara, Compr. Rev. Food Sci. Food Saf. 2023, 22, 2197.
J. Griss, W. Bauer, C. Wagner, M. Simon, M. Chen, K. Grabmeier‐Pfistershammer, M. Maurer‐Granofszky, F. Roka, T. Penz, C. Bock, G. Zhang, M. Herlyn, K. Glatz, H. Laubli, K. D. Mertz, P. Petzelbauer, T. Wiesner, M. Hartl, W. F. Pickl, R. Somasundaram, P. Steinberger, S. N. Wagner, Nat. Commun. 2019, 10, 4186.
G. Chiaruttini, S. Mele, J. Opzoomer, S. Crescioli, K. M. Ilieva, K. E. Lacy, S. N. Karagiannis, Oncoimmunology 2017, 6, e1294296.
R. Strollo, C. Vinci, Y. K. S. Man, S. Bruzzaniti, E. Piemonte, G. Alhamar, S. I. Briganti, I. Malandrucco, F. Tramontana, C. Fanali, J. Garnett, R. Buccafusca, P. Guyer, M. Mamula, E. A. James, P. Pozzilli, J. Ludvigsson, P. G. Winyard, M. Galgani, A. Nissim, Diabetologia 2023, 66, 132.
H. A. Doyle, R. J. Gee, M. J. Mamula, Autoimmunity 2007, 40, 131.
M. Naldi, M. Baldassarre, M. Nati, M. Laggetta, F. A. Giannone, M. Domenicali, M. Bernardi, P. Caraceni, C. Bertucci, J. Pharm. Biomed. Anal. 2015, 112, 169.
M. Baldassarre, M. Domenicali, M. Naldi, M. Laggetta, F. A. Giannone, M. Biselli, D. Patrono, C. Bertucci, M. Bernardi, P. Caraceni, Sci. Rep. 2016, 6, 35987.
M. Bruschi, G. Candiano, L. Santucci, G. M. Ghiggeri, Biochim. Biophys. Acta 2013, 1830, 5473.
A. C. Carr, C. L. Hawkins, S. R. Thomas, R. Stocker, B. Frei, Free Radical Biol. Med. 2001, 30, 526.
A. R. Wyatt, J. R. Kumita, R. W. Mifsud, C. A. Gooden, M. R. Wilson, C. M. Dobson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, E2081.
M. A. Rosenfeld, A. D. Vasilyeva, L. V. Yurina, A. V. Bychkova, Free Radical Res. 2018, 52, 14.
B. Groitl, U. Jakob, Biochim. Biophys. Acta 2014, 1844, 1335.
R. Clemen, K. Arlt, L. Miebach, T. von Woedtke, S. Bekeschus, Cells 2022, 11, 3659.
R. Biedron, M. K. Konopinski, J. Marcinkiewicz, S. Jozefowski, PLoS One 2015, 10, e0123293.
K. Ziegler, A. T. Kunert, K. Reinmuth‐Selzle, A. L. Leifke, D. Widera, M. G. Weller, D. Schuppan, J. Frohlich‐Nowoisky, K. Lucas, U. Poschl, Redox Biol. 2020, 37, 101581.
K. Ziegler, J. Neumann, F. Liu, J. Frohlich‐Nowoisky, C. Cremer, J. Saloga, K. Reinmuth‐Selzle, U. Poschl, D. Schuppan, I. Bellinghausen, K. Lucas, Front. Immunol. 2018, 9, 3174.
R. Clemen, E. Freund, D. Mrochen, L. Miebach, A. Schmidt, B. H. Rauch, J. W. Lackmann, U. Martens, K. Wende, M. Lalk, M. Delcea, B. M. Broker, S. Bekeschus, Adv. Sci. 2021, 8, 2003395.
A. Viola, A. Lanzavecchia, Science 1996, 273, 104.
B. N. Manz, B. L. Jackson, R. S. Petit, M. L. Dustin, J. Groves, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 9089.
A. Lanzavecchia, G. Iezzi, A. Viola, Cell 1999, 96, 1.
M. P. Tan, A. B. Gerry, J. E. Brewer, L. Melchiori, J. S. Bridgeman, A. D. Bennett, N. J. Pumphrey, B. K. Jakobsen, D. A. Price, K. Ladell, A. K. Sewell, Clin. Exp. Immunol. 2015, 180, 255.
K. F. Chan, B. S. Gully, S. Gras, D. X. Beringer, L. Kjer‐Nielsen, J. Cebon, J. McCluskey, W. Chen, J. Rossjohn, Nat. Commun. 2018, 9, 1026.
E. F. Fritsch, M. Rajasagi, P. A. Ott, V. Brusic, N. Hacohen, C. J. Wu, Cancer Immunol. Res. 2014, 2, 522.
C. K. Baumgartner, H. Yagita, L. P. Malherbe, J. Immunol. 2012, 189, 2309.
J. P. Snook, C. Kim, M. A. Williams, Sci. Immunol. 2018, 3, aas9103.
S. Scheiblhofer, J. Laimer, Y. Machado, R. Weiss, J. Thalhamer, Expert Rev. Vaccines 2017, 16, 479.
M. Graciotti, F. Marino, H. Pak, P. Baumgaertner, A. C. Thierry, J. Chiffelle, M. A. S. Perez, V. Zoete, A. Harari, M. Bassani‐Sternberg, L. E. Kandalaft, Vaccines (Basel) 2020, 8, 271.
S. Reuter, T. von Woedtke, K. D. Weltmann, J. Phys. D‐Appl. Phys. 2018, 51, 233001.
L. Miebach, E. Freund, A. L. Cecchini, S. Bekeschus, Antioxidants 2022, 11, 1439.