Predicting Clinical Outcomes of SARS-CoV-2 Drug Efficacy with a High-Throughput Human Airway Microphysiological System.
SARS‐CoV‐2
airway model
microphysiological system
organs‐on‐chip
respiratory virus
Journal
Advanced biology
ISSN: 2701-0198
Titre abrégé: Adv Biol (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101775319
Informations de publication
Date de publication:
09 Aug 2024
09 Aug 2024
Historique:
revised:
23
12
2023
received:
22
09
2023
medline:
10
8
2024
pubmed:
10
8
2024
entrez:
10
8
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
The average cost to bring a new drug from its initial discovery to a patient's bedside is estimated to surpass $2 billion and requires over a decade of research and development. There is a need for new drug screening technologies that can parse drug candidates with increased likelihood of clinical utility early in development in order to increase the cost-effectiveness of this pipeline. For example, during the COVID-19 pandemic, resources were rapidly mobilized to identify effective therapeutic treatments but many lead antiviral compounds failed to demonstrate efficacy when progressed to human trials. To address the lack of predictive preclinical drug screening tools, PREDICT96-ALI, a high-throughput (n = 96) microphysiological system (MPS) that recapitulates primary human tracheobronchial tissue,is adapted for the evaluation of differential antiviral efficacy of native SARS-CoV-2 variants of concern. Here, PREDICT96-ALI resolves both the differential viral kinetics between variants and the efficacy of antiviral compounds over a range of drug doses. PREDICT96-ALI is able to distinguish clinically efficacious antiviral therapies like remdesivir and nirmatrelvir from promising lead compounds that do not show clinical efficacy. Importantly, results from this proof-of-concept study track with known clinical outcomes, demonstrate the feasibility of this technology as a prognostic drug discovery tool.
Identifiants
pubmed: 39123296
doi: 10.1002/adbi.202300511
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2300511Subventions
Organisme : Draper Independent Research and Development Funds
Organisme : Charles Stark Draper Laboratory
Informations de copyright
© 2024 The Charles Stark Draper Laboratory, Inc. Advanced Biology published by Wiley‐VCH GmbH.
Références
World Health Organization. 2023. WHO Coronavirus (COVID‐19) dashboard > Cases [Dashboard], https://data.who.int/dashboards/covid19/cases (accessed: August 2023).
National Academies of Sciences, Engineering, and Medicine. 2021. Learning from Rapid Response, Innovation, and Adaptation to the COVID‐19 Crisis: Proceedings of a Workshop‐in Brief. Washington, DC: National Academies Press. https://doi.org/10.17226/26131 (accessed: August 2023).
U.S. Food and Drug Administration. 2023. Lessons Learned from COVID‐19 Are Informing Preparation for Future Public Health Emergencies. https://www.fda.gov/news‐events/fda‐voices/lessons‐learned‐covid‐19‐are‐informing‐preparation‐future‐public‐health‐emergencies?utm_medium=email&utm_source=govdelivery (accessed: August 2023).
J. Grein, N. Ohmagari, D. Shin, G. Diaz, E. Asperges, A. Castagna, T. Feldt, G. Green, M. L. Green, F.‐X. Lescure, E. Nicastri, R. Oda, K. Yo, E. Quiros‐Roldan, A. Studemeister, J. Redinski, S. Ahmed, J. Bernett, D. Chelliah, D. Chen, S. Chihara, S H. Cohen, J. Cunningham, A. D'Arminio Monforte, S. Ismail, H. Kato, G. Lapadula, E. L'Her, T. Maeno, S. Majumder, et al., N. Engl. J. Med. 2020, 382, 2327.
R. L. Gottlieb, C. E. Vaca, R. Paredes, J. Mera, B J. Webb, G. Perez, G. Oguchi, P. Ryan, B U. Nielsen, M. Brown, A. Hidalgo, Y. Sachdeva, S. Mittal, O. Osiyemi, J. Skarbinski, K. Juneja, R H. Hyland, A. Osinusi, S. Chen, G. Camus, M. Abdelghany, S. Davies, N. Behenna‐Renton, F. Duff, F. M. Marty, M. J. Katz, A. A. Ginde, S. M. Brown, J. T. Schiffer, J. A. Hill, N. Engl. J. Med. 2022, 386, 305.
A. Pizzorno, B. Padey, T. Julien, S. Trouillet‐Assant, A. Traversier, E. Errazuriz‐Cerda, J. Fouret, J. Dubois, A. Gaymard, F.‐X. Lescure, Cell Rep. Med. 2020, 1, 100059.
A. Jayk Bernal, M. M. Gomes da Silva, D. B. Musungaie, E. Kovalchuk, A. Gonzalez, V. Delos Reyes, A. Martín‐Quirós, Y. Caraco, A. Williams‐Diaz, M. L. Brown, J. Du, N. Engl. J. Med. 2022, 386, 509.
W. A. Fischer, J. J. Eron, W. Holman, M. S. Cohen, L. Fang, L. J. Szewczyk, T. P. Sheahan, R. Baric, K. R. Mollan, C. R. Wolfe, E. R. Duke, Sci. Transl. Med. 2021, 14, eabl7430.
W. P. Painter, W. Holman, J. A. Bush, F. Almazedi, H. Malik, N. C. J. E. Eraut, M. J. Morin, L. J. Szewczyk, G. R. Painter, Antimicrob. Agents Chemother. 2021, 65, e02428.
D. R. Owen, C. M. N. Allerton, A. S. Anderson, L. Aschenbrenner, M. Avery, S. Berritt, B. Boras, R. D. Cardin, A. Carlo, K. J. Coffman, A. Dantonio, L. Di, H. Eng, R. Ferre, K. S. Gajiwala, S. A. Gibson, S. E. Greasley, B. L. Hurst, E. P. Kadar, A. S. Kalgutkar, J. C. Lee, J. Lee, W. Liu, S. W. Mason, S. Noell, J. J. Novak, R. S. Obach, K. Ogilvie, N. C. Patel, M. Pettersson, et al., Science 2021, 374, 1586.
J. Hammond, H. Leister‐Tebbe, A. Gardner, P. Abreu, W. Bao, W. Wisemandle, M. Baniecki, V. M. Hendrick, B. Damle, A. Simón‐Campos, R. Pypstra, J. M. Rusnak, N. Engl. J. Med. 2022, 386, 1397.
R. P. Joyce, V. W. Hu, J. Wang, Med. Chem. Res. 2022, 31, 1637.
A. von Delft, M. D. Hall, A. D. Kwong, L. A. Purcell, K. S. Saikatendu, U. Schmitz, J. A. Tallarico, A. A. Lee, Nat. Rev. Drug Discovery 2023, 22, 585.
H. Chu, J. F. Chan, K.‐Y. Yuen, Nat. Methods 2022, 19, 392.
S. Pandamooz, B. Jurek, C.‐P. Meinung, Z. Baharvand, A. Sahebi Shahem‐abadi, S. Haerteis, J. A. Miyan, J. Downing, M. Dianatpour, A. Borhani‐Haghighi, M. S. Salehi, Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2022, 62, 25.
G. A. Pires De Souza, M. Le Bideau, C. Boschi, N. Wurtz, P. Colson, S. Aherfi, C. Devaux, B. La Scola, Cell. Infect. Microbiol. 2022, 12, 1003608.
J. Seok, H. S Warren, A. G. Cuenca, M. N. Mindrinos, H. V. Baker, W. Xu, D. R. Richards, G. P. McDonald‐Smith, H. Gao, L. Hennessy, C. C. Finnerty, C. M. López, S. Honari, E. E. Moore, J. P. Minei, J. Cuschieri, P. E. Bankey, J. L. Johnson, J. Sperry, A. B. Nathens, T. R. Billiar, M. A. West, M. G. Jeschke, M. B. Klein, R. L. Gamelli, N. S. Gibran, B. H. Brownstein, C. Miller‐Graziano, S. E. Calvano, P. H. Mason, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 3507.
C. Muñoz‐Fontela, W. E. Dowling, S. G. P. Funnell, P.‐S. Gsell, A. X Riveros‐Balta, R. A. Albrecht, H. Andersen, R. S. Baric, M. W. Carroll, M. Cavaleri, C. Qin, I. Crozier, K. Dallmeier, L. de Waal, E. de Wit, L. Delang, E. Dohm, W. P Duprex, D. Falzarano, C. L. Finch, M. B. Frieman, B. S. Graham, L. E. Gralinski, K. Guilfoyle, B. L. Haagmans, G. A. Hamilton, A. L. Hartman, S. Herfst, S J. F. Kaptein, W. B. Klimstra, et al., Nature 2020, 586, 509.
E. L. Blanchard, D. Vanover, S. S. Bawage, P. M. Tiwari, L. Rotolo, J. Beyersdorf, H. E. Peck, N. C. Bruno, R. Hincapie, F. Michel, J. Murray, H. Sadhwani, B. Vanderheyden, M. G. Finn, M. A. Brinton, E. R. Lafontaine, R. J. Hogan, C. Zurla, P. J. Santangelo, Nat. Biotechnol. 2021, 39, 717.
D. Huh, B. D. Matthews, A. Mammoto, M. Montoya‐Zavala, H. Y. Hsin, D. E. Ingber, Science 2010, 328, 1662.
A. K. Capulli, K. Tian, N. Mehandru, A. Bukhta, S. F. Choudhury, M. Suchyta, K. K. Parker, Lab Chip 2014, 14, 3181.
L. A. Low, D. A. Tagle, Lab Chip 2017, 17, 3026.
S. Xiao, J. R. Coppeta, H. B. Rogers, B. C. Isenberg, J. Zhu, S. A. Olalekan, K. E. McKinnon, D. Dokic, A. S. Rashedi, D. J. Haisenleder, S. S. Malpani, Nat. Commun. 2017, 8, 14584.
J. H. Sung, Y. I. Wang, N. Narasimhan Sriram, M. Jackson, C. Long, J. J. Hickman, M. L. Shuler, Anal. Chem. 2019, 91, 330.
A. Herland, B. M. Maoz, D. Das, M. R. Somayaji, R. Prantil‐Baun, R. Novak, M. Cronce, T. Huffstater, S. S. F. Jeanty, M. Ingram, A. Chalkiadaki, D. Benson Chou, S. Marquez, A. Delahanty, S. Jalili‐Firoozinezhad, Y. Milton, A. Sontheimer‐Phelps, B. Swenor, O. Levy, K. K. Parker, A. Przekwas, D. E. Ingber, Nat. Biomed. Eng. 2020, 4, 421.
M. Zhang, P. Wang, R. Luo, Y. Wang, Z. Li, Y. Guo, Y. Yao, M. Li, T. Tao, W. Chen, J. Han, Adv. Sci. 2021, 8, 2002928.
V. V. Thacker, K. Sharma, N. Dhar, G.‐F. Mancini, J. Sordet‐Dessimoz, J. D. McKinney, EMBO Rep. 2021, 22, 52744.
H. Azizgolshani, J. R. Coppeta, E. M. Vedula, E. E. Marr, B. P. Cain, R. J. Luu, M. P. Lech, S. H. Kann, T. J. Mulhern, V. Tandon, K. Tan, N. J. Haroutunian, P. Keegan, M. Rogers, A. L. Gard, K. B. Baldwin, J. C. de Souza, B. C. Hoefler, S. S. Bale, L. B. Kratchman, A. Zorn, A. Patterson, E. S. Kim, T. A. Petrie, E. L. Wiellette, C. Williams, B. C. Isenberg, J. L. Charest, Lab Chip 2021, 21, 1454.
M. T. Rogers, A. L. Gard, R. Gaibler, T. J. Mulhern, R. Strelnikov, H. Azizgolshani, B. P. Cain, B. C. Isenberg, N. J. Haroutunian, N. E. Raustad, P. M. Keegan, Sci. Rep. 2021, 11, 12225.
A. L. Gard, R. J. Luu, R. Maloney, M. H. Cooper, B. P. Cain, H. Azizgolshani, B. C. Isenberg, J. T. Borenstein, J. Ong, J. L. Charest, E. M. Vedula, Commun. Biol. 2023, 6, 1.
A. L. Gard, R. J. Luu, C. R. Miller, R. Maloney, B. P. Cain, E. E. Marr, D. M. Burns, R. Gaibler, T. J. Mulhern, C. A. Wong, J. Alladina, Sci. Rep. 2021, 11, 14961.
P. Zamprogno, S. Wüthrich, S. Achenbach, G. Thoma, J D. Stucki, N. Hobi, N. Schneider‐Daum, C.‐M. Lehr, H. Huwer, T. Geiser, R A. Schmid, O T. Guenat, Commun. Biol. 2021, 4, 168.
C. R. Fisher, F. M. Medie, R. J. Luu, R. Gaibler, C. R. Miller, T. J. Mulhern, V. Vijayakumar, E. Marr, J. Alladina, B. Medoff, J. T. Borenstein, bioRxiv 2021, https://doi.org/10.1101/2021.06.15.448611.
G. Bocci, S. B. Bradfute, C. Ye, M. J. Garcia, J. Parvathareddy, W. Reichard, S. Surendranathan, S. Bansal, C. G. Bologa, D. J. Perkins, C. B. Jonsson, L. A. Sklar, T. I. Oprea, ACS Pharmacol. Transl. Sci. 2020, 3, 1278.
S. Jeon, M. Ko, J. Lee, I. Choi, S. Y. Byun, S. Park, D. Shum, S. Kim, Antimicrob. Agents Chemother. 2020, 64, e00819.
V. P. Sukhatme, A. M. Reiersen, S. J. Vayttaden, V. V. Sukhatme, Front. Pharmacol. 2021, 12, 652688.
S. M. Fred, S. Kuivanen, H. Ugurlu, P. C. Casarotto, L. Levanov, K. Saksela, O. Vapalahti, E. Castrén, Front. Pharmacol. 2022, 12, 755600.
A. J. McAuley, P. Jansen van Vuren, M.‐U.‐R. Mohammed, Faheem, S. Goldie, S. Riddell, N. J. Gödde, I. K. Styles, M. P. Bruce, S. Chahal, S. Keating, Viruses 2022, 14, 2417.
N. Chandiwana, C. Kruger, H. Johnstone, M. F. Chughlay, C. Ju, B. Kim, Y. Dineka, S. Arbe‐Barnes, R. Miller, A. Owen, A. Hill, eBioMedicine 2022, 86, 104322.
L. Si, H. Bai, M. Rodas, W. Cao, C. Y. Oh, A. Jiang, R. Moller, D. Hoagland, K. Oishi, S. Horiuchi, S. Uhl, D. Blanco‐Melo, R. A. Albrecht, W.‐C. Liu, T. Jordan, B. E. Nilsson‐Payant, I. Golynker, J. Frere, J. Logue, R. Haupt, M. McGrath, S. Weston, T. Zhang, R. Plebani, M. Soong, A. Nurani, S. M. Kim, D. Y. Zhu, K. H. Benam, G. Goyal, et al., Nat. Biomed. Eng. 2021, 5, 815.
M. W. McCarthy, S. Naggie, D. R. Boulware, C. J. Lindsell, T. G. Stewart, G. M Felker, D. Jayaweera, M. Sulkowski, N. Gentile, C. Bramante, U. Singh, R. J. Dolor, J. Ruiz‐Unger, S. Wilson, A. DeLong, A. Remaly, R. Wilder, S. Collins, S. E. Dunsmore, S. J. Adam, F. Thicklin, G. Hanna, A. A. Ginde, M. Castro, K. McTigue, E. Shenkman, A. F. Hernandez, W. (K.). Vincent, R. Vincent, R. Bianchi, et al., JAMA, J. Am. Med. Assoc. 2023, 329, 296.
ACTIV‐6: COVID‐19 Outpatient Randomized Trial to Evaluate Efficacy of Repurposed Medications, https://clinicaltrials.gov/study/NCT04885530 (accessed: September 2023).
P. Z. Chen, N. Bobrovitz, Z. Premji, M. Koopmans, D. N. Fisman, F. X. Gu, eLife 2021, 10, 6577.
R. Ke, P. P. Martinez, R. L. Smith, L. L. Gibson, A. Mirza, M. Conte, N. Gallagher, C. H. Luo, J. Jarrett, R. Zhou, A. Conte, T. Liu, M. Farjo, K. K. O. Walden, G. Rendon, C. J. Fields, L. Wang, R. Fredrickson, D. C. Edmonson, M. E. Baughman, K. K. Chiu, H. Choi, K. R. Scardina, S. Bradley, S. L. Gloss, C. Reinhart, J. Yedetore, J. Quicksall, A. N. Owens, J. Broach, et al., Nat. Microbiol. 2022, 7, 640.
L. L. Quezada, F. M. Medie, E. P. Gabriel, R. J. Luu, L. D. Rubio, T. J. Mulhern, J. T. Borenstein, C. R. Fisher, A. L. Gard, bioRxiv 2023, https://doi.org/10.1101/2023.06.27.546790.
B. Boras, R. M. Jones, B. J. Anson, D. Arenson, L. Aschenbrenner, M. A. Bakowski, N. Beutler, J. Binder, E. Chen, H. Eng, H. Hammond, et al., Nat Commun. 2021, 12, 6055.
C. J. Gordon, E. P. Tchesnokov, J. Y. Feng, D. P. Porter, M. Götte, J. Biol. Chem. 2020, 295, 4773.
D. J. Sullivan, Proc. Natl. Acad. Sci 2017, 114, 7483.
World Health Organization, Guidelines for the Treatment of Malaria, 3rd ed., World Health Organization, Geneva, Switzerland 2015.
J. Nagar, S. Ranade, V. Kamath, S. Singh, P. Karunanithi, S. Subramani, K. Venkatesh, R. Srivastava, S. Dudhgaonkar, R. K. Vikramadithyan, Int. Immunopharmacol. 2014, 21, 328.
S. Oh, J. H. Shin, E. J. Jang, H. Y. Won, H. K. Kim, M.‐G. Jeong, K. S. Kim, E. S. Hwang, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2016, 474, 345.
L. Zilbermintz, W. Leonardi, S.‐Y. Jeong, M. Sjodt, R. McComb, C.‐L. C. Ho, C. Retterer, D. Gharaibeh, R. Zamani, V. Soloveva, S. Bavari, Sci. Rep. 2015, 5, 13476.
S. Günther, P. Y. A. Reinke, Y. Fernández‐García, J. Lieske, T. J. Lane, H. M. Ginn, F. H. M. Koua, C. Ehrt, W. Ewert, D. Oberthuer, O. Yefanov, S. Meier, K. Lorenzen, B. Krichel, J.‐D. Kopicki, L. Gelisio, W. Brehm, I. Dunkel, B. Seychell, H. Gieseler, B. Norton‐Baker, B. Escudero‐Pérez, M. Domaracky, S. Saouane, A. Tolstikova, T. A. White, A. Hänle, M. Groessler, H. Fleckenstein, F. Trost, et al., Science 2021, 372, 642.
M. Kuzikov, E. Costanzi, J. Reinshagen, F. Esposito, L. Vangeel, M. Wolf, B. Ellinger, C. Claussen, G. Geisslinger, A. Corona, D. Iaconis, C. Talarico, C. Manelfi, R. Cannalire, G. Rossetti, J. Gossen, S. Albani, F. Musiani, K. Herzog, Y. Ye, B. Giabbai, N. Demitri, D. Jochmans, S De Jonghe, J. Rymenants, V. Summa, E. Tramontano, A. R. Beccari, P. Leyssen, P. Storici, et al., ACS Pharmacol. Transl. Sci. 2021, 4, 1096.
S. Mediouni, H. Mou, Y. Otsuka, J. A. Jablonski, R. S. Adcock, L. Batra, D.‐H. Chung, C. Rood, I M S. de Vera, R. Rahaim Jr., S. Ullah, X. Yu, Y. A. Getmanenko, N. M. Kennedy, C. Wang, T.‐T Nguyen, M. Hull, E. Chen, T. D. Bannister, P. Baillargeon, L. Scampavia, M. Farzan, S. T. Valente, T. P. Spicer, SLAS Discov. 2022, 27, P8.
C. R. Fisher, F. M. Medie, R. J. Luu, L. L. Quezada, R. B. Gaibler, T. J. Mulhern, L. D. Rubio, E. E. Marr, E. P. Gabriel, J. T. Borenstein, A. L. Gard, bioRxiv 2022, https://doi.org/10.1101/2022.06.07.495101.
A. S. Jureka, J. A. Silvas, C. F. Basler, Viruses 2020, 12, 622.