Enthesitis on Chip - A Model for Studying Acute and Chronic Inflammation of the Enthesis and its Pharmacological Treatment.
drug testing
enthesis
enthesitis
inflammation
organ on chip
Journal
Advanced healthcare materials
ISSN: 2192-2659
Titre abrégé: Adv Healthc Mater
Pays: Germany
ID NLM: 101581613
Informations de publication
Date de publication:
27 Aug 2024
27 Aug 2024
Historique:
revised:
14
08
2024
received:
12
06
2024
medline:
27
8
2024
pubmed:
27
8
2024
entrez:
27
8
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
Enthesitis, the inflammation of the enthesis, which is the point of attachment of tendons and ligaments to bones, is a common musculoskeletal disease. The inflammation often originates from the fibrocartilage region of the enthesis as a consequence of mechanical overuse or -load and consequently tissue damage. During enthesitis, waves of inflammatory cytokines propagate in(to) the fibrocartilage, resulting in detrimental, heterotopic bone formation. Understanding of human enthesitis and its treatment options is limited, also because of lacking in vitro model systems that can closely mimic the pathophysiology of the enthesis and can be used to develop therapies. In this study, an enthes(it)is-on-chip model is developed. On opposite sides of a porous culture membrane separating the chip's two microfluidic compartments, human mesenchymal stromal cells are selectively differentiated into tenocytes and fibrochondrocytes. By introducing an inflammatory cytokine cocktail into the fibrochondrocyte compartment, key aspects of acute and chronic enthesitis, measured as increased expression of inflammatory markers, can be recapitulated. Upon inducing chronic inflammatory conditions, hydroxyapatite deposition, enhanced osteogenic marker expression and reduced secretion of tissue-related extracellular matrix components are observed. Adding the anti-inflammatory drug celecoxib to the fibrochondrocyte compartment mitigates the inflammatory state, demonstrating the potential of the enthesitis-on-chip model for drug testing.
Identifiants
pubmed: 39188199
doi: 10.1002/adhm.202401815
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2401815Subventions
Organisme : Limburg INvesteert in haar Kenniseconomie
ID : SAS-2014-00837
Organisme : Limburg INvesteert in haar Kenniseconomie
ID : SAS-2018-02477
Organisme : Interreg Vlaanderen-Nederland
ID : 0433
Organisme : Nederlandse Organisatie voor Wetenschappelijk Onderzoek
ID : 024.003.013
Organisme : Nederlandse Organisatie voor Wetenschappelijk Onderzoek
ID : 15604
Organisme : Nederlandse Organisatie voor Wetenschappelijk Onderzoek
ID : 18748
Informations de copyright
© 2024 The Author(s). Advanced Healthcare Materials published by Wiley‐VCH GmbH.
Références
a) S. Font Tellado, E. R. Balmayor, M. van Griensven, Adv. Drug Deliv. Rev. 2015, 94, 126;
b) H. H. Lu, S. Thomopoulos, Annu. Rev. Biomed. Eng. 2013, 15, 201.
a) R. M. Saunders, M. R. Holt, L. Jennings, D. H. Sutton, I. L. Barsukov, A. Bobkov, R. C. Liddington, E. A. Adamson, G. A. Dunn, D. R. Critchley, Eur. J. Cell Biol. 2006, 85, 487;
b) L. Rossetti, L. A. Kuntz, E. Kunold, J. Schock, K. W. Müller, H. Grabmayr, J. Stolberg‐Stolberg, F. Pfeiffer, S. A. Sieber, R. Burgkart, A. R. Bausch, Nat. Mater. 2017, 16, 664.
G. Schett, R. J. Lories, M.‐A. D'Agostino, D. Elewaut, B. Kirkham, E. R. Soriano, D. McGonagle, Nat. Rev. Rheumatol. 2017, 13, 731.
a) L. C. Y. Lee, N. Gadegaard, M. C. de Andres, L.‐A. Turner, K. V. Burgess, S. J. Yarwood, J. Wells, M. Salmeron‐Sanchez, D. Meek, R. O. C. Oreffo, M. J. Dalby, Biomaterials 2017, 116, 10;
b) E. G. Araujo, G. Schett, Rheumatology 2020, 59, i10.
a) J. D. Reveille, Nat. Rev. Rheumatol. 2012, 8, 296;
b) R. J. Xavier, D. K. Podolsky, Nature 2007, 448, 427.
a) D. Poddubnyy, M. Rudwaleit, H. Haibel, J. Listing, E. Märker‐Hermann, H. Zeidler, J. Braun, J. Sieper, Ann. Rheum. Dis. 2012, 71, 1616;
b) J. Sieper, J. Listing, D. Poddubnyy, I. H. Song, K.‐G. Hermann, J. Callhoff, U. Syrbe, J. Braun, M. Rudwaleit, Ann. Rheum. Dis. 2016, 75, 1438;
c) P. J. Mease, F. van den Bosch, J. Sieper, Y. Xia, A. L. Pangan, I.‐H. Song, J. Rheumatol. 2017, 44, 599;
d) H. Marzo‐Ortega, D. McGonagle, S. Jarrett, G. Haugeberg, E. Hensor, P. O'Connor, A. L. Tan, P. G. Conaghan, A. Greenstein, P. Emery, Ann. Rheum. Dis. 2005, 64, 1568;
e) M. Dougados, B. Combe, J. Braun, R. Landewe, J. Sibilia, A. Cantagrel, A. Feydy, D. van der Heijde, V. Leblanc, I. Logeart, Ann. Rheum. Dis. 2010, 69, 1430;
f) H. Marzo‐Ortega, D. McGonagle, P. O'Connor, P. Emery, Arthritis Rheum. 2001, 44, 2112.
T. Saito, R. Nakamichi, A. Yoshida, T. Hiranaka, Y. Okazaki, S. Nezu, M. Matsuhashi, Y. Shimamura, T. Furumatsu, K. Nishida, T. Ozaki, J. Orthop. Res. 2022, 40, 1872.
P. Jacques, S. Lambrecht, E. Verheugen, E. Pauwels, G. Kollias, M. Armaka, M. Verhoye, A. van der Linden, R. Achten, R. J. Lories, D. Elewaut, Ann. Rheum. Dis. 2014, 73, 437.
J. P. Sherlock, B. Joyce‐Shaikh, S. P. Turner, C.‐C. Chao, M. Sathe, J. Grein, D. M. Gorman, E. P. Bowman, T. K. McClanahan, J. H. Yearley, G. Eberl, C. D. Buckley, R. A. Kastelein, R. H. Pierce, D. M. Laface, D. J. Cua, Nat. Med. 2012, 18, 1069.
a) C. Luxenburg, R. Zaidel‐Bar, Exp. Cell Res. 2019, 378, 232;
b) C. Danoux, L. Sun, G. Kocer, Z. T. Birgani, D. Barata, J. Barralet, C. van Blitterswijk, R. Truckenmüller, P. Habibovic, Adv. Mater. 2016, 28, 1803.
M. Armaka, M. Apostolaki, P. Jacques, D. L. Kontoyiannis, D. Elewaut, G. Kollias, J. Exp. Med. 2008, 205, 331.
S. Finzel, M. Englbrecht, K. Engelke, C. Stach, G. Schett, Ann. Rheum. Dis. 2011, 70, 122.
a) A. G. Schwartz, L. M. Galatz, S. Thomopoulos, Development 2017, 144, 1159;
b) A. G. Schwartz, F. Long, S. Thomopoulos, Development 2015, 142, 196;
c) E. M. Gravallese, G. Schett, Nat. Rev. Rheumatol. 2018, 14, 631.
a) I. E. Adamopoulos, M. Tessmer, C.‐C. Chao, S. Adda, D. Gorman, M. Petro, C.‐C. Chou, R. H. Pierce, W. Yao, N. E. Lane, D. Laface, E. P. Bowman, J. Immunol. 2011, 187, 951;
b) J. J. Yu, M. J. Ruddy, G. C. Wong, C. Sfintescu, P. J. Baker, J. B. Smith, R. T. Evans, S. L. Gaffen, Blood 2007, 109, 3794;
c) A. Reinhardt, T. Yevsa, T. Worbs, S. Lienenklaus, I. Sandrock, L. Oberdörfer, T. Korn, S. Weiss, R. Förster, I. Prinz, Arthritis Rheumatol. 2016, 68, 2476;
d) K. de Wilde, A. Martens, S. Lambrecht, P. Jacques, M. B. Drennan, K. Debusschere, S. Govindarajan, J. Coudenys, E. Verheugen, F. Windels, L. Catrysse, R. Lories, D. McGonagle, R. Beyaert, G. van Loo, D. Elewaut, Ann. Rheum. Dis. 2017, 76, 585;
e) X. Chen, C. Macica, A. Nasiri, S. Judex, A. E. Broadus, Bone 2007, 41, 752.
a) D. Little, P. C. Amadio, H. A. Awad, S. G. Cone, N. A. Dyment, M. B. Fisher, A. H. Huang, D. W. Koch, A. F. Kuntz, R. Madi, K. McGilvray, L. V. Schnabel, S. S. Shetye, S. Thomopoulos, C. Zhao, L. J. Soslowsky, J. Orthop. Res. 2023, 41, 2133;
b) K. A. Derwin, L. M. Galatz, A. Ratcliffe, S. Thomopoulos, J. Bone Joint Surg. Am. 2018, 100, e109.
a) S. N. Bhatia, D. E. Ingber, Nat. Biotechnol. 2014, 32, 760;
b) C. M. Leung, P. de Haan, K. Ronaldson‐Bouchard, G.‐A. Kim, J. Ko, H. S. Rho, Z. Chen, P. Habibovic, N. L. Jeon, S. Takayama, M. L. Shuler, G. Vunjak‐Novakovic, O. Frey, E. Verpoorte, Y.‐C. Toh, Nat. Rev. Methods Primers 2022, 2, 33.
a) D. Baptista, L. M. Teixeira, Z. Tahmasebi Birgani, S. van Riet, T. Pasman, A. Poot, D. Stamatialis, R. J. Rottier, P. S. Hiemstra, P. Habibović, C. van Blitterswijk, S. Giselbrecht, R. Truckenmüller, Biomaterials 2021, 266, 120436;
b) D. Baptista, L. Moreira Teixeira, D. Barata, Z. Tahmasebi Birgani, J. King, S. van Riet, T. Pasman, A. A. Poot, D. Stamatialis, R. J. Rottier, P. S. Hiemstra, A. Carlier, C. van Blitterswijk, P. Habibović, S. Giselbrecht, R. Truckenmüller, ACS Biomater. Sci. Eng. 2022, 8, 2684.
a) L. Yin, G. Du, B. Zhang, H. Zhang, R. Yin, W. Zhang, S.‐M. Yang, Sci. Rep. 2020, 10, 6568;
b) N. Ashammakhi, K. Wesseling‐Perry, A. Hasan, E. Elkhammas, Y. S. Zhang, Kidney Int. 2018, 94, 1073.
A. Bein, W. Shin, S. Jalili‐Firoozinezhad, M. H. Park, A. Sontheimer‐Phelps, A. Tovaglieri, A. Chalkiadaki, H. J. Kim, D. E. Ingber, Cell Mol. Gastroenterol. Hepatol. 2018, 5, 659.
a) J. Veldhuizen, R. Chavan, B. Moghadas, J. G. Park, V. D. Kodibagkar, R. Q. Migrino, M. Nikkhah, Biomaterials 2022, 281, 121336;
b) A. Vivas, C. Ijspeert, J. Y. Pan, K. Vermeul, A. van den Berg, R. Passier, S. S. Keller, A. D. van der Meer, Adv. Mater. Technol. 2022, 7, 2101355.
a) J. Liu, C. Feng, M. Zhang, F. Song, H. Liu, Front. Oncol. 2022, 12, 959299;
b) J. Kim, C. Lee, I. Kim, J. Ro, J. Kim, Y. Min, J. Park, V. Sunkara, Y.‐S. Park, I. Michael, Y.‐A. Kim, H. J. Lee, Y.‐K. Cho, ACS Nano 2020, 14, 14971.
a) E. Kahraman, R. Ribeiro, M. Lamghari, E. Neto, Front. Immunol. 2022, 13, 802440;
b) C. Mondadori, S. Palombella, S. Salehi, G. Talò, R. Visone, M. Rasponi, A. Redaelli, V. Sansone, M. Moretti, S. Lopa, Biofabrication 2021, 13, 045001.
a) N. S. Bhise, J. Ribas, V. Manoharan, Y. S. Zhang, A. Polini, S. Massa, M. R. Dokmeci, A. Khademhosseini, J. Control Release 2014, 190, 82;
b) K. Kaarj, J. Y. Yoon, Micromachines 2019, 10, 700;
c) J. W. Kim, Y. Y. Choi, S.‐H. Park, J. H. Ha, H. U. Lee, T. Kang, W. Sun, B. G. Chung, Lab. Chip 2022, 22, 2122.
a) H. Lin, T. P. Lozito, P. G. Alexander, R. Gottardi, R. S. Tuan, Mol. Pharm. 2014, 11, 2203;
b) Z. Lin, Z. Li, E. N. Li, X. Li, C. J. Del Duke, H. Shen, T. Hao, B. O'Donnell, B. A. Bunnell, S. B. Goodman, P. G. Alexander, R. S. Tuan, H. Lin, Front. Bioeng. Biotechnol. 2019, 7, 411.
I. M. Oliveira, M. R. Carvalho, D. C. Fernandes, C. M. Abreu, F. R. Maia, H. Pereira, D. Caballero, S. C. Kundu, R. L. Reis, J. M. Oliveira, J. Mater. Chem. B 2021, 9, 4211.
C. A. Paggi, L. M. Teixeira, S. L. Gac, M. Karperien, Nat. Rev. Rheumatol. 2022, 18, 217.
J. Lyu, L. Chen, J. Zhang, X. Kang, Y. Wang, W. Wu, H. Tang, J. Wu, Z. He, K. Tang, Biomater. Sci. 2020, 8, 3649.
D. Qin, Y. Xia, G. M. Whitesides, Nat. Protoc. 2010, 5, 491.
Y. Huang, J.‐Y. Qian, H. Cheng, X.‐M. Li, World J. Stem Cells 2021, 13, 894.
a) S. Font Tellado, W. Bonani, E. R. Balmayor, P. Foehr, A. Motta, C. Migliaresi, M. van Griensven, Tissue Eng. Part A 2017, 23, 859;
b) S. Font Tellado, S. Chiera, W. Bonani, P. S. P. Poh, C. Migliaresi, A. Motta, E. R. Balmayor, M. van Griensven, Acta Biomater. 2018, 72, 150;
c) R. Gottardi, K. Moeller, R. Di Gesù, R. S. Tuan, M. van Griensven, E. R. Balmayor, Front. Mater. 2021, 8, 613212.
a) P. Alberton, C. Popov, M. Prägert, J. Kohler, C. Shukunami, M. Schieker, D. Docheva, Stem Cells Dev. 2012, 21, 846;
b) H. Liu, S. Zhu, C. Zhang, P. Lu, J. Hu, Z. Yin, Y. Ma, X. Chen, H. OuYang, Cell Tissue Res. 2014, 356, 287.
S. K. Theodossiou, J. Tokle, N. R. Schiele, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2019, 508, 889.
S. Vermeulen, N. Roumans, F. Honig, A. Carlier, D. G. A. J. Hebels, A. Dede Eren, P. T. Dijke, A. Vasilevich, J. de Boer, Biomaterials 2020, 259, 120331.
R. I. Sharma, J. G. Snedeker, Biomaterials 2010, 31, 7695.
G. Chen, D. Fan, W. Zhang, S. Wang, J. Gu, Y. Gao, L. He, W. Li, C. Zhang, M. Li, Y. Zhang, Z. Liu, Q. Hao, Stem Cell Res. Ther. 2021, 12, 426.
D. Stanco, C. Caprara, G. Ciardelli, L. Mariotta, M. Gola, G. Minonzio, G. Soldati, PLoS One 2019, 14, e0212192.
S. Thomopoulos, R. Das, V. Birman, L. Smith, K. Ku, E. L. Elson, K. M. Pryse, J. P. Marquez, G. M. Genin, Tissue Eng. Part A 2011, 17, 1039.
W. Zhong, W. Zhang, S. Wang, J. Qin, PLoS One 2013, 8, e61283.
M. Ratnayake, M. Tselepi, R. Bloxham, F. Plöger, L. N. Reynard, J. Loughlin, PLoS One 2017, 12, e0176523.
S. Hosseininia, M. A. Weis, J. Rai, L. Kim, S. Funk, L. E. Dahlberg, D. R. Eyre, Osteoarthr. Cartil. 2016, 24, 1029.
C. A. Knuth, E. A. Sastre, N. B. Fahy, J. Witte‐Bouma, Y. Ridwan, E. M. Strabbing, M. J. Koudstaal, J. van de Peppel, E. B. Wolvius, R. Narcisi, E. Farrell, Eur. Cell Mater. 2019, 38, 106.
B. I. Ayerst, R. A. Smith, V. Nurcombe, A. J. Day, C. L. Merry, S. M. Cool, Tissue Eng Part A 2017, 23, 275.
Y. Hatakeyama, R. S. Tuan, L. Shum, J. Cell. Biochem. 2004, 91, 1204.
A. D. Mazzocca, D. Chowaniec, M. B. McCarthy, K. Beitzel, M. P. Cote, W. McKinnon, R. Arciero, Knee Surg. Sports Traumatol. Arthrosc. 2012, 20, 1666.
M. Benjamin, D. McGonagle, Scand J. Med. Sci. Sports 2009, 19, 520.
a) I. B. McInnes, P. J. Mease, B. Kirkham, A. Kavanaugh, C. T. Ritchlin, P. Rahman, D. van der Heijde, R. Landewé, P. G. Conaghan, A. B. Gottlieb, H. Richards, L. Pricop, G. Ligozio, M. Patekar, S. Mpofu, Lancet 2015, 386, 1137;
b) P. J. Mease, D. van der Heijde, C. T. Ritchlin, M. Okada, R. S. Cuchacovich, C. L. Shuler, C.‐Y. Lin, D. K. Braun, C. H. Lee, D. D. Gladman, Ann. Rheum. Dis. 2017, 76, 79.
P. Miossec, J. K. Kolls, Nat. Rev. Drug Discov. 2012, 11, 763.
N. L. Millar, G. A. C. Murrell, I. B. McInnes, Nat. Rev. Rheumatol. 2017, 13, 110.
H. Tsukazaki, T. Kaito, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 6401.
T. Maier, M. Guell, L. Serrano, FEBS Lett. 2009, 583, 3966.
A. R. Kendal, T. Layton, H. Al‐Mossawi, L. Appleton, S. Dakin, R. Brown, C. Loizou, M. Rogers, R. Sharp, A. Carr, Sci. Rep. 2020, 10, 13939.
S. G. Dakin, C. D. Buckley, M. H. Al‐Mossawi, R. Hedley, F. O. Martinez, K. Wheway, B. Watkins, A. J. Carr, Arthritis Res. Ther. 2017, 19, 16.
Z. Chen, A. Bozec, A. Ramming, G. Schett, Nat. Rev. Rheumatol. 2019, 15, 9.
S. Vimalraj, Gene 2020, 754, 144855.
T. Komori, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 7513.
J. Si, C. Wang, D. Zhang, B. Wang, Y. Zhou, Med. Sci. Monit. 2020, 26, e919159.
A. A. El‐Zayadi, E. A. Jones, S. M. Churchman, T. G. Baboolal, R. J. Cuthbert, J. J. El‐Jawhari, A. M. Badawy, A. A. Alase, Y. M. El‐Sherbiny, D. McGonagle, Rheumatology 2017, 56, 488.
C. Pacheco‐Tena, R. Pérez‐Tamayo, C. Pineda, S. A. González‐Chávez, C. Quiñonez‐Flores, A. Ugalde Vitelly, R. D. Inman, J. E. Aubin, J. Vázquez‐Mellado, R. Burgos‐Vargas, J. Rheumatol. 2015, 42, 630.
S. T. Choi, J. H. Kim, E. J. Kang, S.‐W. Lee, M.‐C. Park, Y.‐B. Park, S.‐K. Lee, Rheumatology 2008, 47, 1775.
M. I. Koenders, R. J. Marijnissen, I. Devesa, E. Lubberts, L. A. B. Joosten, J. Roth, P. L. E. M. van Lent, F. A. van de Loo, W. B. van den Berg, Arthritis Rheum. 2011, 63, 2329.
T. Russell, C. Bridgewood, H. Rowe, A. Altaie, E. Jones, D. McGonagle, Semin. Immunopathol. 2021, 43, 193.
C. Bauge, S. Leclercq, T. Conrozier, K. Boumediene, BMC Complement Altern. Med. 2015, 15, 217.
Q. Hu, M. Ecker, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 1742.
A. R. Armiento, M. Alini, M. J. Stoddart, Adv. Drug Deliv. Rev. 2019, 146, 289.
a) N. Miosge, M. Hartmann, C. Maelicke, R. Herken, Histochem. Cell Biol. 2004, 122, 229;
b) N. K. Yoshioka, G. M. Young, D. K. Khajuria, V. Karuppagounder, W. J. Pinamont, J. C. Fanburg‐Smith, T. Abraham, R. A. Elbarbary, F. Kamal, Sci. Rep. 2022, 12, 9159;
c) S. Hosseininia, M. A. Weis, J. Rai, L. Kim, S. Funk, L. E. Dahlberg, D. R. Eyre, Osteoarthr. Cartil. 2016, 24, 1029.
M. Funakoshi‐Tago, T. Shimizu, K. Tago, M. Nakamura, H. Itoh, Y. Sonoda, T. Kasahara, Biochem. Pharmacol. 2008, 76, 662.
a) J. Scheller, A. Chalaris, D. Schmidt‐Arras, S. Rose‐John, Biochim. Biophys. Acta 2011, 1813, 878;
b) H. Tilg, C. A. Dinarello, J. W. Mier, Immunol. Today 1997, 18, 428.
T. Arshad, F. Mansur, R. Palek, S. Manzoor, V. Liska, Front. Immunol. 2020, 11, 2148.
S. M. J. Paulissen, J. P. van Hamburg, N. Davelaar, P. S. Asmawidjaja, J. M. W. Hazes, E. Lubberts, J. Immunol. 2013, 191, 1364.
A. Nagano, M. Arioka, F. Takahashi‐Yanaga, E. Matsuzaki, T. Sasaguri, J. Pharmacol. Sci. 2017, 133, 18.
M. Ariga, B. Neitzert, S. Nakae, G. Mottin, C. Bertrand, M. P. Pruniaux, S.‐L. C. Jin, M. Conti, J. Immunol. 2004, 173, 7531.
D. Huh, B. D. Matthews, A. Mammoto, M. Montoya‐Zavala, H. Y. Hsin, D. E. Ingber, Science 2010, 328, 1662.
C. Poon, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2022, 126, 105024.
A. Dede Eren, E. D. Eren, T. J. S. Wilting, J. de Boer, H. Gelderblom, J. Foolen, Sci. Rep. 2021, 11, 1516.
S. K. Both, A. J. C. van der Muijsenberg, C. A. van Blitterswijk, J. de Boer, J. D. de Bruijn, Tissue Eng. 2007, 13, 3.
J. Y. Mimpen, S. J. B. Snelling, A. J. Carr, S. G. Dakin, Front. Bioeng. Biotechnol. 2021, 9, 795830.
J. Y. Mimpen, M. J. Baldwin, A. P. Cribbs, M. Philpott, A. J. Carr, S. G. Dakin, S. J. B. Snelling, Front. Immunol. 2021, 12, 676173.
A. J. Schuerwegh, E. J. Dombrecht, W. J. Stevens, J. F. Van Offel, C. H. Bridts, L. S. De Clerck, Osteoarthr. Cartil. 2003, 11, 681.
A. E. Carpenter, T. R. Jones, M. R. Lamprecht, C. Clarke, I. H. Kang, O. Friman, D. A. Guertin, J. H. Chang, R. A. Lindquist, J. Moffat, P. Golland, D. M. Sabatini, Genome Biol. 2006, 7, R100.