Exercise Induced Endothelial Mesenchymal Transition (EndMT) Facilitates Meniscal Fibrocartilage Regeneration.
endothelial mesenchymal transition
exercise
handheld bioprinting
meniscal fibrocartilage regeneration
meniscus
Journal
Advanced science (Weinheim, Baden-Wurttemberg, Germany)
ISSN: 2198-3844
Titre abrégé: Adv Sci (Weinh)
Pays: Germany
ID NLM: 101664569
Informations de publication
Date de publication:
30 Sep 2024
30 Sep 2024
Historique:
revised:
01
08
2024
received:
10
04
2024
medline:
30
9
2024
pubmed:
30
9
2024
entrez:
30
9
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
The meniscus is a semilunar wedge-shaped fibrocartilage tissue within the knee joint that is important for withstanding mechanical shock during joint motion. The intrinsic healing capacity of meniscus tissue is very limited, which makes meniscectomy the primary treatment method in the clinic. An effective translational strategy for regenerating the meniscus after total or subtotal meniscectomy, particularly for extensive meniscal lesions or degeneration, is yet to be developed. The present study demonstrates that the endothelial mesenchymal transition (EndMT) contributes to meniscal regeneration. The mechanical stimulus facilitated EndMT by activating TGF-β2 signaling. A handheld bioprinter system to intraoperatively fabricate a porous meniscus scaffold according to the resected meniscus tissue is developed; this can simplify the scaffold fabrication procedure and period. The transplantation of a porous meniscus scaffold combined with a postoperative regular exercise stimulus facilitated the regeneration of anisotropic meniscal fibrocartilaginous tissue and protected the joint cartilage from degeneration in an ovine subtotal meniscectomy model. Single-cell RNA sequencing and immunofluorescence co-staining analyses further confirmed the occurrence of EndMT during meniscal regeneration. EndMT-transformed cells gave rise to fibrochondrocytes, subsequently contributing to meniscal fibrocartilage regeneration. Thus, an efficient translational strategy to facilitate meniscal regeneration is developed.
Identifiants
pubmed: 39344749
doi: 10.1002/advs.202403788
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2403788Subventions
Organisme : National Natural Science Foundation of China
ID : 82172420
Organisme : National Natural Science Foundation of China
ID : 32000923
Organisme : National Natural Science Foundation of China
ID : 82202723
Informations de copyright
© 2024 The Author(s). Advanced Science published by Wiley‐VCH GmbH.
Références
A. R. Markes, J. D. Hodax, C. B. Ma, Clin. Sports Med. 2020, 39, 1.
B. G. Adams, M. N. Houston, K. L. Cameron, Sports Med Arthrosc Rev 2021, 29, e24.
a) W. Yan, W. Dai, J. Cheng, Y. Fan, T. Wu, F. Zhao, J. Zhang, X. Hu, Y. Ao, Front. Cell Develop. Biol. 2021, 9, 758217;
b) W. Yan, W. Dai, J. Cheng, Y. Fan, F. Zhao, Y. Li, M. Maimaitimin, C. Cao, Z. Shao, Q. Li, Z. Liu, X. Hu, Y. Ao, Front. Cell Dev. Biol. 2021, 9, 793820.
C. R. Clark, J. A. Ogden, J. Bone Joint Surg. Am. Vol. 1983, 65, 538.
a) S. Kim, J. Bosque, J. P. Meehan, A. Jamali, R. Marder, J. Bone Joint Surg. Am. Vol. 2011, 93, 994;
b) D. Jiang, X. Luo, Y. Ao, X. Gong, Y. J. Wang, H. J. Wang, Y. Miao, N. Li, J. Y. Zhang, J. K. Yu, BMC Surg. 2017, 17, 127;
c) W. Yan, J. Zhu, Y. Wu, Y. Wang, C. Du, J. Cheng, X. Hu, Y. Ao, Am. J. Sports Med. 2023, 51, 3509.
a) R. Papalia, A. Del Buono, L. Osti, V. Denaro, N. Maffulli, Br. Med. Bull. 2011, 99, 89;
b) W. Yan, Y. Fan, W. Dai, J. Cheng, F. Zhao, S. Yang, Y. Li, M. Maimaitimin, C. Cao, Z. Shao, Z. Li, H. Wang, X. Hu, Y. Ao, Cartilage 2023, 14, 106.
a) Z. Z. Zhang, Y. R. Chen, S. J. Wang, F. Zhao, X. G. Wang, F. Yang, J. J. Shi, Z. G. Ge, W. Y. Ding, Y. C. Yang, T. Q. Zou, J. Y. Zhang, J. K. Yu, D. Jiang, Sci. Transl. Med. 2019, 11, aao0750;
b) C. H. Lee, S. A. Rodeo, L. A. Fortier, C. Lu, C. Erisken, J. J. Mao, Sci. Transl. Med. 2014, 6, 266ra171;
a) H. Kwon, W. E. Brown, C. A. Lee, D. Wang, N. Paschos, J. C. Hu, K. A. Athanasiou, Nat Rev Rheumatol 2019, 15, 550;
b) E. A. Makris, P. Hadidi, K. A. Athanasiou, Biomaterials 2011, 32, 7411.
C. M. Revell, K. A. Athanasiou, Tissue Eng Part B Rev 2009, 15, 1.
W. Yan, M. Maimaitimin, Y. Wu, Y. Fan, S. Ren, F. Zhao, C. Cao, X. Hu, J. Cheng, Y. Ao, Sci. Adv. 2023, 9, eadg8138.
W. Yan, M. Maimaitimin, F. Zhao, Y. Fan, S. Yang, Y. Li, C. Cao, Z. Shao, Z. Liu, X. Hu, Y. Ao, J. Cheng, J Orthop Translat 2022, 33, 72.
D. Medici, R. Kalluri, Semin. Cancer Biol. 2012, 22, 379.
T. Suzuki, Y. Tada, R. Nishimura, T. Kawasaki, A. Sekine, T. Urushibara, F. Kato, T. Kinoshita, J. Ikari, J. West, K. Tatsumi, Am. J. Physiol. Lung Cell. Mol. Physiol. 2016, 310, L1185.
a) C. Vorisek, V. Weixler, M. Dominguez, R. Axt‐Fliedner, P. E. Hammer, R. Z. Lin, J. M. Melero‐Martin, P. J. Del Nido, I. Friehs, Pediatr Res 2022, 92, 721;
b) V. Mehta, K. L. Pang, C. S. Givens, Z. Chen, J. Huang, D. T. Sweet, H. Jo, J. S. Reader, E. Tzima, Sci. Adv. 2021, 7, abg5060.
C. J. Chang, Y. J. Lai, Y. C. Tung, L. S. Wu, L. A. Hsu, C. N. Tseng, G. J. Chang, K. C. Yang, Y. H. Yeh, Kidney Int. 2023, 103, 702.
M. Freutel, A. M. Seitz, F. Galbusera, A. Bornstedt, V. Rasche, M. L. Knothe Tate, A. Ignatius, L. Durselen, J. Magnet. Resonance Imag.: JMRI 2014, 40, 1181.
D. Medici, S. Potenta, R. Kalluri, Biochem. J. 2011, 437, 515.
a) Y. Tang, E. Du, G. Wang, F. Qin, Z. Meng, L. Dai, Y. Wang, S. Ren, Exp. Eye Res. 2023, 236, 109654;
b) Y. Zhao, D. A. Geverd, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2002, 294, 319.
G. J. Inman, F. J. Nicolás, J. F. Callahan, J. D. Harling, L. M. Gaster, A. D. Reith, N. J. Laping, C. S. Hill, Mol. Pharmacol. 2002, 62, 65.
a) V. Svensson, K. N. Natarajan, L. H. Ly, R. J. Miragaia, C. Labalette, I. C. Macaulay, A. Cvejic, S. A. Teichmann, Nat. Methods 2017, 14, 381;
b) L. Tian, X. Dong, S. Freytag, L. C. KA, S. Su, A. JalalAbadi, D. Amann‐Zalcenstein, T. S. Weber, A. Seidi, J. S. Jabbari, S. H. Naik, M. E. Ritchie, Nat. Methods 2019, 16, 479.
a) Q. Ji, Y. Zheng, G. Zhang, Y. Hu, X. Fan, Y. Hou, L. Wen, L. Li, Y. Xu, Y. Wang, F. Tang, Ann. Rheum. Dis. 2019, 78, 100;
b) N. J. Gunja, K. A. Athanasiou, Arthritis Res. Ther. 2007, 9, R93.
S. L. Dunn, J. Soul, S. Anand, J. M. Schwartz, R. P. Boot‐Handford, T. E. Hardingham, Osteoarthritis Cartilage 2016, 24, 1431.
a) H. Pan, C. Xue, B. J. Auerbach, J. Fan, A. C. Bashore, J. Cui, D. Y. Yang, S. B. Trignano, W. Liu, J. Shi, C. O. Ihuegbu, E. C. Bush, J. Worley, L. Vlahos, P. Laise, R. A. Solomon, E. S. Connolly, A. Califano, P. A. Sims, H. Zhang, M. Li, M. P. Reilly, Circulation 2020, 142, 2060;
b) D. Halim, M. P. Wilson, D. Oliver, E. Brosens, J. B. Verheij, Y. Han, V. Nanda, Q. Lyu, M. Doukas, H. Stoop, R. W. Brouwer, I. W. F. van, O. J. Slivano, A. J. Burns, C. K. Christie, K. L. de Mesy Bentley, A. S. Brooks, D. Tibboel, S. Xu, Z. G. Jin, T. Djuwantono, W. Yan, M. M. Alves, R. M. Hofstra, J. M. Miano, Proc. Natl. Acad. Sci. U S A 2017, 114, E2739.
a) J. Kalucka, L. de Rooij, J. Goveia, K. Rohlenova, S. J. Dumas, E. Meta, N. V. Conchinha, F. Taverna, L. A. Teuwen, K. Veys, M. García‐Caballero, S. Khan, V. Geldhof, L. Sokol, R. Chen, L. Treps, M. Borri, P. de Zeeuw, C. Dubois, T. K. Karakach, K. D. Falkenberg, M. Parys, X. Yin, S. Vinckier, Y. Du, R. A. Fenton, L. Schoonjans, M. Dewerchin, G. Eelen, B. Thienpont, et al., Cell 2020, 180, 764;
b) W. Tong, G. Wang, L. Zhu, Y. Bai, Z. Liu, L. Yang, H. Wu, T. Cui, Y. Zhang, Front. Mol. Biosci. 2021, 8, 793445.
T. Wang, J. Wang, Z. Sun, L. Zhang, C. Yu, H. Zhao, M. Yan, S. Sun, Z. Ye, Y. Zhang, T. Yu, Front. Cell Dev. Biol. 2022, 10, 1047119.
a) A. Haseeb, R. Kc, M. Angelozzi, C. de Charleroy, D. Rux, R. J. Tower, L. Yao, R. Pellegrino da Silva, M. Pacifici, L. Qin, V. Lefebvre, Proc. Natl. Acad. Sci. U S A 2021, 118, 2019152118;
b) I. Tirosh, A. S. Venteicher, C. Hebert, L. E. Escalante, A. P. Patel, K. Yizhak, J. M. Fisher, C. Rodman, C. Mount, M. G. Filbin, C. Neftel, N. Desai, J. Nyman, B. Izar, C. C. Luo, J. M. Francis, A. A. Patel, M. L. Onozato, N. Riggi, K. J. Livak, D. Gennert, R. Satija, B. V. Nahed, W. T. Curry, R. L. Martuza, R. Mylvaganam, A. J. Iafrate, M. P. Frosch, T. R. Golub, M. N. Rivera, et al., Nature 2016, 539, 309.
a) E. Stephenson, G. Reynolds, R. A. Botting, F. J. Calero‐Nieto, M. D. Morgan, Z. K. Tuong, K. Bach, W. Sungnak, K. B. Worlock, M. Yoshida, N. Kumasaka, K. Kania, J. Engelbert, B. Olabi, J. S. Spegarova, N. K. Wilson, N. Mende, L. Jardine, L. C. S. Gardner, I. Goh, D. Horsfall, J. McGrath, S. Webb, M. W. Mather, R. G. H. Lindeboom, E. Dann, N. Huang, K. Polanski, E. Prigmore, F. Gothe, et al., Nat. Med. 2021, 27, 904;
b) C. Feng, M. Shan, Y. Xia, Z. Zheng, K. He, Y. Wei, K. Song, T. Meng, H. Liu, Y. Hao, Z. Liang, Y. Wang, Y. Huang, Front. Immunol. 2022, 13, 940645.
Z. Wang, C. Chai, R. Wang, Y. Feng, L. Huang, Y. Zhang, X. Xiao, S. Yang, Y. Zhang, X. Zhang, Clin. Transl. Med. 2021, 11, e650.
Y. Huang, Q. Li, K. Zhang, M. Hu, Y. Wang, L. Du, L. Lin, S. Li, L. Sorokin, G. Melino, Y. Shi, Y. Wang, Cell Death Dis. 2019, 10, 368.
S. Piera‐Velazquez, S. A. Jimenez, Physiol. Rev. 2019, 99, 1281.
A. Chen, S. Liao, M. Cheng, K. Ma, L. Wu, Y. Lai, X. Qiu, J. Yang, J. Xu, S. Hao, X. Wang, H. Lu, X. Chen, X. Liu, X. Huang, Z. Li, Y. Hong, Y. Jiang, J. Peng, S. Liu, M. Shen, C. Liu, Q. Li, Y. Yuan, X. Wei, H. Zheng, W. Feng, Z. Wang, Y. Liu, Z. Wang, et al., Cell 2022, 185, 1777.
W. Yu, Z. Liu, S. An, J. Zhao, L. Xiao, Y. Gou, Y. Lin, J. Wang, Curr. Stem Cell Res. Ther. 2014, 9, 196.
R. R. Markwald, T. P. Fitzharris, W. N. Smith, Dev Biol 1975, 42, 160.
M. E. Mercado‐Pimentel, R. B. Runyan, Cells Tissues Organs 2007, 185, 146.
E. M. Zeisberg, S. Potenta, L. Xie, M. Zeisberg, R. Kalluri, Cancer Res. 2007, 67, 10123.
E. M. Zeisberg, O. Tarnavski, M. Zeisberg, A. L. Dorfman, J. R. McMullen, E. Gustafsson, A. Chandraker, X. Yuan, W. T. Pu, A. B. Roberts, E. G. Neilson, M. H. Sayegh, S. Izumo, R. Kalluri, Nat. Med. 2007, 13, 952.
E. M. Zeisberg, S. E. Potenta, H. Sugimoto, M. Zeisberg, R. Kalluri, J. Am. Soc. Nephrol. 2008, 19, 2282.
D. Medici, E. M. Shore, V. Y. Lounev, F. S. Kaplan, R. Kalluri, B. R. Olsen, Nat. Med. 2010, 16, 1400.
K. Balachandran, P. W. Alford, J. Wylie‐Sears, J. A. Goss, A. Grosberg, J. Bischoff, E. Aikawa, R. A. Levine, K. K. Parker, Proc. Natl. Acad. Sci. U S A 2011, 108, 19943.
a) D. Hatsushika, T. Muneta, T. Nakamura, M. Horie, H. Koga, Y. Nakagawa, K. Tsuji, S. Hishikawa, E. Kobayashi, I. Sekiya, Osteoarthritis Cartilage 2014, 22, 941;
b) D. Hatsushika, T. Muneta, M. Horie, H. Koga, K. Tsuji, I. Sekiya, J. Orthop. Res. 2013, 31, 1354;
c) M. Horie, I. Sekiya, T. Muneta, S. Ichinose, K. Matsumoto, H. Saito, T. Murakami, E. Kobayashi, Stem Cells 2009, 27, 878.
S. Bansal, N. M. Keah, A. L. Neuwirth, O. O'Reilly, F. Qu, B. N. Seiber, S. Mandalapu, R. L. Mauck, M. H. Zgonis, Tissue Eng. Part C Methods 2017, 23, 661.
D. Wienen, T. Gries, S. L. Cooper, D. E. Heath, J Control Release 2023, 363, 376.
a) S. Chae, S. S. Lee, Y. J. Choi, D. H. Hong, G. Gao, J. H. Wang, D. W. Cho, Biomaterials 2021, 267, 120466;
b) A. Olivos‐Meza, F. J. Pérez Jiménez, J. Granados‐Montiel, C. Landa‐Solís, S. Cortés González, C. A. Jiménez Aroche, M. Valdez Chávez, S. Renán León, R. Gomez‐Garcia, V. Martínez‐López, C. Ortega‐Sánchez, C. Parra‐Cid, C. Velasquillo Martinez, C. Ibarra, Cartilage 2021, 13, 197s.
Y. Nakagawa, T. Muneta, S. Kondo, M. Mizuno, K. Takakuda, S. Ichinose, T. Tabuchi, H. Koga, K. Tsuji, I. Sekiya, Osteoarthritis Cartilage 2015, 23, 1007.
Z. Fan, G. Turiel, R. Ardicoglu, M. Ghobrial, E. Masschelein, T. Kocijan, J. Zhang, G. Tan, G. Fitzgerald, T. Gorski, A. Alvarado‐Diaz, P. Gilardoni, C. M. Adams, B. Ghesquière, K. De Bock, Cell Metab. 2021, 33, 1793.
H. Li, Z. Liao, Z. Yang, C. Gao, L. Fu, P. Li, T. Zhao, F. Cao, W. Chen, Z. Yuan, X. Sui, S. Liu, Q. Guo, Front. Bioeng. Biotechnol. 2021, 9, 662381.
J. Zellner, K. Hierl, M. Mueller, C. Pfeifer, A. Berner, T. Dienstknecht, W. Krutsch, S. Geis, S. Gehmert, R. Kujat, S. Dendorfer, L. Prantl, M. Nerlich, P. Angele, J. Biomed. Mater. Res. B Appl. Biomater. 2013, 101, 1133.
a) W. Yan, X. Xu, Q. Xu, Z. Sun, Z. Lv, R. Wu, W. Yan, Q. Jiang, D. Shi, Am. J. Sports Med. 2020, 48, 3233;
b) W. Yan, X. Xu, Q. Xu, Z. Sun, Q. Jiang, D. Shi, Regen Biomater. 2020, 7, 77.
a) S. Singh, K. Kumar Paswan, A. Kumar, V. Gupta, M. Sonker, M. Ashhar Khan, A. Kumar, N. Shreyash, ACS Appl. Bio Mater. 2023, 6, 327.
b) C. Toanen, A. Dhollander, P. Bulgheroni, G. Filardo, S. Zaffagnini, T. Spalding, J. C. Monllau, P. Gelber, R. Verdonk, P. Beaufils, N. Pujol, E. Bulgheroni, L. Asplin, P. Verdonk, Am. J. Sports Med. 2020, 48, 1347.
M. Wang, Q. Li, C. Shi, J. Lv, Y. Xu, J. Yang, S. L. Chua, L. Jia, H. Chen, Q. Liu, C. Huang, Y. Huang, J. Chen, M. Fang, Nat. Nanotechnol. 2023, 18, 403.
W. Yan, X. Xu, Q. Xu, Z. Sun, Z. Lv, R. Wu, W. Yan, Q. Jiang, D. Shi, Cartilage 2021, 13, 692S.
T. Stuart, A. Butler, P. Hoffman, C. Hafemeister, E. Papalexi, W. M. Mauck 3rd, Y. Hao, M. Stoeckius, P. Smibert, R. Satija, Cell 2019, 177, 1888.
H. Wu, R. Fu, Y. H. Zhang, Z. Liu, Z. H. Chen, J. Xu, Y. Tian, W. Jin, S. Z. H. Wong, Q. F. Wu, Front. Immunol. 2022, 13, 903246.
a) F. A. Wolf, F. K. Hamey, M. Plass, J. Solana, J. S. Dahlin, B. Göttgens, N. Rajewsky, L. Simon, F. J. Theis, Genome Biol. 2019, 20, 59.
b) F. A. Wolf, P. Angerer, F. J. Theis, Genome Biol. 2018, 19, 15.
a) C. Trapnell, D. Cacchiarelli, J. Grimsby, P. Pokharel, S. Li, M. Morse, N. J. Lennon, K. J. Livak, T. S. Mikkelsen, J. L. Rinn, Nat. Biotechnol. 2014, 32, 381.
b) X. Qiu, Q. Mao, Y. Tang, L. Wang, R. Chawla, H. A. Pliner, C. Trapnell, Nat. Methods 2017, 14, 979.
K. Street, D. Risso, R. B. Fletcher, D. Das, J. Ngai, N. Yosef, E. Purdom, S. Dudoit, BMC Genomics 2018, 19, 477.
a) P. D. Thomas, D. Ebert, A. Muruganujan, T. Mushayahama, L. P. Albou, H. Mi, Protein Sci. 2022, 31, 8;
b) M. Kanehisa, M. Furumichi, Y. Sato, M. Kawashima, M. Ishiguro‐Watanabe, Nucleic Acids Res. 2023, 51, D587.