Development of a Microfluidic Vascularized Osteochondral Model as a Drug Testing Platform for Osteoarthritis.
drug testing
inflammation
microfluidics
osteoarthritis
osteochondral
Journal
Advanced healthcare materials
ISSN: 2192-2659
Titre abrégé: Adv Healthc Mater
Pays: Germany
ID NLM: 101581613
Informations de publication
Date de publication:
06 Oct 2024
06 Oct 2024
Historique:
revised:
17
09
2024
received:
28
06
2024
medline:
7
10
2024
pubmed:
7
10
2024
entrez:
7
10
2024
Statut:
aheadofprint
Résumé
Osteoarthritis (OA) is a degenerative joint disease characterized by changes in cartilage and subchondral bone. To date, there are no available drugs that can counteract the progression of OA, partly due to the inadequacy of current models to recapitulate the relevant cellular complexity. In this study, an osteochondral microfluidic model is developed using human primary cells to mimic an OA-like microenvironment and this study validates it as a drug testing platform. In the model, the cartilage compartment is created by embedding articular chondrocytes in fibrin hydrogel while the bone compartment is obtained by embedding osteoblasts, osteoclasts, endothelial cells, and mesenchymal stem cells in a fibrin hydrogel enriched with calcium phosphate nanoparticles. After developing and characterizing the model, Interleukin-1β is applied to induce OA-like conditions. Subsequently, the model potential is evaluated as a drug testing platform by assessing the effect of two anti-inflammatory drugs (Interleukin-1 Receptor antagonist and Celecoxib) on the regulation of inflammation- and matrix degradation-related markers. The model responded to inflammation and demonstrated differences in drug efficacy. Finally, it compares the behavior of the "Cartilage" and "Cartilage+Bone" models, emphasizing the necessity of incorporating both cartilage and bone compartments to capture the complex pathophysiology of OA.
Identifiants
pubmed: 39370575
doi: 10.1002/adhm.202402350
doi:
Types de publication
Journal Article
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e2402350Informations de copyright
© 2024 The Author(s). Advanced Healthcare Materials published by Wiley‐VCH GmbH.
Références
A. R. Sharma, S. Jagga, S. S. Lee, J. S. Nam, Int. J. Mol. Sci. 2013, 14, 19805.
X. L. Yuan, H. Y. Meng, Y. C. Wang, J. Peng, Q. Y. Guo, A. Y. Wang, S. B. Lu, Osteoarthritis Cartilage 2014, 22, 1077.
X. Fan, X. Wu, R. Crawford, Y. Xiao, I. Prasadam, Front. Cell. Dev. Biol. 2021, 9, 659654.
H. J. Samvelyan, D. Hughes, C. Stevens, K. A. Staines, Calcif. Tissue Int. 2021, 109, 243.
M. J. Makarczyk, Q. Gao, Y. He, Z. Li, M. S. Gold, M. C. Hochberg, B. A. Bunnell, R. S. Tuan, S. B. Goodman, H. Lin, Tissue Eng. Part C Methods 2021, 27, 124.
L. Banh, K. K. Cheung, M. W. Y. Chan, E. W. K. Young, S. Viswanathan, Osteoarthritis Cartilage 2022, 30, 1050.
Z. Zou, X. Luo, Z. Chen, Y. S. Zhang, C. Wen, Theranostics 2022, 12, 891.
D. E. Ingber, Nat. Rev. Genet. 2022, 23, 467.
C. A. Paggi, L. M. Teixeira, S. L. Gac, M. Karperien, Nat. Rev. Rheumatol. 2022, 18, 217.
X. Shi, J. Zhou, Y. Zhao, L. Li, H. Wu, Adv. Healthcare Mater. 2013, 2, 846.
D. Kilian, T. Ahlfeld, A. R. Akkineni, A. Bernhardt, M. Gelinsky, A. Lode, Sci. Rep. 2020, 10, 8277.
J. Idaszek, M. Costantini, T. A. Karlsen, J. Jaroszewicz, C. Colosi, S. Testa, E. Fornetti, S. Bernardini, M. Seta, K. Kasarełło, R. Wrzesień, S. Cannata, A. Barbetta, C. Gargioli, J. E. Brinchman, W. Świȩszkowski, Biofabrication 2019, 11, 044101.
Z. Lin, Z. Li, E. N. Li, X. Li, C. J. Del Duke, H. Shen, T. Hao, B. O'Donnell, B. A. Bunnell, S. B. Goodman, P. G. Alexander, R. S. Tuan, H. Lin, Front. Bioeng. Biotechnol. 2019, 7, 411.
A. Scalzone, G. Cerqueni, X. Wang, A. Ferreira‐Duarte, K. Dalgarno, M. Mattioli‐Belmonte, P. Gentile, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2202030.
M. Tuerlings, I. Boone, H. Eslami Amirabadi, M. Vis, E. Suchiman, E. van der Linden, S. Hofmann, R. Nelissen, J. den Toonder, Y. Ramos, I. Meulenbelt, Adv. Mater. Technol. 2022, 7, 2101310.
L. Jun, Y. Ong, A. R. Sun, Z. Wang, J. Lee, I. Prasadam, Y.‐C. Toh, L. J. Y. Ong, A. R. Sun, Z. Wang, J. Lee, I. Prasadam, Y.‐C. Toh, Adv. Funct. Mater. 2024, 34, 2315608.
Z. Li, Z. Lin, S. Liu, H. Yagi, X. Zhang, L. Yocum, M. Romero‐Lopez, C. Rhee, M. J. Makarcyzk, I. Yu, E. N. Li, M. R. Fritch, Q. Gao, K. B. Goh, B. O'Donnell, T. Hao, P. G. Alexander, B. Mahadik, J. P. Fisher, S. B. Goodman, B. A. Bunnell, R. S. Tuan, H. Lin, Adv. Sci. 2022, 9.
Y. Hu, H. Zhang, S. Wang, L. Cao, F. Zhou, Y. Jing, J. Su, Bioact. Mater. 2023, 25, 29.
G. S. Ugolini, R. Visone, A. Redaelli, M. Moretti, M. Rasponi, Adv. Healthcare Mater. 2017, 6, 1601170.
M. Bongio, S. Lopa, M. Gilardi, S. Bersini, M. Moretti, Nanomedicine 2016, 11, 1073.
E. A. Brooks, M. F. Gencoglu, D. C. Corbett, K. R. Stevens, S. R. Peyton, APL Bioeng. 2020, 3, 026106.
A. Mujeeb, A. F. Miller, A. Saiani, J. E. Gough, Acta Biomater. 2013, 9, 4609.
M. Bongio, J. J. J. P. van den Beucken, M. R. Nejadnik, S. C. G. Leeuwenburgh, L. A. Kinard, F. K. Kasper, A. G. Mikos, J. A. Jansen, Eur. Cell Mater. 2011, 22, 359.
E. Warren, S. Gerecht, Vascular Biol. 2023, 5, 4609.
K. Pill, S. Hofmann, H. Redl, W. Holnthoner, Cell Regeneration 2015, 4, 4:8.
F. Verseijden, S. J. Posthumus‐Van Sluijs, P. Pavljasevic, S. O. P. Hofer, G. J. V. M. Van Osch, E. Farrell, Tissue Eng. Part A. 2010, 16, 101.
S. Rohringer, P. Hofbauer, K. H. Schneider, A. M. Husa, G. Feichtinger, A. Peterbauer‐Scherb, H. Redl, W. Holnthoner, Angiogenesis 2014, 17, 921.
A. Pirosa, A. Mainardi, P. Occhetta, E. Tankus, M. Erhbar, I. Martin, M. Rasponi, A. Barbero, Osteoarthritis Cartilage 2021, 29, S126.
P. Alamán‐Díez, E. García‐Gareta, M. Arruebo, M. Á. Pérez, J. Biomed. Mater. Res. A 2023, 111, 88.
S. Bersini, J. S. Jeon, G. Dubini, C. Arrigoni, S. Chung, J. L. Charest, M. Moretti, R. D. Kamm, Biomaterials 2014, 35, 2454.
M. Crippa, G. Talò, A. Lamouline, S. Bolis, C. Arrigoni, S. Bersini, M. Moretti, Mater. Today Bio. 2022, 17, 100460.
J. Rosser, B. Bachmann, C. Jordan, I. Ribitsch, E. Haltmayer, S. Gueltekin, S. Junttila, B. Galik, A. Gyenesei, B. Haddadi, M. Harasek, M. Egerbacher, P. Ertl, F. Jenner, Mater. Today Bio. 2019, 4, 100023.
S. Bersini, A. Miermont, A. Pavesi, R. D. Kamm, J. P. Thiery, M. Moretti, G. Adriani, Oncotarget 2018, 9, 36110.
P. Occhetta, A. Mainardi, E. Votta, Q. Vallmajo‐Martin, M. Ehrbar, I. Martin, A. Barbero, M. Rasponi, Nat. Biomed. Eng. 2019, 3, 545.
G. Nasello, M. Cóndor, T. Vaughan, J. Schiavi, Appl. Sci. 2021, 11, 4495.
F. A. Formica, G. Barreto, M. Zenobi‐Wong, J. Controlled Release 2019, 295, 118.
H. Lin, T. P. Lozito, P. G. Alexander, R. Gottardi, R. S. Tuan, Mol. Pharm. 2014, 11, 2203.
T. P. Lozito, P. G. Alexander, H. Lin, R. Gottardi, A. W. M. Cheng, R. S. Tuan, Stem Cell Res. Ther. 2013, 4, S6.
C. I. Johnson, D. J. Argyle, D. N. Clements, Veterinary J. 2016, 209, 40.
M. Bollmann, K. Pinno, L. I. Ehnold, T. Pap, C. St, C. H. Lohmann, J. Bertrand, Osteoarthritis Cartilage 2020, 40, 280.
Q. Hu, M. Ecker, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 1742.
D. A. Young, M. J. Barter, D. J. Wilkinson, F1000Research 2019, 8, 17471.
K. Yamamoto, D. Wilkinson, G. Bou‐Gharios, Calcif. Tissue Int. 2021, 109, 277.
L. Zhu, Y. Tang, X. Y. Li, E. T. Keller, J. Yang, J. S. Cho, T. Y. Feinberg, S. J. Weiss, Sci. Transl. Med. 2020, 12, eaaw6143.
T. L. Andersen, M. Del Carmen Ovejero, T. Kirkegaard, T. Lenhard, N. T. Foged, J. M. Delaissé, Bone 2004, 35, 1107.
M. Fanjul‐Fernández, A. R. Folgueras, S. Cabrera, C. López‐Otín, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Res. 2010, 1803, 3.
S. Takeshita, K. Kaji, A. Kudo, J. Bone Miner. Res. 2000, 15, 1477.
L. Zhu, Y. Tang, X. Y. Li, E. T. Keller, J. Yang, J. S. Cho, T. Y. Feinberg, S. J. Weiss, Sci. Transl. Med. 2020, 12, 6143.
K. B. S. Paiva, J. M. Granjeiro, Prog. Mol. Biol. Transl. Sci. 2017, 148, 203.
H. K. Väänänen, H. Zhao, Principles Bone Biol. 2008, 1, 193.
M. Kapoor, J. Martel‐Pelletier, D. Lajeunesse, J. P. Pelletier, H. Fahmi, Nat. Rev. Rheumatol. 2011, 7, 33.
M. C. Choi, J. Jo, J. Park, H. K. Kang, Y. Park, Cells 2019, 8, 734.
P. Lepetsos, K. A. Papavassiliou, A. G. Papavassiliou, Free Radic. Biol. Med. 2019, 132, 90.
Z. Jenei‐Lanzl, A. Meurer, F. Zaucke, Cell Signal 2019, 53, 212.
Y. Okada, Y. Okada, Modern Rheumatol. 2000, 10, 121.
A. Haseeb, R. Kc, M. Angelozzi, C. de Charleroy, D. Rux, R. J. Tower, L. Yao, R. P. da Silva, M. Pacifici, L. Qin, V. Lefebvre, Proc. Natl. Acad. Sci. 2021, 118, e2019152118.
L. Zhong, X. Huang, M. Karperien, J. N. Post, Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 1126.
P. M. Van der Kraan, Osteoarthritis Cartilage 2012, 20, 1126.
C. Lian, X. Wang, X. Qiu, Z. Wu, B. Gao, L. Liu, G. Liang, H. Zhou, X. Yang, Y. Peng, A. Liang, C. Xu, D. Huang, P. Su, Bone Res. 2019, 7, 8.
C. Sanchez, M. A. Deberg, N. Piccardi, P. Msika, J. Y. L. Reginster, Y. E. Henrotin, Osteoarthritis Cartilage 2005, 13, 988.
Z. Lin, Z. Li, E. N. Li, X. Li, C. J. Del Duke, H. Shen, T. Hao, B. O'Donnell, B. A. Bunnell, S. B. Goodman, P. G. Alexander, R. S. Tuan, H. Lin, Front. Bioeng. Biotechnol. 2019, 7, 411.
J. J. Deeks, L. A. Smith, M. D. Bradley, Br. Med. J. 2002, 325, 619.
L. Mao, W. Wu, M. Wang, J. Guo, H. Li, S. Zhang, J. Xu, J. Zou, Drug Deliv. 2021, 28, 1861.
L. Yu, R. Luo, G. Qin, Q. Zhang, W. Liang, J Orthop Surg Res. 2023, 18, 1861.
M. Uebelhoer, C. Lambert, J. Grisart, K. Guse, S. Plutizki, Y. Henrotin, Front. Med. 2023, 10, 1148623.
A. Tonutti, V. Granata, V. Marrella, C. Sobacchi, R. Ragusa, C. Sconza, N. Rani, B. Di Matteo, A. Ceribelli, Front. Aging 2023, 4, 1201019.
H. Nakamura, K. Masuko, K. Yudoh, T. Kato, K. Nishioka, Clin. Exp. Rheumatol. 2007, 25, 11.
J. Wan, G. Zhang, X. Li, X. Qiu, J. Ouyang, J. Dai, S. Min, Front. Physiol. 2021, 12, 663978.
D. Fan, Z. Kassiri, Front. Physiol. 2020, 11, 546314.
R. Tsutsumi, H. Ito, T. Hiramitsu, K. Nishitani, M. Akiyoshi, T. Kitaori, T. Yasuda, T. Nakamura, Rheumatol. Int. 2008, 28, 727.
S. C. Su, K. Tanimoto, Y. Tanne, R. Kunimatsu, N. Hirose, T. Mitsuyoshi, Y. Okamoto, K. Tanne, Osteoarthritis Cartilage 2014, 22, 845.
C. Sanchez, M. M. Mateus, M. P. Defresne, J. M. R. Crielaard, J. Y. L. Reginster, Y. E. Henrotin, J. Rheumatol. 2002, 29, 772.
M. A. Álvarez‐Soria, G. Herrero‐Beaumont, J. Moreno‐Rubio, E. Calvo, J. Santillana, J. Egido, R. Largo, Osteoarthritis Cartilage 2008, 16, 1484.
S. Li, H. Wang, Y. Zhang, R. Qiao, P. Xia, Z. Kong, H. Zhao, L. Yin, Front. Genet. 2021, 12, 721258.
Z. Lin, Z. Li, E. N. Li, X. Li, C. J. Del Duke, H. Shen, T. Hao, B. O'Donnell, B. A. Bunnell, S. B. Goodman, P. G. Alexander, R. S. Tuan, H. Lin, Front. Bioeng. Biotechnol. 2019, 7, 411.
C. Mondadori, S. Palombella, S. Salehi, G. Talo, R. Visone, M. Rasponi, A. Redaelli, V. Sansone, M. Moretti, S. Lopa, Biofabrication 2021, 13, 045001.
A. Pirosa, R. Gottardi, P. G. Alexander, R. S. Tuan, Stem Cell Res. Ther. 2018, 9, 112.
S. Bersini, J. S. Jeon, G. Dubini, C. Arrigoni, S. Chung, J. L. Charest, M. Moretti, R. D. Kamm, Biomaterials 2014, 35, 2454.
A. Pirosa, E. B. Tankus, A. Mainardi, P. Occhetta, L. Dönges, C. Baum, M. Rasponi, I. Martin, A. Barbero, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 9581.
X. W. Wang, W. Fang, Y. J. Li, X. Long, H. X. Cai, British J. Oral Maxillofacial Surgery 2021, 59, 64.
S. S. Lee, Y. S. Joo, W. U. Kim, D. J. Min, J. K. Min, S. H. Park, C. S. Cho, H. Y. Kim, Clin. Exp. Rheumatol. 2001, 19, 321.
L. Wieczorek, B. K. Brown, C. DelSarto Macedo, M. Wesberry‐Schmierer, V. Ngauy, A. Rosa Borges, N. L. Michael, M. A. Marovich, D. C. Montefiori, V. R. Polonis, Virology 2013, 447, 240.
F. Arai, T. Miyamoto, O. Ohneda, T. Inada, T. Sudo, K. Brasel, T. Miyata, D. M. Anderson, T. Suda, J. Exp. Med. 1999, 190, 1741.
M. Bongio, J. J. J. P. van den Beucken, M. R. Nejadnik, S. C. G. Leeuwenburgh, L. A. Kinard, F. K. Kasper, A. G. Mikos, J. A. Jansen, Eur. Cell Mater. 2011, 22, 359.
L. Filgueira, J. Histochem. Cytochem. 2004, 52, 411.