Biocompatibility of Water-Dispersible Pristine Graphene and Graphene Oxide Using a Close-to-Human Animal Model: A Pilot Study on Swine.

2D materials biocompatibility immune system porcine model toxicity

Journal

Advanced healthcare materials

ISSN: 2192-2659

Titre abrégé: Adv Healthc Mater

Pays: Germany

ID NLM: 101581613

Informations de publication

Date de publication:
10 Oct 2024

Historique:

revised: 30 08 2024

received: 14 05 2024

medline: 10 10 2024

pubmed: 10 10 2024

entrez: 10 10 2024

Statut: aheadofprint

Résumé

Graphene-based materials (GBMs) are of considerable interest for biomedical applications, and the pilot study on the toxicological and immunological impact of pristine graphene (GR) and graphene oxide (GO) using swine as a close-to-human provides valuable insights. First, ex vivo experiments are conducted on swine blood cells, then GBMs are injected intraperitoneally (i.p.) into swine. Hematological and biochemical analyses at various intervals indicate that neither GO nor GR cause systemic inflammation, pro-coagulant responses, or renal or hepatic dysfunction. Importantly, no systemic toxicity is observed. Analysis of a panel of 84 immune-related genes shows minimal impact of GO and GR. The animals are sacrificed 21 days post-injection, and transient absorption imaging and Raman mapping show the presence of GO and GR in the mesentery only. Histological evaluation reveals no signs of alterations in other organs. Thus, clusters of both materials are detected in the mesentery, and GO aggregates are surrounded only by macrophages with the formation of granulomas. In contrast, modest local reactions are observed around the GR clusters. Overall, these results reveal that i.p. injection of GBMs resulted in a modest local tissue reaction without systemic toxicity. This study, performed in swine, provides essential guidance for future biomedical applications of graphene.

Identifiants

DOI: 10.1002/adhm.202401783 PMID: 39385652

pubmed: 39385652

doi: 10.1002/adhm.202401783

doi:

Types de publication

Journal Article

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

Pagination

e2401783

Subventions

Organisme : FLAG-ERA JTC Graphene 2015

Organisme : Italian Ministry of Health

ID : FS01-NICO

Organisme : Interdisciplinary Thematic Institute SysChem via the IdEx Unistra

ID : ANR-10-IDEX-0002

Organisme : Graphene Flagship

ID : 785219

Informations de copyright

Références

A. Gazzi, L. Fusco, M. Orecchioni, S. Ferrari, G. Franzoni, J. S. Yan, M. Rieckher, G. Peng, M. A. Lucherelli, I. A. Vacchi, N. D. Q. Chau, A. Criado, A. Istif, D. Mancino, A. Dominguez, H. Eckert, E. Vázquez, T. D. Ros, P. Nicolussi, V. Palermo, B. Schumacher, G. Cuniberti, Y. Mai, C. Clementi, M. Pasquali, X. Feng, K. Kostarelos, A. Yilmazer, D. Bedognetti, B. Fadeel, et al., J. Phys. Mater. 2020, 3, 034009.

L. Fusco, A. Gazzi, G. Peng, Y. Shin, S. Vranic, D. Bedognetti, F. Vitale, A. Yilmazer, X. Feng, B. Fadeel, C. Casiraghi, L. G. Delogu, Theranostics 2020, 10, 5435.

G. Reina, J. M. González‐Domínguez, A. Criado, E. Vázquez, A. Bianco, M. Prato, Chem. Soc. Rev. 2017, 46, 4400.

J. Liu, L. Cui, D. Losic, Acta Biomater. 2013, 9, 9243.

B. Fadeel, C. Bussy, S. Merino, E. Vázquez, E. Flahaut, F. Mouchet, L. Evariste, L. Gauthier, A. J. Koivisto, U. Vogel, C. Martín, L. G. Delogu, T. Buerki‐Thurnherr, P. Wick, D. Beloin‐Saint‐Pierre, R. Hischier, M. Pelin, F. Candotto Carniel, M. Tretiach, F. Cesca, F. Benfenati, D. Scaini, L. Ballerini, K. Kostarelos, M. Prato, A. Bianco, ACS Nano 2018, 12, 10582.

M. Elsabahy, K. L. Wooley, Chem. Soc. Rev. 2013, 42, 5552.

M. Orecchioni, D. A. Jasim, M. Pescatori, R. Manetti, C. Fozza, F. Sgarrella, D. Bedognetti, A. Bianco, K. Kostarelos, L. G. Delogu, Adv. Healthcare Mater. 2016, 5, 276.

S. P. Mukherjee, M. Bottini, B. Fadeel, Front. Immunol. 2017, 8, 00673.

M. Orecchioni, D. Bedognetti, L. Newman, C. Fuoco, F. Spada, W. Hendrickx, F. M. Marincola, F. Sgarrella, A. F. Rodrigues, C. Ménard‐Moyon, G. Cesareni, K. Kostarelos, A. Bianco, L. G. Delogu, Nat. Commun. 2017, 8, 1109.

M. Orecchioni, V. Bordoni, C. Fuoco, G. Reina, H. Lin, M. Zoccheddu, A. Yilmazer, B. Zavan, G. Cesareni, D. Bedognetti, A. Bianco, L. G. Delogu, Small Weinh. Bergstr. Ger. 2020, 16, e2000123.

T. Devasena, A. P. Francis, S. Ramaprabhu, in Reviews of Environmental Contamination and Toxicology Volume, 259, (Ed. P. de Voogt), Springer International Publishing, Cham 2021.

C. Bussy, D. Jasim, N. Lozano, D. Terry, K. Kostarelos, Nanoscale 2015, 7, 6432.

A. Sasidharan, L. S. Panchakarla, P. Chandran, D. Menon, S. Nair, C. N. R. Rao, M. Koyakutty, Nanoscale 2011, 3, 2461.

Y. Zhang, S. F. Ali, E. Dervishi, Y. Xu, Z. Li, D. Casciano, A. S. Biris, ACS Nano 2010, 4, 3181.

K.‐H. Liao, Y.‐S. Lin, C. W. Macosko, C. L. Haynes, ACS Appl. Mater. Interfaces 2011, 3, 2607.

A. Sasidharan, L. S. Panchakarla, A. R. Sadanandan, A. Ashokan, P. Chandran, C. M. Girish, D. Menon, S. V. Nair, C. N. R. Rao, M. Koyakutty, Small 2012, 8, 1251.

A. Sasidharan, S. Swaroop, C. K. Koduri, C. M. Girish, P. Chandran, L. S. Panchakarla, V. H. Somasundaram, G. S. Gowd, S. Nair, M. Koyakutty, Carbon 2015, 95, 511.

Y. Li, Y. Liu, Y. Fu, T. Wei, L. Le Guyader, G. Gao, R.‐S. Liu, Y.‐Z. Chang, C. Chen, Biomaterials 2012, 33, 402.

K. Yang, L. Feng, X. Shi, Z. Liu, Chem. Soc. Rev. 2013, 42, 530.

M. Orecchioni, R. Cabizza, A. Bianco, L. G. Delogu, Theranostics 2015, 5, 710.

N. Kurantowicz, B. Strojny, E. Sawosz, S. Jaworski, M. Kutwin, M. Grodzik, M. Wierzbicki, L. Lipinska, K. Mitura, A. Chwalibog, Nanoscale Res. Lett. 2015, 10, 398.

D. A. Jasim, S. Murphy, L. Newman, A. Mironov, E. Prestat, J. McCaffrey, C. Ménard‐Moyon, A. F. Rodrigues, A. Bianco, S. Haigh, R. Lennon, K. Kostarelos, ACS Nano 2016, 10, 10753.

B. Strojny, N. Kurantowicz, E. Sawosz, M. Grodzik, S. Jaworski, M. Kutwin, M. Wierzbicki, A. Hotowy, L. Lipinska, A. Chwalibog, PLoS One 2015, 10, e0144821.

M. Ema, M. Gamo, K. Honda, Regul. Toxicol. Pharm. 2017, 85, 7.

A. Ruiz, M. A. Lucherelli, D. Murera, D. Lamon, C. Ménard‐Moyon, A. Bianco, Carbon 2020, 170, 347.

A. F. Rodrigues, L. Newman, D. A. Jasim, I. A. Vacchi, C. Ménard‐Moyon, L. E. Crica, A. Bianco, K. Kostarelos, C. Bussy, Arch. Toxicol. 2018, 92, 3359.

G. A. Van Norman, JACC BASIC Transl. Sci. 2019, 4, 845.

M. M. Swindle, A. Makin, A. J. Herron, F. J. Clubb, K. S. Frazier, Vet. Pathol. 2012, 49, 344.

R. Pabst, Cell Tissue Res. 2020, 380, 287.

S. P. Graham, R. K. McLean, A. J. Spencer, S. Belij‐Rammerstorfer, D. Wright, M. Ulaszewska, J. C. Edwards, J. W. P. Hayes, V. Martini, N. Thakur, C. Conceicao, I. Dietrich, H. Shelton, R. Waters, A. Ludi, G. Wilsden, C. Browning, D. Bialy, S. Bhat, P. Stevenson‐Leggett, P. Hollinghurst, C. Gilbride, D. Pulido, K. Moffat, H. Sharpe, E. Allen, V. Mioulet, C. Chiu, J. Newman, A. S. Afor, Npj Vaccines 2020, 5, 69.

A. McNee, T. R. F. Smith, B. Holzer, B. Clark, E. Bessell, G. Guibinga, H. Brown, K. Schultheis, P. Fisher, S. Ramos, A. Nunez, M. Bernard, S. Graham, V. Martini, T. Chrun, Y. Xiao, J. C. Kash, J. K. Taubenberger, S. Elliott, A. Patel, P. Beverley, P. Rijal, D. B. Weiner, A. Townsend, K. E. Broderick, E. Tchilian, J. Immunol. 2020, 205, 648.

P. P. Wibroe, A. C. Anselmo, P. H. Nilsson, A. Sarode, V. Gupta, R. Urbanics, J. Szebeni, A. C. Hunter, S. Mitragotri, T. E. Mollnes, S. M. Moghimi, Nat. Nanotechnol. 2017, 12, 589.

G. T. Kozma, T. Mészáros, I. Vashegyi, T. Fülöp, E. Örfi, L. Dézsi, L. Rosivall, Y. Bavli, R. Urbanics, T. E. Mollnes, Y. Barenholz, J. Szebeni, ACS Nano 2019, 13, 9315.

J. Szebeni, P. Bedocs, D. Csukás, L. Rosivall, R. Bünger, R. Urbanics, Adv. Drug Delivery Rev. 2012, 64, 1706.

J. Szebeni, R. Bawa, Biomedicines 2020, 8, 82.

P. Bedőcs, J. Szebeni, Front. Immunol. 2020, 11, 584966.

J. Szebeni, Drug Discov. Today 2018, 23, 487.

W. C. Zamboni, J. Szebeni, S. V. Kozlov, A. T. Lucas, J. A. Piscitelli, M. A. Dobrovolskaia, Adv. Drug Delivery Rev. 2018, 136, 82.

L. G. Delogu, G. Vidili, E. Venturelli, C. Ménard‐Moyon, M. A. Zoroddu, G. Pilo, P. Nicolussi, C. Ligios, D. Bedognetti, F. Sgarrella, R. Manetti, A. Bianco, Proc. Natl. Acad. Sci. 2012, 109, 16612.

K. Chaudhary, S. Haddadin, R. Nistala, C. Papageorgio, Curr. Clin. Pharmacol. 2010, 5, 82.

N. Morimoto, T. Kubo, Y. Nishina, Sci. Rep. 2016, 6, 21715.

S. P. Mukherjee, N. Lozano, M. Kucki, A. E. Del Rio‐Castillo, L. Newman, E. Vázquez, K. Kostarelos, P. Wick, B. Fadeel, PLoS One 2016, 11, e0166816.

G. Franzoni, J. C. Edwards, N. V. Kurkure, D. S. Edgar, P. J. Sanchez‐Cordon, F. J. Haines, F. J. Salguero, H. E. Everett, K. B. Bodman‐Smith, H. R. Crooke, S. P. Graham, Clin. Vaccine Immunol. 2014, 21, 1410.

C. Farace, P. Sánchez‐Moreno, M. Orecchioni, R. Manetti, F. Sgarrella, Y. Asara, J. M. Peula‐García, J. A. Marchal, R. Madeddu, L. G. Delogu, Sci. Rep. 2016, 6, 18423.

G. Franzoni, S. Mecocci, C. G. De Ciucis, L. Mura, F. Dell'Anno, S. Zinellu, F. Fruscione, L. De Paolis, T. Carta, A. G. Anfossi, S. D. Guidici, E. Chiaradia, L. Pascucci, A. Oggiano, K. Cappelli, E. Razzuoli, Front. Immunol. 2023, 14, 1209898.

C. N. Jacobsen, B. Aasted, M. K. Broe, J. L. Petersen, Vet. Immunol. Immunopathol. 1993, 39, 461.

M. Sinkora, K. Stepanova, J. Sinkorova, Dev. Comp. Immunol. 2013, 39, 409.

K. J. Livak, T. D. Schmittgen, Methods 2001, 25, 402.

M. B. Eisen, P. T. Spellman, P. O. Brown, D. Botstein, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 14863.

R. Vanna, C. Morasso, B. Marcinnò, F. Piccotti, E. Torti, D. Altamura, S. Albasini, M. Agozzino, L. Villani, L. Sorrentino, O. Bunk, F. Leporati, C. Giannini, F. Corsi, Cancer Res. 2020, 80, 1762.

A. De la Cadena, F. Vernuccio, A. Ragni, G. Sciortino, R. Vanna, C. Ferrante, N. Pediconi, C. Valensise, L. Genchi, S. P. Laptenok, A. Doni, M. Erreni, T. Scopigno, C. Liberale, G. Ferrari, M. Sampietro, G. Cerullo, D. Polli, APL Photonics 2022, 7, 076104.

W. Viechtbauer, L. Smits, D. Kotz, L. Budé, M. Spigt, J. Serroyen, R. Crutzen, J. Clin. Epidemiol. 2015, 68, 1375.

Y. Lin, Y. Zhang, J. Li, H. Kong, Q. Yan, J. Zhang, W. Li, N. Ren, Y. Cui, T. Zhang, X. Cai, Q. Li, A. Li, J. Shi, L. Wang, Y. Zhu, C. Fan, Nano Today 2020, 35, 100922.

J. Russier, E. Treossi, A. Scarsi, F. Perrozzi, H. Dumortier, L. Ottaviano, M. Meneghetti, V. Palermo, A. Bianco, Nanoscale 2013, 5, 11234.

M. Orecchioni, C. Ménard‐Moyon, L. G. Delogu, A. Bianco, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 105, 163.

D. A. Hume, Front. Immunol. 2015, 6, 370.

J.‐H. Liu, S.‐T. Yang, H. Wang, Y. Chang, A. Cao, Y. Liu, Nanomedicine 2012, 7, 1801.

S. Zhang, K. Yang, L. Feng, Z. Liu, Carbon 2011, 49, 4040.

M. Hadjidemetriou, S. McAdam, G. Garner, C. Thackeray, D. Knight, D. Smith, Z. Al‐Ahmady, M. Mazza, J. Rogan, A. Clamp, K. Kostarelos, Adv. Mater. 2019, 31, 1803335.

L. Moore, J. Yang, T. T. H. Lan, E. Osawa, D.‐K. Lee, W. D. Johnson, J. Xi, E. K.‐H. Chow, D. Ho, ACS Nano 2016, 10, 7385.

D. Davydova, A. de la Cadena, D. Akimov, B. Dietzek, Laser Photonics Rev. 2016, 10, 62.

J. Li, W. Zhang, T.‐F. Chung, M. N. Slipchenko, Y. P. Chen, J.‐X. Cheng, C. Yang, Sci. Rep. 2015, 5, 12394.

D. Brida, A. Tomadin, C. Manzoni, Y. J. Kim, A. Lombardo, S. Milana, R. R. Nair, K. S. Novoselov, A. C. Ferrari, G. Cerullo, M. Polini, Nat. Commun. 2013, 4, 1987.

A. C. Ferrari, J. Robertson, Phys. Rev. B 2000, 61, 14095.

A. C. Ferrari, Solid State Commun. 2007, 143, 47.

A. C. Ferrari, J. C. Meyer, V. Scardaci, C. Casiraghi, M. Lazzeri, F. Mauri, S. Piscanec, D. Jiang, K. S. Novoselov, S. Roth, A. K. Geim, Phys. Rev. Lett. 2006, 97, 187401.

T. M. G. Mohiuddin, A. Lombardo, R. R. Nair, A. Bonetti, G. Savini, R. Jalil, N. Bonini, D. M. Basko, C. Galiotis, N. Marzari, K. S. Novoselov, A. K. Geim, A. C. Ferrari, Phys. Rev. B 2009, 79, 205433.

J. Zabel, R. R. Nair, A. Ott, T. Georgiou, A. K. Geim, K. S. Novoselov, C. Casiraghi, Nano Lett. 2012, 12, 617.

M. Lazzeri, F. Mauri, Phys. Rev. Lett. 2006, 97, 266407.

S. Pisana, M. Lazzeri, C. Casiraghi, K. S. Novoselov, A. K. Geim, A. C. Ferrari, F. Mauri, Nat. Mater. 2007, 6, 198.

A. Das, S. Pisana, B. Chakraborty, S. Piscanec, S. K. Saha, U. V. Waghmare, K. S. Novoselov, H. R. Krishnamurthy, A. K. Geim, A. C. Ferrari, A. K. Sood, Nat. Nanotechnol. 2008, 3, 210.

D. M. Basko, S. Piscanec, A. C. Ferrari, Phys. Rev. B 2009, 80, 165413.

L. G. Cançado, A. Jorio, E. H. M. Ferreira, F. Stavale, C. A. Achete, R. B. Capaz, M. V. O. Moutinho, A. Lombardo, T. S. Kulmala, A. C. Ferrari, Nano Lett. 2011, 11, 3190.

M. Bruna, A. K. Ott, M. Ijäs, D. Yoon, U. Sassi, A. C. Ferrari, ACS Nano 2014, 8, 7432.

S. Tfaili, C. Gobinet, G. Josse, J.‐F. Angiboust, M. Manfait, O. Piot, Analyst 2012, 137, 3673.

C. Casiraghi, A. Hartschuh, H. Qian, S. Piscanec, C. Georgi, A. Fasoli, K. S. Novoselov, D. M. Basko, A. C. Ferrari, Nano Lett. 2009, 9, 1433.

P. G. Karagiannidis, S. A. Hodge, L. Lombardi, F. Tomarchio, N. Decorde, S. Milana, I. Goykhman, Y. Su, S. V. Mesite, D. N. Johnstone, R. K. Leary, P. A. Midgley, N. M. Pugno, F. Torrisi, A. C. Ferrari, ACS Nano 2017, 11, 2742.

F. Tuinstra, J. L. Koenig, J. Chem. Phys. 2003, 53, 1126.

P. Wick, A. E. Louw‐Gaume, M. Kucki, H. F. Krug, K. Kostarelos, B. Fadeel, K. A. Dawson, A. Salvati, E. Vázquez, L. Ballerini, M. Tretiach, F. Benfenati, E. Flahaut, L. Gauthier, M. Prato, A. Bianco, Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2014, 53, 7714.

A. Summerfield, F. Meurens, M. E. Ricklin, Mol. Immunol. 2015, 66, 14.

K. Jaaback, N. Johnson, T. A. Lawrie, Cochrane Database Syst. Rev. 2016, 2016, CD005340.

M. D. Goodman, S. McPartland, D. Detelich, M. W. Saif, J. Gastrointest. Oncol. 2016, 7, 45.

V. S. Madamsetty, K. Pal, S. Keshavan, T. R. Caulfield, S. K. Dutta, E. Wang, B. Fadeel, D. Mukhopadhyay, Nanoscale 2019, 11, 22006.

Y. Xie, Y. Hang, Y. Wang, R. Sleightholm, D. R. Prajapati, J. Bader, A. Yu, W. Tang, L. Jaramillo, J. Li, R. K. Singh, D. Oupický, ACS Nano 2020, 14, 255.

V. Castagnola, W. Zhao, L. Boselli, M. C. L. Guidice, F. Meder, E. Polo, K. R. Paton, C. Backes, J. N. Coleman, K. A. Dawson, Nat. Commun. 2018, 9, 1577.

K. M. Tsoi, S. A. MacParland, X.‐Z. Ma, V. N. Spetzler, J. Echeverri, B. Ouyang, S. M. Fadel, E. A. Sykes, N. Goldaracena, J. M. Kaths, J. B. Conneely, B. A. Alman, M. Selzner, M. A. Otrowski, O. A. Adeyi, A. Zilman, I. D. McGilvray, W. C. W. Chan, Nat. Mater. 2016, 15, 1212.

C. M. Girish, A. Sasidharan, G. S. Gowd, S. Nair, M. Koyakutty, Adv. Healthcare Mater. 2013, 2, 1489.

S. A. Sydlik, S. Jhunjhunwala, M. J. Webber, D. G. Anderson, R. Langer, ACS Nano 2015, 9, 3866.

A. F. Rodrigues, L. Newman, D. Jasim, S. P. Mukherjee, J. Wang, I. A. Vacchi, C. Menard‐Moyon, A. Bianco, B. Fadeel, K. Kostarelos, C. Bussy, Adv. Sci. (Weinh) 2020, 7, 1903200.

A. J. Pagán, L. Ramakrishnan, Annu. Rev. Immunol. 2018, 36, 639.

Z. Ding, N. Luo, H. Yue, Y. Gao, G. Ma, W. Wei, J. Mater. Chem. B 2020, 8, 6845.

L. Newman, D. A. Jasim, E. Prestat, N. Lozano, I. de Lazaro, Y. Nam, B. M. Assas, J. Pennock, S. J. Haigh, C. Bussy, K. Kostarelos, ACS Nano 2020, 14, 10168.