Supercharged Proteins and Polypeptides.
adaptive soft matter
electrostatic interactions
functional assembly
supercharged proteins
supercharged unstructured polypeptides
Journal
Advanced materials (Deerfield Beach, Fla.)
ISSN: 1521-4095
Titre abrégé: Adv Mater
Pays: Germany
ID NLM: 9885358
Informations de publication
Date de publication:
May 2020
May 2020
Historique:
received:
16
08
2019
revised:
10
10
2019
pubmed:
17
1
2020
medline:
26
2
2021
entrez:
17
1
2020
Statut:
ppublish
Résumé
Electrostatic interactions play a vital role in nature. Biomacromolecules such as proteins are orchestrated by electrostatics, among other intermolecular forces, to assemble and organize biochemistry. Natural proteins with a high net charge exist in a folded state or are unstructured and can be an inspiration for scientists to artificially supercharge other protein entities. Recent findings show that supercharging proteins allows for control of their properties such as temperature resistance and catalytic activity. One elegant method to transfer the favorable properties of supercharged proteins to other proteins is the fabrication of fusions. Genetically engineered, supercharged unstructured polypeptides (SUPs) are just one promising fusion tool. SUPs can also be complexed with artificial entities to yield thermotropic and lyotropic liquid crystals and liquids. These architectures represent novel bulk materials that are sensitive to external stimuli. Interestingly, SUPs undergo fluid-fluid phase separation to form coacervates. These coacervates can even be directly generated in living cells or can be combined with dissipative fiber assemblies that induce life-like features. Supercharged proteins and SUPs are developed into exciting classes of materials. Their synthesis, structures, and properties are summarized. Moreover, potential applications are highlighted and challenges are discussed.
Identifiants
pubmed: 31943419
doi: 10.1002/adma.201905309
doi:
Substances chimiques
Peptides
0
Proteins
0
Types de publication
Journal Article
Review
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e1905309Subventions
Organisme : Zernike Institute for Advanced Materials
Organisme : DWI - Leibniz Institute for Interactive Materials
Organisme : Netherlands Organization for Scientific Research
ID : 723.015.002
Organisme : European Research Council
ID : 694610
Pays : International
Informations de copyright
© 2020 The Authors. Published by WILEY-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim.
Références
I. Gitlin, J. D. Carbeck, G. M. Whitesides, Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 3022.
A. Ambrogelly, S. Palioura, D. Soll, Nat. Chem. Biol. 2007, 3, 29.
D. G. Isom, C. A. Castaneda, B. R. Cannon, P. D. Velu, E. B. Garcia-Moreno, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 16096.
D. B. Thompson, J. J. Cronican, D. R. Liu, Methods Enzymol. 2012, 503, 293.
T. J. Nott, T. D. Craggs, A. J. Baldwin, Nat. Chem. 2016, 8, 569.
M. Kornreich, E. Malka-Gibor, B. Zuker, A. Laser-Azogui, R. Beck, Phys. Rev. Lett. 2016, 117, 148101.
M. S. Lawrence, K. J. Phillips, D. R. Liu, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 10110.
B. R. McNaughton, J. J. Cronican, D. B. Thompson, D. R. Liu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 6111.
D. Pesce, Y. Wu, A. Kolbe, T. Weil, A. Herrmann, Biomaterials 2013, 34, 4360.
a) M. P. Stewart, R. Langer, K. F. Jensen, Chem. Rev. 2018, 118, 7409;
b) G. Tesei, M. Vazdar, M. R. Jensen, C. Cragnell, P. E. Mason, J. Heyda, M. Skepö, P. Jungwirth, M. Lund, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 11428.
J. J. Cronican, K. T. Beier, T. N. Davis, J. C. Tseng, W. Li, D. B. Thompson, A. F. Shih, E. M. May, C. L. Cepko, A. L. Kung, Q. Zhou, D. R. Liu, Chem. Biol. 2011, 18, 833.
K. Liu, D. Pesce, C. Ma, M. Tuchband, M. Shuai, D. Chen, J. Su, Q. Liu, J. Y. Gerasimov, A. Kolbe, W. Zajaczkowski, W. Pisula, K. Mullen, N. A. Clark, A. Herrmann, Adv. Mater. 2015, 27, 2459.
L. Zhang, C. Ma, J. Sun, B. Shao, G. Portale, D. Chen, K. Liu, A. Herrmann, Angew. Chem., Int. Ed. 2018, 57, 6878.
E. Te Brinke, J. Groen, A. Herrmann, H. A. Heus, G. Rivas, E. Spruijt, W. T. S. Huck, Nat. Nanotechnol. 2018, 13, 849.
M. C. Huber, A. Schreiber, P. von Olshausen, B. R. Varga, O. Kretz, B. Joch, S. Barnert, R. Schubert, S. Eimer, P. Kele, S. M. Schiller, Nat. Mater. 2015, 14, 125.
A. Kolbe, L. L.del Mercato, A. Z. Abbasi, P. Rivera Gil, S. J. Gorzini, W. H. Huibers, B. Poolman, W. J. Parak, A. Herrmann, Macromol. Rapid Commun. 2011, 32, 186.
R. R. Costa, A. M. Testera, F. J. Arias, J. C. Rodriguez-Cabello, J. F. Mano, J. Phys. Chem. B 2013, 117, 6839.
Y. Azuma, R. Zschoche, M. Tinzl, D. Hilvert, Angew. Chem., Int. Ed. 2016, 55, 1531.
D. H. Veeregowda, A. Kolbe, H. C. vander Mei, H. J. Busscher, A. Herrmann, P. K. Sharma, Adv. Mater. 2013, 25, 3426.
H. Yang, C. Ma, K. Li, K. Liu, M. Loznik, R. Teeuwen, J. C. van Hest, X. Zhou, A. Herrmann, J. Wang, Adv. Mater. 2016, 28, 5008.
a) A. M. R. de Graff, M. J. Hazoglou, K. A. Dill, Structure 2016, 24, 329;
b) M. A. Zenaidee, M. G. Leeming, F. Zhang, T. T. Funston, W. A. Donald, Angew. Chem., Int. Ed. 2017, 56, 8522;
c) G. C. L. Wong, L. Pollack, Annu. Rev. Phys. Chem. 2010, 61, 171;
d) A. M. Chapman, B. R. McNaughton, Cell Chem. Biol. 2016, 23, 543.
A. D. Gounaris, G. E. Perlmann, J. Biol. Chem. 1967, 242, 2739.
UniProt Consortium, Nucleic Acids Res. 2012, 40, D71.
E. L. Greer, Y. Shi, Nat. Rev. Genet. 2012, 13, 343.
S. K. Kota, R. Feil, Dev. Cell 2010, 19, 675.
R. Oliva, Hum. Reprod. Update 2006, 12, 417.
M. Zasloff, Nature 2002, 415, 389.
J. Y. Leem, D. S. Park, E. Y. Suh, J. H. Hur, H. W. Oh, H. Y. Park, Arch. Insect Biochem. Physiol. 2007, 66, 204.
F. Segade, J. Gomez-Marquez, Int. J. Biochem. Cell Biol. 1999, 31, 1243.
K. Vareli, M. Frangou-Lazaridis, I. vander Kraan, O. Tsolas, R. van Driel, Exp. Cell Res. 2000, 257, 152.
B. H. Su, Y. L. Tseng, G. S. Shieh, Y. C. Chen, Y. C. Shiang, P. Wu, K. J. Li, T. H. Yen, A. L. Shiau, C. L. Wu, Nat. Commun. 2013, 4, 1906.
G. Martic, Z. Karetsou, K. Kefala, A. S. Politou, C. R. Clapier, T. Straub, T. Papamarcaki, J. Biol. Chem. 2005, 280, 16143.
a) Z. Zhou, H. Feng, D. F. Hansen, H. Kato, E. Luk, D. I. Freedberg, L. E. Kay, C. Wu, Y. Bai, Nat. Struct. Mol. Biol. 2008, 15, 868;
b) E. Luk, N. D. Vu, K. Patteson, G. Mizuguchi, C. Wu, W. H. Wu, A. Ranjan, J. Backus, S. Sen, M. Lewis, Y. Bai, Mol. Cell 2007, 25, 357;
c) M. Hondele, A. G. Ladurner, Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 698.
M. T. Wei, S. Elbaum-Garfinkle, A. S. Holehouse, C. C. Chen, M. Feric, C. B. Arnold, R. D. Priestley, R. V. Pappu, C. P. Brangwynne, Nat. Chem. 2017, 9, 1118.
V. N. Uversky, J. R. Gillespie, A. L. Fink, Proteins: Struct. Funct. Genet. 2000, 41, 415.
Z. Liu, Y. Huang, Protein Sci. 2014, 23, 539.
S. K. Straus, R. E. W. Hancock, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2006, 1758, 1215.
P. E. Wright, H. J. Dyson, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2015, 16, 18.
R. vander Lee, M. Buljan, B. Lang, R. J. Weatheritt, G. W. Daughdrill, A. K. Dunker, M. Fuxreiter, J. Gough, J. Gsponer, D. T. Jones, P. M. Kim, R. W. Kriwacki, C. J. Oldfield, R. V. Pappu, P. Tompa, V. N. Uversky, P. E. Wright, M. M. Babu, Chem. Rev. 2014, 114, 6589.
a) M. M. Babu, R. vander Lee, N. S. de Groot, J. Gsponer, Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 432;
b) H. J. Dyson, P. E. Wright, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2005, 6, 197;
c) F. Chiti, C. M. Dobson, Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333.
a) A. A. Prasse, T. Zauner, K. Büttner, R. Hoffmann, T. Zuchner, BMC Biotechnol. 2014, 14, 88;
b) P. Simeonov, R. Berger-Hoffmann, R. Hoffmann, N. Strater, T. Zuchner, Protein Eng. Des. Sel. 2011, 24, 261.
a) A. E. Miklos, C. Kluwe, B. S. Der, S. Pai, A. Sircar, R. A. Hughes, M. Berrondo, J. Xu, V. Codrea, P. E. Buckley, A. M. Calm, H. S. Welsh, C. R. Warner, M. A. Zacharko, J. P. Carney, J. J. Gray, G. Georgiou, B. Kuhlman, A. D. Ellington, Chem. Biol. 2012, 19, 449;
b) B. S. Der, C. Kluwe, A. E. Miklos, R. Jacak, S. Lyskov, J. J. Gray, G. Georgiou, A. D. Ellington, B. Kuhlman, PLoS One 2013, 8, e64363.
R. Moretti, S. Lyskov, R. Das, J. Meiler, J. J. Gray, Protein Sci. 2018, 27, 259.
M. Wang, J. A. Zuris, F. T. Meng, H. Rees, S. Sun, P. Deng, Y. Han, X. Gao, D. Pouli, Q. Wu, I. Georgakoudi, D. R. Liu, Q. B. Xu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 2868.
a) J. R. W. Peters Ruud, M. Marguet, S. Marais, W. Fraaije Marco, C. M. van Hest Jan, S. Lecommandoux, Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 146;
b) M. Comellas-Aragonès, H. Engelkamp, V. I. Claessen, N. A. J. M. Sommerdijk, A. E. Rowan, P. C. M. Christianen, J. C. Maan, B. J. M. Verduin, J. J. L. M. Cornelissen, R. J. M. Nolte, Nat. Nanotechnol. 2007, 2, 635.
a) B. Wörsdörfer, K. J. Woycechowsky, D. Hilvert, Science 2011, 331, 589;
b) B. Wörsdörfer, Z. Pianowski, D. Hilvert, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 909.
E. Sasaki, D. Bohringer, M. vande Waterbeemd, M. Leibundgut, R. Zschoche, A. J. Heck, N. Ban, D. Hilvert, Nat. Commun. 2017, 8, 14663.
Y. Azuma, D. L. V. Bader, D. Hilvert, J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 860.
T. Beck, S. Tetter, M. Kunzle, D. Hilvert, Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 937.
A. J. Simon, Y. Zhou, V. Ramasubramani, J. Glaser, A. Pothukuchy, J. Gollihar, J. C. Gerberich, J. C. Leggere, B. R. Morrow, C. Jung, S. C. Glotzer, D. W. Taylor, A. D. Ellington, Nat. Chem. 2019, 11, 204.
Y. E. Kim, Y. N. Kim, J. A. Kim, H. M. Kim, Y. Jung, Nat. Commun. 2015, 6, 7134.
C. S. Cummings, A. C. Obermeyer, Biochemistry 2018, 57, 314.
D. B. Thompson, R. Villasenor, B. M. Dorr, M. Zerial, D. R. Liu, Chem. Biol. 2012, 19, 831.
J. J. Cronican, D. B. Thompson, K. T. Beier, B. R. McNaughton, C. L. Cepko, D. R. Liu, ACS Chem. Biol. 2010, 5, 747.
D. G. Hoare, D. E. Koshland, J. Biol. Chem. 1967, 242, 2447.
B. F. Shaw, H. Arthanari, M. Narovlyansky, A. Durazo, D. P. Frueh, M. P. Pollastri, A. Lee, B. Bilgicer, S. P. Gygi, G. Wagner, G. M. Whitesides, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17411.
B. F. Shaw, G. F. Schneider, B. Bilgiçer, G. K. Kaufman, J. M. Neveu, W. S. Lane, J. P. Whitelegge, G. M. Whitesides, Protein Sci. 2008, 17, 1446.
a) K. Broersen, M. Weijers, J. de Groot, R. J. Hamer, H. H. de Jongh, Biomacromolecules 2007, 8, 1648;
b) Y. Wan, J. Liu, S. Guo, Food Chem. 2018, 245, 542.
J. Schalkwijk, W. B. vanden Berg, L. B. vande Putte, L. A. Joosten, L. vanden Bersselaar, J. Clin. Invest. 1985, 76, 198.
a) J. Ng, S. Jaenicke, K. Eisele, J. Dorn, T. Weil, Biointerphases 2010, 5, FA41;
b) J. F. Ng, T. Weil, S. Jaenicke, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2011, 99B, 282;
c) S. C. Beeman, L. J. Mandarino, J. F. Georges, K. M. Bennett, Magn. Reson. Med. 2013, 70, 1728.
K. Eisele, R. A. Gropeanu, C. M. Zehendner, A. Rouhanipour, A. Ramanathan, G. Mihov, K. Koynov, C. R. W. Kuhlmann, S. G. Vasudevan, H. J. Luhmann, T. Weil, Biomaterials 2010, 31, 8789.
J. P. Armstrong, R. Shakur, J. P. Horne, S. C. Dickinson, C. T. Armstrong, K. Lau, J. Kadiwala, R. Lowe, A. Seddon, S. Mann, J. L. Anderson, A. W. Perriman, A. P. Hollander, Nat. Commun. 2015, 6, 7405.
a) Y. Lee, T. Ishii, H. Cabral, H. J. Kim, J. H. Seo, N. Nishiyama, H. Oshima, K. Osada, K. Kataoka, Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 5309;
b) J. Chang, X. Chen, Z. Glass, F. Gao, L. Mao, M. Wang, Q. Xu, Acc. Chem. Res. 2019, 52, 665;
c) M. Wang, S. Sun, C. I. Neufeld, B. Perez-Ramirez, Q. Xu, Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 13444.
T. H. Nguyen, S.-H. Kim, C. G. Decker, D. Y. Wong, J. A. Loo, H. D. Maynard, Nat. Chem. 2013, 5, 221.
a) D. E. Meyer, A. Chilkoti, Nat. Biotechnol. 1999, 17, 1112;
b) J. C. Rodriguez-Cabello, A. Ibáñez Fonseca, M. Alonso, L. Poocza, F. Cipriani, I. González de Torre, in Encyclopedia of Polymer Science and Technology, (Ed: H. F. Mark), Wiley, Hoboken, NJ, USA 2017;
c) Y. J. Yang, A. L. Holmberg, B. D. Olsen, Annu. Rev. Chem. Biomol. Eng. 2017, 8, 549.
J. R. McDaniel, J. A. MacKay, F. G. Quiroz, A. Chilkoti, Biomacromolecules 2010, 11, 944.
M. Amiram, F. G. Quiroz, D. J. Callahan, A. Chilkoti, Nat. Mater. 2011, 10, 141.
N. C. Tang, A. Chilkoti, Nat. Mater. 2016, 15, 419.
J. R. Simon, N. J. Carroll, M. Rubinstein, A. Chilkoti, G. P. Lopez, Nat. Chem. 2017, 9, 509.
M. Golonka, M. Bulwan, M. Nowakowska, A. M. Testera, J. C. Rodriguez-Cabello, S. Zapotoczny, Soft Matter. 2011, 7, 9402.
J. C. Rodriguez-Cabello, F. J. Arias, M. A. Rodrigo, A. Girotti, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 97, 85.
D. W. Urry, K. Okamoto, R. D. Harris, C. F. Hendrix, M. M. Long, Biochemistry 1976, 15, 4083.
R. A. McMillan, V. P. Conticello, Macromolecules 2000, 33, 4809.
K. Trabbic-Carlson, L. A. Setton, A. Chilkoti, Biomacromolecules 2003, 4, 572.
D. W. Lim, D. L. Nettles, L. A. Setton, A. Chilkoti, Biomacromolecules 2007, 8, 1463.
D. W. Urry, S. Peng, T. Parker, J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 7509.
A. Girotti, J. Reguera, F. J. Arias, M. Alonso, A. M. Testera, J. C. Rodríguez-Cabello, Macromolecules 2004, 37, 3396.
K. Liu, C. Ma, R. Gostl, L. Zhang, A. Herrmann, Acc. Chem. Res. 2017, 50, 1212.
M. Yolamanova, C. Meier, A. K. Shaytan, V. Vas, C. W. Bertoncini, F. Arnold, O. Zirafi, S. M. Usmani, J. A. Muller, D. Sauter, C. Goffinet, D. Palesch, P. Walther, N. R. Roan, H. Geiger, O. Lunov, T. Simmet, J. Bohne, H. Schrezenmeier, K. Schwarz, L. Standker, W. G. Forssmann, X. Salvatella, P. G. Khalatur, A. R. Khokhlov, T. P. Knowles, T. Weil, F. Kirchhoff, J. Munch, Nat. Nanotechnol. 2013, 8, 130.
E. N. Lee, Y. M. Kim, H. J. Lee, S. W. Park, H. Y. Jung, J. M. Lee, Y. H. Ahn, J. Kim, Pharm. Res. 2005, 22, 1735.
a) R. Mout, M. Ray, G. Yesilbag Tonga, Y. W. Lee, T. Tay, K. Sasaki, V. M. Rotello, ACS Nano 2017, 11, 2452;
b) R. Mout, G. Yesilbag Tonga, L. S. Wang, M. Ray, T. Roy, V. M. Rotello, ACS Nano 2017, 11, 3456.
a) S. Futaki, Biopolymers 2006, 84, 241;
b) M. Kristensen, D. Birch, H. Morck Nielsen, Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 185;
c) S. A. Bode, I. C. Kruis, H. P. Adams, W. C. Boelens, G. J. Pruijn, J. C. van Hest, D. W. Lowik, ChemBioChem 2017, 18, 185.
S. F. Chong, A. Sexton, R. De Rose, S. J. Kent, A. N. Zelikin, F. Caruso, Biomaterials 2009, 30, 5178.
S. De Koker, R. Hoogenboom, B. G. De Geest, Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 2867.
M. Kunzle, T. Eckert, T. Beck, J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 12731.
A. Korpi, C. Ma, K. Liu, Nonappa, A. Herrmann, O. Ikkala, M. A. Kostiainen, ACS Macro Lett. 2018, 7, 318.
S. Jahn, J. Seror, J. Klein, Annu. Rev. Biomed. Eng. 2016, 18, 235.
C. E. Wagner, K. M. Wheeler, K. Ribbeck, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2018, 34, 189.
a) M. Gavish, R. Popovitz-Biro, M. Lahav, L. Leiserowitz, Science 1990, 250, 973;
b) B. J. Murray, D. O'Sullivan, J. D. Atkinson, M. E. Webb, Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 6519.
a) E. Anim-Danso, Y. Zhang, A. Alizadeh, A. Dhinojwala, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 2734;
b) I. M. Svishchev, P. G. Kusalik, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 649.
a) N. Giri, M. G. Del Pópolo, G. Melaugh, R. L. Greenaway, K. Rätzke, T. Koschine, L. Pison, M. F. C. Gomes, A. I. Cooper, S. L. James, Nature 2015, 527, 216;
b) T. Ogoshi, T. Aoki, R. Shiga, R. Iizuka, S. Ueda, K. Demachi, D. Yamafuji, H. Kayama, T. A. Yamagishi, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 20322;
c) S. S. Babu, M. J. Hollamby, J. Aimi, H. Ozawa, A. Saeki, S. Seki, K. Kobayashi, K. Hagiwara, M. Yoshizawa, H. Mohwald, T. Nakanishi, Nat. Commun. 2013, 4, 1969.
Y. Min, M. Akbulut, K. Kristiansen, Y. Golan, J. Israelachvili, Nat. Mater. 2008, 7, 527.
K. Goossens, K. Lava, C. W. Bielawski, K. Binnemans, Chem. Rev. 2016, 116, 4643.
A. Rochefort, J. D. Wuest, Langmuir 2009, 25, 210.
Y. Shin, C. P. Brangwynne, Science 2017, 357, eaaf4382.
S. Du, S. S. Liew, L. Li, S. Q. Yao, J. Am. Chem. Soc. 2018, 140, 15986.
C. Commisso, S. M. Davidson, R. G. Soydaner-Azeloglu, S. J. Parker, J. J. Kamphorst, S. Hackett, E. Grabocka, M. Nofal, J. A. Drebin, C. B. Thompson, J. D. Rabinowitz, C. M. Metallo, M. G. Vander Heiden, D. Bar-Sagi, Nature 2013, 497, 633.
S. M. Fuchs, R. T. Raines, ACS Chem. Biol. 2007, 2, 167.
J. E. Schnitzer, P. Oh, E. Pinney, J. Allard, J. Cell Biol. 1994, 127, 1217.
J. Rejman, V. Oberle, I. S. Zuhorn, D. Hoekstra, Biochem. J. 2004, 377, 159.
S. L. Wiskur, E. V. Anslyn, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 10109.
J. S. Han, C. Ma, B. H. Wang, M. Bender, M. Bojanowski, M. Hergert, K. Seehafer, A. Herrmann, U. H. F. Bunz, Chem 2017, 2, 817.