TTC12 Loss-of-Function Mutations Cause Primary Ciliary Dyskinesia and Unveil Distinct Dynein Assembly Mechanisms in Motile Cilia Versus Flagella.


Journal

American journal of human genetics
ISSN: 1537-6605
Titre abrégé: Am J Hum Genet
Pays: United States
ID NLM: 0370475

Informations de publication

Date de publication:
06 02 2020
Historique:
received: 11 10 2019
accepted: 18 12 2019
pubmed: 25 1 2020
medline: 18 4 2020
entrez: 25 1 2020
Statut: ppublish

Résumé

Cilia and flagella are evolutionarily conserved organelles whose motility relies on the outer and inner dynein arm complexes (ODAs and IDAs). Defects in ODAs and IDAs result in primary ciliary dyskinesia (PCD), a disease characterized by recurrent airway infections and male infertility. PCD mutations in assembly factors have been shown to cause a combined ODA-IDA defect, affecting both cilia and flagella. We identified four loss-of-function mutations in TTC12, which encodes a cytoplasmic protein, in four independent families in which affected individuals displayed a peculiar PCD phenotype characterized by the absence of ODAs and IDAs in sperm flagella, contrasting with the absence of only IDAs in respiratory cilia. Analyses of both primary cells from individuals carrying TTC12 mutations and human differentiated airway cells invalidated for TTC12 by a CRISPR-Cas9 approach revealed an IDA defect restricted to a subset of single-headed IDAs that are different in flagella and cilia, whereas TTC12 depletion in the ciliate Paramecium tetraurelia recapitulated the sperm phenotype. Overall, our study, which identifies TTC12 as a gene involved in PCD, unveils distinct dynein assembly mechanisms in human motile cilia versus flagella.

Identifiants

pubmed: 31978331
pii: S0002-9297(19)30474-4
doi: 10.1016/j.ajhg.2019.12.010
pmc: PMC7011118
pii:
doi:

Substances chimiques

Proteins 0
TTC12 protein, human 0
Dyneins EC 3.6.4.2

Types de publication

Journal Article Research Support, Non-U.S. Gov't

Langues

eng

Sous-ensembles de citation

IM

Pagination

153-169

Informations de copyright

Copyright © 2019 American Society of Human Genetics. Published by Elsevier Inc. All rights reserved.

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Auteurs

Lucie Thomas (L)

Sorbonne Université, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U933, Hôpital Armand-Trousseau, Paris 75012, France.

Khaled Bouhouche (K)

Institute for Integrative Biology of the Cell (I2BC), Centre à l'Energie Atomique et aux Energies Alternatives, Centre National de la Recherche Scientifique, Université Paris-Sud, Université Paris-Saclay, Gif-sur-Yvette 91198, France.

Marjorie Whitfield (M)

Institut Cochin, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U1016), Centre National de la Recherche Scientifique UMR8104, Université Paris Descartes, Paris 75014, France.

Guillaume Thouvenin (G)

Unité Fonctionnelle d'Exploration Fonctionnelle Respiratoire - Somnologie, Service de Physiologie et Explorations Fonctionnelles, Centre National de Référence des Maladies Respiratoires Rares, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France; Centre de Recherche Saint-Antoine, Sorbonne Universités, Paris 75012, France.

Andre Coste (A)

Hôpital Henri Mondor et Centre Hospitalier Intercommunal de Créteil, Service d'Oto-Rhino-Laryngologie et de Chirurgie Cervico-Faciale, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Créteil 94010, France; Faculté de Médecine, Université Paris-Est, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U955), Centre National de la Recherche Scientifique ERL7240, Hôpital Henri Mondor, Créteil 94010, France.

Bruno Louis (B)

Faculté de Médecine, Université Paris-Est, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U955), Centre National de la Recherche Scientifique ERL7240, Hôpital Henri Mondor, Créteil 94010, France.

Claire Szymanski (C)

Service d'Oto-Rhino-Laryngologie et de Chirurgie Cervico-Faciale, Hôpital Huriez, Centre Hospitalier Universitaire Lille, Lille 59000, France.

Emilie Bequignon (E)

Hôpital Henri Mondor et Centre Hospitalier Intercommunal de Créteil, Service d'Oto-Rhino-Laryngologie et de Chirurgie Cervico-Faciale, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Créteil 94010, France; Faculté de Médecine, Université Paris-Est, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U955), Centre National de la Recherche Scientifique ERL7240, Hôpital Henri Mondor, Créteil 94010, France.

Jean-François Papon (JF)

Faculté de Médecine, Université Paris-Est, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U955), Centre National de la Recherche Scientifique ERL7240, Hôpital Henri Mondor, Créteil 94010, France; Service d'Oto-Rhino-Laryngologie et de Chirurgie Cervico-Faciale, Hôpital Bicêtre, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Le Kremlin-Bicêtre 94275, France.

Manon Castelli (M)

Institute for Integrative Biology of the Cell (I2BC), Centre à l'Energie Atomique et aux Energies Alternatives, Centre National de la Recherche Scientifique, Université Paris-Sud, Université Paris-Saclay, Gif-sur-Yvette 91198, France.

Michel Lemullois (M)

Institute for Integrative Biology of the Cell (I2BC), Centre à l'Energie Atomique et aux Energies Alternatives, Centre National de la Recherche Scientifique, Université Paris-Sud, Université Paris-Saclay, Gif-sur-Yvette 91198, France.

Xavier Dhalluin (X)

Services de Pneumologie et Oncologie Thoracique et d'endoscopie respiratoire, Hôpital Calmette, Centre Hospitalier Universitaire Lille, Lille 59000, France.

Valérie Drouin-Garraud (V)

Service de Génétique Médicale, Hôpital Charles Nicolle, Centre Hospitalier Universitaire-Hôpitaux de Rouen, Rouen 76000, France.

Guy Montantin (G)

Département de Génétique Médicale, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France.

Sylvie Tissier (S)

Département de Génétique Médicale, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France.

Philippe Duquesnoy (P)

Sorbonne Université, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U933, Hôpital Armand-Trousseau, Paris 75012, France.

Bruno Copin (B)

Département de Génétique Médicale, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France.

Florence Dastot (F)

Département de Génétique Médicale, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France.

Sandrine Couvet (S)

Sorbonne Université, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U933, Hôpital Armand-Trousseau, Paris 75012, France.

Anne-Laure Barbotin (AL)

Institut de Biologie de la Reproduction-Spermiologie-Cecos, Hôpital Jeanne de Flandre, Centre Hospitalier Universitaire Lille, Lille 59000, France; EA4308: Gametogenesis and Gamete Quality, Université de Lille, Lille 59000, France.

Catherine Faucon (C)

Centre Hospitalier Intercommunal de Créteil, Laboratoire de Microscopie Électronique, Service d'Anatomopathologie, Créteil 94010, France.

Isabelle Honore (I)

Service de Pneumologie et Oncologie Thoracique, Hôpital Cochin, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75014, France.

Bernard Maitre (B)

Service de Pneumologie, Hôpital Henri Mondor et Centre Hospitalier Intercommunal de Créteil, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Créteil 94010, France.

Nicole Beydon (N)

Unité Fonctionnelle d'Exploration Fonctionnelle Respiratoire - Somnologie, Service de Physiologie et Explorations Fonctionnelles, Centre National de Référence des Maladies Respiratoires Rares, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France.

Aline Tamalet (A)

Unité Fonctionnelle d'Exploration Fonctionnelle Respiratoire - Somnologie, Service de Physiologie et Explorations Fonctionnelles, Centre National de Référence des Maladies Respiratoires Rares, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France.

Nathalie Rives (N)

Department of Reproductive Biology-Centre d'Étude et de Conservation du Sperme, Normandie Université, UNIROUEN, EA 4308 "Gametogenesis and Gamete Quality," Rouen University Hospital, Rouen 76000, France.

France Koll (F)

Institute for Integrative Biology of the Cell (I2BC), Centre à l'Energie Atomique et aux Energies Alternatives, Centre National de la Recherche Scientifique, Université Paris-Sud, Université Paris-Saclay, Gif-sur-Yvette 91198, France.

Estelle Escudier (E)

Sorbonne Université, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U933, Hôpital Armand-Trousseau, Paris 75012, France; Département de Génétique Médicale, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France.

Anne-Marie Tassin (AM)

Institute for Integrative Biology of the Cell (I2BC), Centre à l'Energie Atomique et aux Energies Alternatives, Centre National de la Recherche Scientifique, Université Paris-Sud, Université Paris-Saclay, Gif-sur-Yvette 91198, France.

Aminata Touré (A)

Institut Cochin, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U1016), Centre National de la Recherche Scientifique UMR8104, Université Paris Descartes, Paris 75014, France. Electronic address: aminata.toure@inserm.fr.

Valérie Mitchell (V)

Institut de Biologie de la Reproduction-Spermiologie-Cecos, Hôpital Jeanne de Flandre, Centre Hospitalier Universitaire Lille, Lille 59000, France; EA4308: Gametogenesis and Gamete Quality, Université de Lille, Lille 59000, France.

Serge Amselem (S)

Sorbonne Université, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U933, Hôpital Armand-Trousseau, Paris 75012, France; Département de Génétique Médicale, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France. Electronic address: serge.amselem@inserm.fr.

Marie Legendre (M)

Sorbonne Université, Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale, U933, Hôpital Armand-Trousseau, Paris 75012, France; Département de Génétique Médicale, Hôpital Armand-Trousseau, Assistance Publique-Hôpitaux de Paris, Paris 75012, France.

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