Fat-Shaped Microbiota Affects Lipid Metabolism, Liver Steatosis, and Intestinal Homeostasis in Mice Fed a Low-Protein Diet.
Animals
Cecum
/ microbiology
Cholesterol
/ blood
Diet, High-Fat
Diet, Protein-Restricted
/ adverse effects
Dysbiosis
/ genetics
Eating
Feces
/ microbiology
Gastrointestinal Microbiome
/ physiology
Gene Expression
Male
Mice, Inbred C57BL
Non-alcoholic Fatty Liver Disease
/ microbiology
Organ Size
Triglycerides
/ blood
Weight Gain
germ-free mice
gut microbiota
lipid metabolism
protein malnutrition
steatosis
Journal
Molecular nutrition & food research
ISSN: 1613-4133
Titre abrégé: Mol Nutr Food Res
Pays: Germany
ID NLM: 101231818
Informations de publication
Date de publication:
08 2020
08 2020
Historique:
received:
02
08
2019
revised:
20
05
2020
pubmed:
25
6
2020
medline:
17
7
2021
entrez:
25
6
2020
Statut:
ppublish
Résumé
Protein malnutrition is characterized by stunted growth, hepatic steatosis and a damaged gut mucosal architecture. Since high-fat shaped gut microbiota (HFM) has an increased ability in providing nutrients and energy from food to the host, the aim of this study is to determine whether such a microbiota could beneficially impact on the consequences of malnutrition. The cecal content of specific pathogen free C57Bl/6J mice fed a high-fat diet or a low-protein diet is transplanted in two groups of germ-free C57Bl/6J recipient mice, which are subsequently fed a low-protein diet for 8 weeks. Body weight gain is comparable between the two groups of microbiota-recipient mice. The HFM led to a worsening of microvesicular steatosis and a decrease of plasma lipids compared to the low-protein shaped microbiota. In the small intestine of mice receiving the HFM, although significant histological differences are not observed, the expression of antimicrobial genes promoting oxidative stress and immune response at the ileal epithelium (Duox2, Duoxa2, Saa1, Ang4, Defa5) is increased. The transplant of HFM in mice fed a low-protein diet represents a noxious stimulus for the ileal mucosa and impairs hepatic lipoprotein secretion, favoring the occurrence of hepatic microvesicular steatosis.
Identifiants
pubmed: 32579743
doi: 10.1002/mnfr.201900835
doi:
Substances chimiques
Triglycerides
0
Cholesterol
97C5T2UQ7J
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
e1900835Informations de copyright
© 2020 WILEY-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim.
Références
G. Navarro, A. Sharma, L. R. Dugas, T. Forrester, J. A. Gilbert, B. T. Layden, Physiol. Rep. 2018, 6, e13932.
L. A. David, C. F. Maurice, R. N. Carmody, D. B. Gootenberg, J. E. Button, B. E. Wolfe, A. V. Ling, A. S. Devlin, Y. Varma, M. A. Fischbach, S. B. Biddinger, R. J. Dutton, P. J. Turnbaugh, Nature 2014, 505, 559.
R. N. Carmody, G. K. Gerber, J. M. Luevano, D. M. Gatti, L. Somes, K. L. Svenson, P. J. Turnbaugh, Cell Host Microbe 2015, 17, 72.
C. De Filippo, D. Cavalieri, M. Di Paola, M. Ramazzotti, J. B. Poullet, S. Massart, S. Collini, G. Pieraccini, P. Lionetti, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 14691.
J. L. Sonnenburg, F. Bäckhed, Nature 2016, 535, 56.
L. W. Peterson, D. Artis, Nat. Rev. Immunol. 2014, 14, 141.
A. Wahlström, S. I. Sayin, H. -U. Marschall, F. Bäckhed, Cell Metab. 2016, 24, 41.
A. Kriaa, M. Bourgin, A. Potiron, H. Mkaouar, A. Jablaoui, P. Gérard, E. Maguin, M. Rhimi, J. Lipid Res. 2019, 60, 323.
K. Makki, E. C. Deehan, J. Walter, F. Bäckhed, Cell Host Microbe 2018, 23, 705.
P. J. Turnbaugh, F. Bäckhed, L. Fulton, J. I. Gordon, Cell Host Microbe 2008, 3, 213.
T. Le Roy, M. Llopis, P. Lepage, A. Bruneau, S. Rabot, C. Bevilacqua, P. Martin, C. Philippe, F. Walker, A. Bado, G. Perlemuter, A. M. Cassard-Doulcier, P. Gérard, Gut 2013, 62, 1787.
Z. Safari, P. Gérard, Cell. Mol. Life Sci. 2019, 76, 1541.
M. I. Smith, T. Yatsunenko, M. J. Manary, I. Trehan, R. Mkakosya, J. Cheng, A. L. Kau, S. S. Rich, P. Concannon, J. C. Mychaleckyj, J. Liu, E. Houpt, J. V. Li, E. Holmes, J. Nicholson, D. Knights, L. K. Ursell, R. Knight, J. E. Gordon, Science 2013, 339, 548.
C. Parolini, B. Bjorndal, M. Busnelli, S. Manzini, G. S. Ganzetti, F. Dellera, M. Ramsvik, I. Bruheim, R. K. Berge, G. Chiesa, Mol. Nutr. Food Res. 2017, 61, 1700098.
R. Vik, M. Busnelli, C. Parolini, B. Bjørndal, S. Holm, P. Bohov, B. Halvorsen, T. Brattelid, S. Manzini, G. S. Ganzetti, F. Dellera, O. K. Nygård, P. Aukrust, C. R. Sirtori, G. Chiesa, R. K. Berge, PLoS One 2013, 8, e81963.
F. Arnaboldi, M. Busnelli, L. Cornaghi, S. Manzini, C. Parolini, F. Dellera, G. S. Ganzetti, C. R. Sirtori, E. Donetti, G. Chiesa, Exp. Cell Res. 2015, 338, 105.
M. Marchesi, C. Parolini, S. Caligari, D. Gilio, S. Manzini, M. Busnelli, P. Cinquanta, M. Camera, M. Brambilla, C. R. Sirtori, G. Chiesa, Br. J. Pharmacol. 2011, 164, 1460.
A. Lan, A. Bruneau, M. Bensaada, C. Philippe, P. Bellaud, S. Rabot, G. Jan, Br. J. Nutr. 2008, 100, 1251.
S. Manzini, M. Busnelli, C. Parolini, L. Minoli, A. Ossoli, E. Brambilla, S. Simonelli, E. Lekka, A. Persidis, E. Scanziani, G. Chiesa, Pharmacol. Res. 2019, 141, 189.
M. Busnelli, S. Manzini, F. Bonacina, S. Soldati, S. S. Barbieri, P. Amadio, L. Sandrini, F. Arnaboldi, E. Donetti, R. Laaksonen, S. Paltrinieri, E. Scanziani, G. Chiesa, Br. J. Pharmacol. 2020, 177, 328.
The GIMP Development Team, GIMP. 2019. Available from: https://www.gimp.org.
C. A. Schneider, W. S. Rasband, K. W. Eliceiri, Nat. Methods 2012, 9, 671.
M. Busnelli, S. Manzini, M. Hilvo, C. Parolini, G. S. Ganzetti, F. Dellera, K. Ekroos, M. Jänis, D. Escalante-Alcalde, C. R. Sirtori, R. Laaksonen, G. Chiesa, Sci. Rep. 2017, 7, 44503.
S. Manzini, C. Pinna, M. Busnelli, P. Cinquanta, E. Rigamonti, G. S. Ganzetti, F. Dellera, A. Sala, L. Calabresi, G. Franceschini, C. Parolini, G. Chiesa, Vasc. Pharmacol. 2015, 74, 114.
C. Parolini, S. Caligari, D. Gilio, S. Manzini, M. Busnelli, M. Montagnani, M. Locatelli, E. Diani, F. Giavarini, D. Caruso, E. Roda, A. Roda, C. R. Sirtori, G. Chiesa, Liver Int. 2012, 32, 1363.
C. Parolini, M. Busnelli, G. S. Ganzetti, F. Dellera, S. Manzini, E. Scanziani, J. L. Johnson, C. R. Sirtori, G. Chiesa, Mol. Imaging 2014, 13, 24825406.
J. J. Godon, E. Zumstein, P. Dabert, F. Habouzit, R. Moletta, Appl. Environ. Microbiol. 1997, 63, 2802.
J. Dechartres, J. L. Pawluski, M. -M. Gueguen, A. Jablaoui, E. Maguin, M. Rhimi, T. D. Charlie, J. Neuroendocrinol. 2019, 31, e12731.
T. Magoč, S. L. Salzberg, Bioinformatics 2011, 27, 2957.
M. Martin, EMBne ournal 2011, 17, 10.
R. C. Edgar, Bioinformatics 2010, 26, 2460.
F. Mahé, T. Rognes, C. Quince, C. de Vargas, M. Dunthorn, PeerJ 2014, 2, e593.
T. Z. DeSantis, P. Hugenholtz, N. Larsen, M. Rojas, E. L. Brodie, K. Keller, T. Huber, D. Dalevi, P. Hu, G. L. Andersen, Appl. Environ. Microbiol. 2006, 72, 5069.
Q. Wang, G. M. Garrity, J. M. Tiedje, J. R. Cole, Appl. Environ. Microbiol. 2007, 73, 5261.
Y. Hochberg, Y. Benjamini, Stat. Med. 1990, 9, 811.
R Core Team, R: A Language and Environment for Statistical Computing, 2017.
M. B. Sohn, H. Li, Ann. Appl. Stat. 2019, 13, 661.
P. J. Turnbaugh, R. E. Ley, M. A. Mahowald, V. Magrini, E. R. Mardis, J. I. Gordon, Nature 2006, 444, 1027.
V. K. Ridaura, J. J. Faith, F. E. Rey, J. Cheng, A. E. Duncan, A. L. Kau, N. W. Griffin, V. Lombard, B. Henrissat, J. R. Bain, M. J. Muehlbauer, O. Ilkayeva, C. F. Semenkovich, K. Funai, D. K. Hayashi, B. K. Lyle, M. C. Martini, L. K. Ursell, J. C. Clemente, W. Van Treuren, W. A. Walters, R. Knight, C. B. Newgard, A. C. Heath, J. I. Gordon, Science 2013, 341, 1241214.
J. M. Kneeman, J. Misdraji, K. E. Corey, Ther. Adv. Gastroenterol. 2012, 5, 199.
A. R. Mensenkamp, L. M. Havekes, J. A. Romijn, F. Kuipers, J. Hepatol. 2001, 35, 816.
K. L. Mukherjee, Arch. Dis. Child. 1967, 42, 647.
X. Huang, D. P. Hancock, A. K. Gosby, A. C. McMahon, S. M. C. Solon, D. G. Le Couteur, A. D. Conigrave, D. Raubenheimer, S. J. Simpson, Obesity 2013, 21, 85.
S. M. Solon-Biet, S. J. Mitchell, S. C. P. Coogan, V. C. Cogger, R. Gokarn, A. C. McMahon, D. Raubenheimer, R. de Cabo, S. J. Simpson, D. G. Le Couteur, Cell Rep. 2015, 11, 1529.
A. Pezeshki, R. C. Zapata, A. Singh, N. J. Yee, P. K. Chelikani, Sci. Rep. 2016, 6, 25145.
H. Flores, N. Pak, A. Maccioni, F. Monckeberg, Br. J. Nutr. 1970, 24, 1005.
T. Le Roy, E. Lécuyer, B. Chassaing, M. Rhimi, M. Lhomme, S. Boudebbouze, F. Ichou, J. H. Barceló, T. Huby, M. Guerin, P. Giral, E. Maguin, N. Kapel, P. Gérard, K. Clément, P. . Lesnik, BMC Biol. 2019, 17, 94.
S. H. Zhang, R. L. Reddick, B. Burkey, N. Maeda, J. Clin. Invest. 1994, 94, 937.
R. C. LeBoeuf, M. Caldwell, E. Kirk, J. Lipid Res. 1994, 35, 121.
Y. Nakashima, A. S. Plump, E. W. Raines, J. L. Breslow, R. Ros, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 1994, 14, 133.
H. Grasberger, M. El-Zaatari, D. T. Dang, J. L. Merchant, Gastroenterology 2013, 145, 1045.
F. Sommer, F. Bäckhed, Mucosal Immunol. 2015, 8, 372.
H. Grasberger, J. Gao, H. Nagao-Kitamoto, S. Kitamoto, M. Zhang, N. Kamada, K. A. Eaton, M. El-Zaatari, A. B. Shreiner, J. L. Merchant, C. Owyang, J. Y. Kao, Gastroenterology 2015, 149, 1849.
Y. Belkaid, O. J. Harrison, Immunity 2017, 46, 562.
E. R. M. Eckhardt, J. Witta, J. Zhong, R. Arsenescu, V. Arsenescu, Y. Wang, S. Ghoshal, M. C. de Beer, F. C. de Beer, W. J. S. de Villiers, BMC Gastroenterol. 2010, 10, 133.
R. A. Forman, M. L. DeSchoolmeester, R. J. M. Hurst, S. H. Wright, A. D. Pemberton, K. J. Else, PLoS One 2012, 7, e42248.
S. Sankaran-Walters, R. Hart, C. Dills, Front. Microbiol. 2017, 8, 647.
Y. Sugi, K. Takahashi, K. Kurihara, K. Nakano, T. Kobayakawa, K. Nakata, M. Tsuda, S. Hanazawa, A. Hosono, S. Kaminogawa, Biosci., Biotechnol., Biochem. 2017, 81, 242.
N. H. Salzman, K. Hung, D. Haribhai, H. Chu, J. Karlsson-Sjöberg, E. Amir, P. Teggatz, M. Barman, M. Hayward, D. Eastwood, M. Stoel, Y. Zhou, E. Sodergren, G. M. Weinstock, C. L. Bevins, C. B. Williams, N. A. Bos, Nat. Immunol. 2010, 11, 76.
M. Martinez-Medina, J. Denizot, N. Dreux, F. Robin, E. Billard, R. Bonnet, A. Darfeuille-Michaud, N. Barnich, Gut 2014, 63, 116.
A. Agus, J. Denizot, J. Thévenot, M. Martinez-Medina, S. Massier, P. Sauvanet, A. Bernalier-Donadille, S. Denis, P. Hofman, R. Bonnet, E. Billard, N. Barnich, Sci. Rep. 2016, 6, 19032.
S. Pendyala, J. M. Walker, P. R. Holt, Gastroenterology 2012, 142, 1100.e2.
S. Subramanian, S. Huq, T. Yatsunenko, R. Haque, M. Mahfuz, M. A. Alam, A. Benezra, J. DeStefano, M. F. Meier, B. D. Muegge, M. J. Barratt, L. G. VanArendonk, Q. Zhang, M. A. Province, W. A. Petri Jr, T. Ahmed, J. I. Gordon, Nature 2014, 510, 417.
A. N. Vlasova, F. C. Paim, S. Kandasamy, M. A. Alhamo, D. D. Fischer, S. N. Langel, L. Deblais, A. Kumar, J. Chepngeno, L. Shao, H. C. Huang, R. A. Candelero-Rueda, G. Rajashekara, L. J. Saif, mSphere 2017, 2, e00046.
H. H. Pak, N. E. Cummings, C. L. Green, J. A. Brinkman, D. Yu, J. L. Tomasiewicz, S. E. Yang, C. Boyle, E. N. Konon, I. M. Ong, D. W. Lamming, Sci. Rep. 2019, 9, 67.
G. D. Wu, J. Chen, C. Hoffmann, K. Bittinger, Y. Y. Chen, S. A. Keilbaugh, M. Bewtra, D. Knights, W. A. Walters, R. Knight, R. Sinha, E. Gilroy, K. Gupta, R. Baldassano, L. Nessel, H. Li, F. D. Bushman, J. D. Lewis, Science 2011, 334, 105.
T. Yatsunenko, F. E. Rey, M. J. Manary, I. Trehan, M. G. Dominguez-Bello, M. Contreras, M. Magris, G. Hidalgo, R. N. Baldassano, A. P. Anokhin, A. C. Heath, B. Warner, J. Reeder, J. Kuczynski, J. G. Caporaso, C. A. Lozupone, C. Lauber, J. C. Clemente, D. Knights, R. Knight, J. I. Gordon, Nature 2012, 486, 222.
J. E. Koenig, A. Spor, N. Scalfone, A. D. Fricker, J. Stombaugh, R. Knight, L. T. Angenent, R. E. Ley, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 4578.
H. Velly, R. A. Britton, G. A. Preidis, Gut Microbes 2017, 8, 98.
A. Salonen, L. Lahti, J. Salojärvi, G. Holtrop, K. Korpela, S. H. Duncan, P. Date, F. Farquharson, A. M. Johnstone, G. E. Lobley, P. Louis, H. J. Flint, W. M. de Vos, ISME J. 2014, 8, 2218.
D. Rios-Covian, N. Salazar, M. Gueimonde, C. G. de Los Reyes-Gavilan, Front. Microbiol. 2017, 8, 376.
G. den Besten, K. van Eunen, A. K. Groen, K. Venema, D. J. Reijngoud, B. M. Bakker, J. Lipid Res. 2013, 54, 2325.
D. Ren, L. Li, A. W. Schwabacher, J. W. Young, D. C. Beitz, Steroids 1996, 61, 33.
P. Gérard, P. Lepercq, M. Leclerc, F. Gavini, F. Raibaud, C. Juste, Appl. Environ. Microbiol. 2007, 73, 5742.