Strategies To Design Selective Histone Deacetylase Inhibitors.
chemical epigenetics
drug design
histone deacetylases
pharmacophore
structure-activity relationships
Journal
ChemMedChem
ISSN: 1860-7187
Titre abrégé: ChemMedChem
Pays: Germany
ID NLM: 101259013
Informations de publication
Date de publication:
06 05 2021
06 05 2021
Historique:
received:
30
11
2020
pubmed:
12
1
2021
medline:
22
12
2021
entrez:
11
1
2021
Statut:
ppublish
Résumé
This review classifies drug-design strategies successfully implemented in the development of histone deacetylase (HDAC) inhibitors, which have many applications including cancer treatment. Our focus is on especially demanded selective HDAC inhibitors and their structure-activity relationships in relation to corresponding protein structures. The main part of the paper is divided into six subsections each narrating how optimization of one of six structural features can influence inhibitor selectivity. It starts with the impact of the zinc binding group on selectivity, continues with the optimization of the linker placed in the substrate binding tunnel as well as the adjustment of the cap group interacting with the surface of the protein, and ends with the addition of groups targeting class-specific sub-pockets: the side-pocket-, lower-pocket- and foot-pocket-targeting groups. The review is rounded off with a conclusion and an outlook on the future of HDAC inhibitor design.
Identifiants
pubmed: 33428327
doi: 10.1002/cmdc.202000934
doi:
Substances chimiques
Histone Deacetylase Inhibitors
0
Protein Isoforms
0
Histone Deacetylases
EC 3.5.1.98
Zinc
J41CSQ7QDS
Types de publication
Journal Article
Research Support, Non-U.S. Gov't
Review
Langues
eng
Sous-ensembles de citation
IM
Pagination
1336-1359Subventions
Organisme : German Research Foundation
ID : SI846/15-1
Organisme : German Academic Exchange Services
ID : 91611788
Informations de copyright
© 2021 Wiley-VCH GmbH.
Références
M. Haberland, R. L. Montgomery, E. N. Olson, Nat. Rev. Genet. 2009, 10, 32-42.
R. Benedetti, M. Conte, L. Altucci, Antioxid. Redox Signaling 2015, 23, 99-126;
T. Ai, Y. Xu, L. Qiu, R. J. Geraghty, L. Chen, J. Med. Chem. 2015, 58, 785-800;
K. T. Andrews, A. Haque, M. K. Jones, Immunol. Cell Biol. 2012, 90, 66-77;
G. S. Hailu, D. Robaa, M. Forgione, W. Sippl, D. Rotili, A. Mai, J. Med. Chem. 2017, 60, 4780-4804.
O. Witt, H. E. Deubzer, T. Milde, I. Oehme, Cancer Lett. 2009, 277, 8-21.
D. C. Desravines, I. Serna Martin, R. Schneider, P. J. Mas, N. Aleksandrova, M. R. Jensen, M. Blackledge, D. J. Hart, Sci. Rep. 2017, 7, 3678;
G. M. Hudson, P. J. Watson, L. Fairall, A. G. Jamieson, J. W. Schwabe, J. Biol. Chem. 2015, 290, 18237-18244.
J. E. Bradner, N. West, M. L. Grachan, E. F. Greenberg, S. J. Haggarty, T. Warnow, R. Mazitschek, Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 238-243;
Y. Hai, S. A. Shinsky, N. J. Porter, D. W. Christianson, Nat. Commun. 2017, 8, 15368;
C. Moreno-Yruela, I. Galleano, A. S. Madsen, C. A. Olsen, Cell Chem. Biol. 2018, 25, 849-856 e848;
Z. Kutil, Z. Novakova, M. Meleshin, J. Mikesova, M. Schutkowski, C. Barinka, ACS Chem. Biol. 2018, 13, 685-693;
J. Cao, L. Sun, P. Aramsangtienchai, N. A. Spiegelman, X. Zhang, W. Huang, E. Seto, H. Lin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 5487-5492.
Z. Kutil, J. Mikesova, M. Zessin, M. Meleshin, Z. Novakova, G. Alquicer, A. Kozikowski, W. Sippl, C. Barinka, M. Schutkowski, ACS Omega 2019, 4, 19895-19904;
M. Zessin, Z. Kutil, M. Meleshin, Z. Novakova, E. Ghazy, D. Kalbas, M. Marek, C. Romier, W. Sippl, C. Barinka, M. Schutkowski, Biochemistry 2019, 58, 4777-4789.
H. M. Berman, J. Westbrook, Z. Feng, G. Gilliland, T. N. Bhat, H. Weissig, I. N. Shindyalov, P. E. Bourne, Nucleic Acids Res. 2000, 28, 235-242.
M. Schapira, Handb. Exp. Pharmacol. 2011, 206, 225-240;
S. L. Gantt, S. G. Gattis, C. A. Fierke, Biochemistry 2006, 45, 6170-6178;
D. P. Dowling, S. G. Gattis, C. A. Fierke, D. W. Christianson, Biochemistry 2010, 49, 5048-5056.
R. W. Burli, C. A. Luckhurst, O. Aziz, K. L. Matthews, D. Yates, K. A. Lyons, M. Beconi, G. McAllister, P. Breccia, A. J. Stott, S. D. Penrose, M. Wall, M. Lamers, P. Leonard, I. Muller, C. M. Richardson, R. Jarvis, L. Stones, S. Hughes, G. Wishart, A. F. Haughan, C. O′Connell, T. Mead, H. McNeil, J. Vann, J. Mangette, M. Maillard, V. Beaumont, I. Munoz-Sanjuan, C. Dominguez, J. Med. Chem. 2013, 56, 9934-9954;
B. E. Lauffer, R. Mintzer, R. Fong, S. Mukund, C. Tam, I. Zilberleyb, B. Flicke, A. Ritscher, G. Fedorowicz, R. Vallero, D. F. Ortwine, J. Gunzner, Z. Modrusan, L. Neumann, C. M. Koth, P. J. Lupardus, J. S. Kaminker, C. E. Heise, P. Steiner, J. Biol. Chem. 2013, 288, 26926-26943;
T. Heimburg, A. Chakrabarti, J. Lancelot, M. Marek, J. Melesina, A. T. Hauser, T. B. Shaik, S. Duclaud, D. Robaa, F. Erdmann, M. Schmidt, C. Romier, R. J. Pierce, M. Jung, W. Sippl, J. Med. Chem. 2016, 59, 2423-2435;
C. V. Simoben, D. Robaa, A. Chakrabarti, K. Schmidtkunz, M. Marek, J. Lancelot, S. Kannan, J. Melesina, T. B. Shaik, R. J. Pierce, C. Romier, M. Jung, W. Sippl, Molecules 2018, 23, 566.
J. Melesina, D. Robaa, R. J. Pierce, C. Romier, W. Sippl, J. Mol. Graphics Modell. 2015, 62, 342-361;
C. Micelli, G. Rastelli, Drug Discovery Today 2015, 20, 718-735.
M. Jung, K. Hoffmann, G. Brosch, P. Loidl, Bioorg. Med. Chem. Lett. 1997, 7, 1655-1658;
M. Jung, G. Brosch, D. Kolle, H. Scherf, C. Gerhauser, P. Loidl, J. Med. Chem. 1999, 42, 4669-4679.
J. Melesina, L. Praetorius, C. V. Simoben, D. Robaa, W. Sippl, Future Med Chem 2018, 10, 1537-1540.
C. J. Vickers, C. A. Olsen, L. J. Leman, M. R. Ghadiri, ACS Med. Chem. Lett. 2012, 3, 505-508;
M. Muth, N. Jansch, A. Kopranovic, A. Kramer, N. Wossner, M. Jung, F. Kirschhofer, G. Brenner-Weiss, F. J. Meyer-Almes, Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj. 2019, 1863, 577-585;
J. J. McClure, C. Zhang, E. S. Inks, Y. K. Peterson, J. Li, C. J. Chou, J. Med. Chem. 2016, 59, 9942-9959;
R. J. Harding, R. Ferreira de Freitas, P. Collins, I. Franzoni, M. Ravichandran, H. Ouyang, K. A. Juarez-Ornelas, M. Lautens, M. Schapira, F. von Delft, V. Santhakumar, C. H. Arrowsmith, J. Med. Chem. 2017, 60, 9090-9096;
Z. An, W. Lv, S. Su, W. Wu, Y. Rao, Protein Cell 2019, 10, 606-609.
T. C. S. Ho, A. H. Y. Chan, A. Ganesan, J. Med. Chem. 2020, 63, 12460-12484;
F. F. Yang, N. Zhao, D. Ge, Y. H. Chen, RSC Adv. 2019, 9, 19571-19583;
L. Zhang, J. Zhang, Q. Jiang, L. Zhang, W. Song, J. Enzyme Inhib. Med. Chem. 2018, 33, 714-721;
J. Roche, P. Bertrand, Eur. J. Med. Chem. 2016, 121, 451-483;
A. R. Maolanon, A. S. Madsen, C. A. Olsen, Cell Chem. Biol. 2016, 23, 759-768.
M. Yoshida, M. Kijima, M. Akita, T. Beppu, J. Biol. Chem. 1990, 265, 17174-17179;
G. Giannini, M. Marzi, R. Pezzi, T. Brunetti, G. Battistuzzi, M. D. Marzo, W. Cabri, L. Vesci, C. Pisano, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2009, 19, 2346-2349.
P. Bose, S. Grant, Leuk. Res. 2014, 38, 862-865;
S. Yoon, G. H. Eom, Chonnam Med. J. 2016, 52, 1-11.
H. Wang, N. Yu, D. Chen, K. C. Lee, P. L. Lye, J. W. Chang, W. Deng, M. C. Ng, T. Lu, M. L. Khoo, A. Poulsen, K. Sangthongpitag, X. Wu, C. Hu, K. C. Goh, X. Wang, L. Fang, K. L. Goh, H. H. Khng, S. K. Goh, P. Yeo, X. Liu, Z. Bonday, J. M. Wood, B. W. Dymock, E. Kantharaj, E. T. Sun, J. Med. Chem. 2011, 54, 4694-4720.
M. S. Finnin, J. R. Donigian, A. Cohen, V. M. Richon, R. A. Rifkind, P. A. Marks, R. Breslow, N. P. Pavletich, Nature 1999, 401, 188-193;
J. R. Somoza, R. J. Skene, B. A. Katz, C. Mol, J. D. Ho, A. J. Jennings, C. Luong, A. Arvai, J. J. Buggy, E. Chi, J. Tang, B. C. Sang, E. Verner, R. Wynands, E. M. Leahy, D. R. Dougan, G. Snell, M. Navre, M. W. Knuth, R. V. Swanson, D. E. McRee, L. W. Tari, Structure 2004, 12, 1325-1334;
T. K. Nielsen, C. Hildmann, A. Dickmanns, A. Schwienhorst, R. Ficner, J. Mol. Biol. 2005, 354, 107-120;
A. Schuetz, J. Min, A. Allali-Hassani, M. Schapira, M. Shuen, P. Loppnau, R. Mazitschek, N. P. Kwiatkowski, T. A. Lewis, R. L. Maglathin, T. H. McLean, A. Bochkarev, A. N. Plotnikov, M. Vedadi, C. H. Arrowsmith, J. Biol. Chem. 2008, 283, 11355-11363;
D. P. Dowling, S. L. Gantt, S. G. Gattis, C. A. Fierke, D. W. Christianson, Biochemistry 2008, 47, 13554-13563;
M. Marek, S. Kannan, A. T. Hauser, M. Moraes Mourao, S. Caby, V. Cura, D. A. Stolfa, K. Schmidtkunz, J. Lancelot, L. Andrade, J. P. Renaud, G. Oliveira, W. Sippl, M. Jung, J. Cavarelli, R. J. Pierce, C. Romier, PLoS Pathog. 2013, 9, e1003645;
Y. Hai, D. W. Christianson, Nat. Chem. Biol. 2016, 12, 741-747;
Y. Miyake, J. J. Keusch, L. Wang, M. Saito, D. Hess, X. Wang, B. J. Melancon, P. Helquist, H. Gut, P. Matthias, Nat. Chem. Biol. 2016, 12, 748-754;
N. J. Porter, A. Mahendran, R. Breslow, D. W. Christianson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 13459-13464.
M. G. Riggs, R. G. Whittaker, J. R. Neumann, V. M. Ingram, Nature 1977, 268, 462-464;
L. Sealy, R. Chalkley, Cell 1978, 14, 115-121;
L. S. Cousens, D. Gallwitz, B. M. Alberts, J. Biol. Chem. 1979, 254, 1716-1723.
D. M. Fass, R. Shah, B. Ghosh, K. Hennig, S. Norton, W. N. Zhao, S. A. Reis, P. S. Klein, R. Mazitschek, R. L. Maglathlin, T. A. Lewis, S. J. Haggarty, ACS Med. Chem. Lett. 2011, 2, 39-42.
A. R. Guardiola, T. P. Yao, J. Biol. Chem. 2002, 277, 3350-3356.
D. A. Stolfa, M. Marek, J. Lancelot, A. T. Hauser, A. Walter, E. Leproult, J. Melesina, T. Rumpf, J. M. Wurtz, J. Cavarelli, W. Sippl, R. J. Pierce, C. Romier, M. Jung, J. Mol. Biol. 2014, 426, 3442-3453;
R. Furumai, Y. Komatsu, N. Nishino, S. Khochbin, M. Yoshida, S. Horinouchi, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 87-92;
P. Jones, S. Altamura, P. K. Chakravarty, O. Cecchetti, R. De Francesco, P. Gallinari, R. Ingenito, P. T. Meinke, A. Petrocchi, M. Rowley, R. Scarpelli, S. Serafini, C. Steinkuhler, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2006, 16, 5948-5952.
P. J. Watson, L. Fairall, G. M. Santos, J. W. Schwabe, Nature 2012, 481, 335-340;
C. J. Millard, P. J. Watson, I. Celardo, Y. Gordiyenko, S. M. Cowley, C. V. Robinson, L. Fairall, J. W. Schwabe, Mol. Cell 2013, 51, 57-67;
A. Kramer, T. Wagner, O. Yildiz, F. J. Meyer-Almes, Biochemistry 2016, 55, 6858-6868;
J. D. Osko, B. W. Roose, S. A. Shinsky, D. W. Christianson, Biochemistry 2019, 58, 3755-3766.
M. Gottlicher, S. Minucci, P. Zhu, O. H. Kramer, A. Schimpf, S. Giavara, J. P. Sleeman, F. Lo Coco, C. Nervi, P. G. Pelicci, T. Heinzel, EMBO J. 2001, 20, 6969-6978.
H. Nakajima, Y. B. Kim, H. Terano, M. Yoshida, S. Horinouchi, Exp. Cell Res. 1998, 241, 126-133;
R. Furumai, A. Matsuyama, N. Kobashi, K. H. Lee, M. Nishiyama, H. Nakajima, A. Tanaka, Y. Komatsu, N. Nishino, M. Yoshida, S. Horinouchi, Cancer Res. 2002, 62, 4916-4921.
C. Grant, F. Rahman, R. Piekarz, C. Peer, R. Frye, R. W. Robey, E. R. Gardner, W. D. Figg, S. E. Bates, Expert Rev. Anticancer Ther. 2010, 10, 997-1008.
K. E. Cole, D. P. Dowling, M. A. Boone, A. J. Phillips, D. W. Christianson, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 12474-12477;
K. Taori, V. J. Paul, H. Luesch, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 1806-1807.
B. Kim, R. Ratnayake, H. Lee, G. Shi, S. L. Zeller, C. Li, H. Luesch, J. Hong, Bioorg. Med. Chem. 2017, 25, 3077-3086.
T. Suzuki, A. Kouketsu, Y. Itoh, S. Hisakawa, S. Maeda, M. Yoshida, H. Nakagawa, N. Miyata, J. Med. Chem. 2006, 49, 4809-4812;
P. K. Gupta, R. C. Reid, L. Liu, A. J. Lucke, S. A. Broomfield, M. R. Andrews, M. J. Sweet, D. P. Fairlie, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2010, 20, 7067-7070.
C. Decroos, D. J. Clausen, B. E. Haines, O. Wiest, R. M. Williams, D. W. Christianson, Biochemistry 2015, 54, 2126-2135.
C. J. Herbst-Gervasoni, D. W. Christianson, Biochemistry 2019, 58, 4957-4969.
C. Decroos, D. W. Christianson, Biochemistry 2015, 54, 4692-4703.
D. A. Whittington, K. M. Rusche, H. Shin, C. A. Fierke, D. W. Christianson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 8146-8150.
P. M. Lombardi, K. E. Cole, D. P. Dowling, D. W. Christianson, Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 735-743.
N. J. Porter, S. Shen, C. Barinka, A. P. Kozikowski, D. W. Christianson, ACS Med. Chem. Lett. 2018, 9, 1301-1305.
A. P. Kozikowski, Y. Chen, A. Gaysin, B. Chen, M. A. D′Annibale, C. M. Suto, B. C. Langley, J. Med. Chem. 2007, 50, 3054-3061.
C. Hildmann, D. Wegener, D. Riester, R. Hempel, A. Schober, J. Merana, L. Giurato, S. Guccione, T. K. Nielsen, R. Ficner, A. Schwienhorst, J. Biotechnol. 2006, 124, 258-270.
N. Maulucci, M. G. Chini, S. D. Micco, I. Izzo, E. Cafaro, A. Russo, P. Gallinari, C. Paolini, M. C. Nardi, A. Casapullo, R. Riccio, G. Bifulco, F. D. Riccardis, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3007-3012;
N. Khan, M. Jeffers, S. Kumar, C. Hackett, F. Boldog, N. Khramtsov, X. Qian, E. Mills, S. C. Berghs, N. Carey, P. W. Finn, L. S. Collins, A. Tumber, J. W. Ritchie, P. B. Jensen, H. S. Lichenstein, M. Sehested, Biochem. J. 2008, 409, 581-589.
M. Kijima, M. Yoshida, K. Sugita, S. Horinouchi, T. Beppu, J. Biol. Chem. 1993, 268, 22429-22435.
G. Brosch, R. Ransom, T. Lechner, J. D. Walton, P. Loidl, Plant Cell 1995, 7, 1941-1950.
N. J. Porter, D. W. Christianson, ACS Chem. Biol. 2017, 12, 2281-2286.
M. Groll, Y. Koguchi, R. Huber, J. Kohno, J. Mol. Biol. 2001, 311, 543-548;
L. D. Fricker, Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2019, 60.
F. Trajtenberg, S. Altabe, N. Larrieux, F. Ficarra, D. de Mendoza, A. Buschiazzo, G. E. Schujman, FEBS J. 2014, 281, 2324-2338.
S. B. Singh, D. L. Zink, J. D. Polishook, A. W. Dombrowski, S. J. DarkinRattray, D. M. Schmatz, M. A. Goetz, Tetrahedron Lett. 1996, 37, 8077-8080;
W. Yu, J. Liu, Y. Yu, V. Zhang, D. Clausen, J. Kelly, S. Wolkenberg, D. Beshore, J. L. Duffy, C. C. Chung, R. W. Myers, D. J. Klein, J. Fells, K. Holloway, J. Wu, G. Wu, B. J. Howell, R. J. O. Barnard, J. Kozlowski, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2020, 30, 127197;
D. J. Clausen, J. Liu, W. Yu, J. L. Duffy, C. C. Chung, R. W. Myers, D. J. Klein, J. Fells, K. Holloway, J. Wu, G. Wu, B. J. Howell, R. J. O. Barnard, J. Kozlowski, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2020, 30, 127367;
J. Liu, J. Kelly, W. Yu, D. Clausen, Y. Yu, H. Kim, J. L. Duffy, C. C. Chung, R. W. Myers, S. Carroll, D. J. Klein, J. Fells, M. K. Holloway, J. Wu, G. Wu, B. J. Howell, R. J. O. Barnard, J. A. Kozlowski, ACS Med. Chem. Lett. 2020, 11, 1476-1483.
C. A. Olsen, A. Montero, L. J. Leman, M. R. Ghadiri, ACS Med. Chem. Lett. 2012, 3, 749-753.
P. Jones, S. Altamura, R. De Francesco, O. G. Paz, O. Kinzel, G. Mesiti, E. Monteagudo, G. Pescatore, M. Rowley, M. Verdirame, C. Steinkuhler, J. Med. Chem. 2008, 51, 2350-2353;
O. Kinzel, L. Llauger-Bufi, G. Pescatore, M. Rowley, C. Schultz-Fademrecht, E. Monteagudo, M. Fonsi, O. Gonzalez Paz, F. Fiore, C. Steinkuhler, P. Jones, J. Med. Chem. 2009, 52, 3453-3456.
C. Decroos, C. M. Bowman, D. W. Christianson, Bioorg. Med. Chem. 2013, 21, 4530-4540.
R. R. Frey, C. K. Wada, R. B. Garland, M. L. Curtin, M. R. Michaelides, J. Li, L. J. Pease, K. B. Glaser, P. A. Marcotte, J. J. Bouska, S. S. Murphy, S. K. Davidsen, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2002, 12, 3443-3447.
A. S. Madsen, H. M. Kristensen, G. Lanz, C. A. Olsen, ChemMedChem 2014, 9, 614-626.
T. K. Nielsen, C. Hildmann, D. Riester, D. Wegener, A. Schwienhorst, R. Ficner, Acta Crystallogr. Sect. F 2007, 63, 270-273.
P. Jones, M. J. Bottomley, A. Carfi, O. Cecchetti, F. Ferrigno, P. Lo Surdo, J. M. Ontoria, M. Rowley, R. Scarpelli, C. Schultz-Fademrecht, C. Steinkuhler, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 3456-3461.
M. J. Bottomley, P. Lo Surdo, P. Di Giovine, A. Cirillo, R. Scarpelli, F. Ferrigno, P. Jones, P. Neddermann, R. De Francesco, C. Steinkuhler, P. Gallinari, A. Carfi, J. Biol. Chem. 2008, 283, 26694-26704.
M. Lobera, K. P. Madauss, D. T. Pohlhaus, Q. G. Wright, M. Trocha, D. R. Schmidt, E. Baloglu, R. P. Trump, M. S. Head, G. A. Hofmann, M. Murray-Thompson, B. Schwartz, S. Chakravorty, Z. Wu, P. K. Mander, L. Kruidenier, R. A. Reid, W. Burkhart, B. J. Turunen, J. X. Rong, C. Wagner, M. B. Moyer, C. Wells, X. Hong, J. T. Moore, J. D. Williams, D. Soler, S. Ghosh, M. A. Nolan, Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 319-325.
C. Winter, M. Fehr, I. R. Craig, W. Grammenos, C. Wiebe, V. Terteryan-Seiser, G. Rudolf, T. Mentzel, M. A. Quintero Palomar, Pest Manage. Sci. 2020, 76, 3357-3368.
A. Saito, T. Yamashita, Y. Mariko, Y. Nosaka, K. Tsuchiya, T. Ando, T. Suzuki, T. Tsuruo, O. Nakanishi, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 4592-4597;
Y. Xu, P. Zhang, Y. Liu, Drugs Today 2017, 53, 167-176.
Z. Q. Ning, Z. B. Li, M. J. Newman, S. Shan, X. H. Wang, D. S. Pan, J. Zhang, M. Dong, X. Du, X. P. Lu, Cancer Chemother. Pharmacol. 2012, 69, 901-909.
P. Atadja, Cancer Lett. 2009, 280, 233-241.
C. M. Marson, C. J. Matthews, E. Yiannaki, S. J. Atkinson, P. E. Soden, L. Shukla, N. Lamadema, N. S. Thomas, J. Med. Chem. 2013, 56, 6156-6174.
J. C. Bressi, A. J. Jennings, R. Skene, Y. Wu, R. Melkus, R. De Jong, S. O′Connell, C. E. Grimshaw, M. Navre, A. R. Gangloff, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2010, 20, 3142-3145.
H. Y. Hsieh, H. C. Chuang, F. H. Shen, K. Detroja, L. W. Hsin, C. S. Chen, Eur. J. Med. Chem. 2017, 140, 42-51;
F. Cao, M. R. H. Zwinderman, F. J. Dekker, Molecules 2018, 23, 551;
Y. Hirata, T. Sasaki, H. Kanki, C. J. Choong, K. Nishiyama, G. Kubo, A. Hotei, M. Taniguchi, H. Mochizuki, S. Uesato, Sci. Rep. 2018, 8, 1400;
W. N. Zhao, B. Ghosh, M. Tyler, J. Lalonde, N. F. Joseph, N. Kosaric, D. M. Fass, L. H. Tsai, R. Mazitschek, S. J. Haggarty, ACS Chem. Neurosci. 2018, 9, 2262-2273;
Y. Chen, R. He, Y. Chen, M. A. D′Annibale, B. Langley, A. P. Kozikowski, ChemMedChem 2009, 4, 842-852.
L. Whitehead, M. R. Dobler, B. Radetich, Y. Zhu, P. W. Atadja, T. Claiborne, J. E. Grob, A. McRiner, M. R. Pancost, A. Patnaik, W. Shao, M. Shultz, R. Tichkule, R. A. Tommasi, B. Vash, P. Wang, T. Stams, Bioorg. Med. Chem. 2011, 19, 4626-4634.
V. R. Pidugu, N. S. Yarla, S. R. Pedada, A. M. Kalle, A. K. Satya, Bioorg. Med. Chem. 2016, 24, 5611-5617.
S. Shen, A. P. Kozikowski, ChemMedChem 2016, 11, 15-21.
L. Marek, A. Hamacher, F. K. Hansen, K. Kuna, H. Gohlke, M. U. Kassack, T. Kurz, J. Med. Chem. 2013, 56, 427-436.
M. T. Tavares, S. Shen, T. Knox, M. Hadley, Z. Kutil, C. Barinka, A. Villagra, A. P. Kozikowski, ACS Med. Chem. Lett. 2017, 8, 1031-1036.
Y. Wang, R. L. Stowe, C. E. Pinello, G. Tian, F. Madoux, D. Li, L. Y. Zhao, J. L. Li, Y. Wang, Y. Wang, H. Ma, P. Hodder, W. R. Roush, D. Liao, Chem. Biol. 2015, 22, 273-284;
S. N. Ononye, M. D. VanHeyst, E. Z. Oblak, W. Zhou, M. Ammar, A. C. Anderson, D. L. Wright, ACS Med. Chem. Lett. 2013, 4, 757-761;
V. Patil, Q. H. Sodji, J. R. Kornacki, M. Mrksich, A. K. Oyelere, J. Med. Chem. 2013, 56, 3492-3506;
R. Muthyala, W. S. Shin, J. Xie, Y. Y. Sham, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2015, 25, 4320-4324;
E. Hu, E. Dul, C. M. Sung, Z. Chen, R. Kirkpatrick, G. F. Zhang, K. Johanson, R. Liu, A. Lago, G. Hofmann, R. Macarron, M. de los Frailes, P. Perez, J. Krawiec, J. Winkler, M. Jaye, J. Pharmacol. Exp. Ther. 2003, 307, 720-728;
P. Galletti, A. Quintavalla, C. Ventrici, G. Giannini, W. Cabri, S. Penco, G. Gallo, S. Vincenti, D. Giacomini, ChemMedChem 2009, 4, 1991-2001;
A. Chakrabarti, J. Melesina, F. R. Kolbinger, I. Oehme, J. Senger, O. Witt, W. Sippl, M. Jung, Future Med. Chem. 2016, 8, 1609-1634;
S. I. Son, D. Su, T. T. Ho, H. Lin, ACS Chem. Biol. 2020, 15, 2866-2871.
M. V. Kozlov, K. A. Konduktorov, A. S. Shcherbakova, S. N. Kochetkov, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2019.
S. I. Son, J. Cao, C. L. Zhu, S. P. Miller, H. Lin, ACS Chem. Biol. 2019, 14, 1393-1397.
P. H. Malecki, N. Rueger, M. Roatsch, O. Krylova, A. Link, M. Jung, U. Heinemann, M. S. Weiss, ChemMedChem 2019, 14, 1828-1839.
K. Nakano, T. Chigira, T. Miyafusa, S. Nagatoishi, J. M. Caaveiro, K. Tsumoto, Sci. Rep. 2015, 5, 15337.
Q. H. Sodji, V. Patil, J. R. Kornacki, M. Mrksich, A. K. Oyelere, J. Med. Chem. 2013, 56, 9969-9981.
F. F. Wagner, D. E. Olson, J. P. Gale, T. Kaya, M. Weiwer, N. Aidoud, M. Thomas, E. L. Davoine, B. C. Lemercier, Y. L. Zhang, E. B. Holson, J. Med. Chem. 2013, 56, 1772-1776.
N. J. Porter, F. F. Wagner, D. W. Christianson, Biochemistry 2018, 57, 3916-3924.
S. Tapadar, R. He, D. N. Luchini, D. D. Billadeau, A. P. Kozikowski, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2009, 19, 3023-3026;
P. Conti, L. Tamborini, A. Pinto, L. Sola, R. Ettari, C. Mercurio, C. De Micheli, Eur. J. Med. Chem. 2010, 45, 4331-4338;
I. N. Gaisina, W. Tueckmantel, A. Ugolkov, S. Shen, J. Hoffen, O. Dubrovskyi, A. Mazar, R. A. Schoon, D. Billadeau, A. P. Kozikowski, ChemMedChem 2016, 11, 81-92;
S. Shen, M. Hadley, K. Ustinova, J. Pavlicek, T. Knox, S. Noonepalle, M. T. Tavares, C. A. Zimprich, G. Zhang, M. B. Robers, C. Barinka, A. Kozikowski, A. Villagra, J. Med. Chem. 2019, 62, 8557-8577.
J. Senger, J. Melesina, M. Marek, C. Romier, I. Oehme, O. Witt, W. Sippl, M. Jung, J. Med. Chem. 2016, 59, 1545-1555.
J. D. Osko, N. J. Porter, P. A. Narayana Reddy, Y. C. Xiao, J. Rokka, M. Jung, J. M. Hooker, J. M. Salvino, D. W. Christianson, J. Med. Chem. 2020, 63, 295-308.
J. Shen, R. Woodward, J. P. Kedenburg, X. Liu, M. Chen, L. Fang, D. Sun, P. G. Wang, J. Med. Chem. 2008, 51, 7417-7427;
Y. Wang, L. Su, Q. Wang, L. Zhang, Y. Luan, Drug Dev Res 2020, 81, 52-61;
D. V. Kalinin, S. K. Jana, M. Pfafenrot, A. Chakrabarti, J. Melesina, T. B. Shaik, J. Lancelot, R. J. Pierce, W. Sippl, C. Romier, M. Jung, R. Holl, ChemMedChem 2020, 15, 571-584.
G. Nam, J. M. Jung, H. J. Park, S. Y. Baek, K. S. Baek, H. Y. Mok, D. E. Kim, Y. H. Jung, Bioorg. Med. Chem. 2019, 27, 3408-3420.
S. M. Sternson, J. C. Wong, C. M. Grozinger, S. L. Schreiber, Org. Lett. 2001, 3, 4239-4242;
C. Shinji, S. Maeda, K. Imai, M. Yoshida, Y. Hashimoto, H. Miyachi, Bioorg. Med. Chem. 2006, 14, 7625-7651;
Y. Chen, M. Lopez-Sanchez, D. N. Savoy, D. D. Billadeau, G. S. Dow, A. P. Kozikowski, J. Med. Chem. 2008, 51, 3437-3448;
R. He, Y. Chen, Y. Chen, A. V. Ougolkov, J. S. Zhang, D. N. Savoy, D. D. Billadeau, A. P. Kozikowski, J. Med. Chem. 2010, 53, 1347-1356;
W. J. Huang, C. C. Chen, S. W. Chao, S. S. Lee, F. L. Hsu, Y. L. Lu, M. F. Hung, C. I. Chang, ChemMedChem 2010, 5, 598-607;
Y. Zhang, P. Yang, C. J. Chou, C. Liu, X. Wang, W. Xu, ACS Med. Chem. Lett. 2013, 4, 235-238;
F. Yang, T. Zhang, H. Wu, Y. Yang, N. Liu, A. Chen, Q. Li, J. Li, L. Qin, B. Jiang, X. Wang, X. Pang, Z. Yi, M. Liu, Y. Chen, J. Med. Chem. 2014, 57, 9357-9369;
F. Yang, N. Zhao, J. Song, K. Zhu, C. S. Jiang, P. Shan, H. Zhang, Molecules 2019, 24, 2569;
S. Mehndiratta, M. H. Lin, Y. W. Wu, C. H. Chen, T. Y. Wu, K. H. Chuang, M. W. Chao, Y. Y. Chen, S. L. Pan, M. C. Chen, J. P. Liou, Eur. J. Med. Chem. 2019, 185, 111725.
A. R. Maolanon, H. M. Kristensen, L. J. Leman, M. R. Ghadiri, C. A. Olsen, ChemBioChem 2017, 18, 5-49.
X. Li, E. S. Inks, X. Li, J. Hou, C. J. Chou, J. Zhang, Y. Jiang, Y. Zhang, W. Xu, J. Med. Chem. 2014, 57, 3324-3341.
K. V. Butler, J. Kalin, C. Brochier, G. Vistoli, B. Langley, A. P. Kozikowski, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 10842-10846;
S. J. Haggarty, K. M. Koeller, J. C. Wong, C. M. Grozinger, S. L. Schreiber, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 4389-4394;
L. Santo, T. Hideshima, A. L. Kung, J. C. Tseng, D. Tamang, M. Yang, M. Jarpe, J. H. van Duzer, R. Mazitschek, W. C. Ogier, D. Cirstea, S. Rodig, H. Eda, T. Scullen, M. Canavese, J. Bradner, K. C. Anderson, S. S. Jones, N. Raje, Blood 2012, 119, 2579-2589;
Z. Yang, T. Wang, F. Wang, T. Niu, Z. Liu, X. Chen, C. Long, M. Tang, D. Cao, X. Wang, W. Xiang, Y. Yi, L. Ma, J. You, L. Chen, J. Med. Chem. 2016, 59, 1455-1470;
S. Bouchet, C. Linot, D. Ruzic, D. Agbaba, B. Fouchaq, J. Roche, K. Nikolic, C. Blanquart, P. Bertrand, ACS Med. Chem. Lett. 2019, 10, 863-868.
M. Geraldy, M. Morgen, P. Sehr, R. R. Steimbach, D. Moi, J. Ridinger, I. Oehme, O. Witt, M. Malz, M. S. Nogueira, O. Koch, N. Gunkel, A. K. Miller, J. Med. Chem. 2019, 62, 4426-4443.
S. Shen, M. Svoboda, G. Zhang, M. A. Cavasin, L. Motlova, T. A. McKinsey, J. H. Eubanks, C. Barinka, A. P. Kozikowski, ACS Med. Chem. Lett. 2020, 11, 706-712;
C. J. Herbst-Gervasoni, R. R. Steimbach, M. Morgen, A. K. Miller, D. W. Christianson, ACS Chem. Biol. 2020, 15, 2154-2163.
J. A. Bergman, K. Woan, P. Perez-Villarroel, A. Villagra, E. M. Sotomayor, A. P. Kozikowski, J. Med. Chem. 2012, 55, 9891-9899;
J. H. Lee, A. Mahendran, Y. Yao, L. Ngo, G. Venta-Perez, M. L. Choy, N. Kim, W. S. Ham, R. Breslow, P. A. Marks, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 15704-15709;
J. H. Lee, Y. Yao, A. Mahendran, L. Ngo, G. Venta-Perez, M. L. Choy, R. Breslow, P. A. Marks, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 12005-12010;
X. Lin, W. Chen, Z. Qiu, L. Guo, W. Zhu, W. Li, Z. Wang, W. Zhang, Z. Zhang, Y. Rong, M. Zhang, L. Yu, S. Zhong, R. Zhao, X. Wu, J. C. Wong, G. Tang, J. Med. Chem. 2015, 58, 2809-2820;
D. Diedrich, A. Hamacher, C. G. Gertzen, L. A. Alves Avelar, G. J. Reiss, T. Kurz, H. Gohlke, M. U. Kassack, F. K. Hansen, Chem. Commun. (Camb.) 2016, 52, 3219-3222;
K. Krukowski, J. Ma, O. Golonzhka, G. O. Laumet, T. Gutti, J. H. van Duzer, R. Mazitschek, M. B. Jarpe, C. J. Heijnen, A. Kavelaars, Pain 2017, 158, 1126-1137;
M. G. Strebl, A. J. Campbell, W. N. Zhao, F. A. Schroeder, M. M. Riley, P. S. Chindavong, T. M. Morin, S. J. Haggarty, F. F. Wagner, T. Ritter, J. M. Hooker, ACS Cent. Sci. 2017, 3, 1006-1014;
M. K. W. Mackwitz, A. Hamacher, J. D. Osko, J. Held, A. Scholer, D. W. Christianson, M. U. Kassack, F. K. Hansen, Org. Lett. 2018, 20, 3255-3258;
B. Vergani, G. Sandrone, M. Marchini, C. Ripamonti, E. Cellupica, E. Galbiati, G. Caprini, G. Pavich, G. Porro, I. Rocchio, M. Lattanzio, M. Pezzuto, M. Skorupska, P. Cordella, P. Pagani, P. Pozzi, R. Pomarico, D. Modena, F. Leoni, R. Perego, G. Fossati, C. Steinkuhler, A. Stevenazzi, J. Med. Chem. 2019, 62, 10711-10739;
K. Vogerl, N. Ong, J. Senger, D. Herp, K. Schmidtkunz, M. Marek, M. Muller, K. Bartel, T. B. Shaik, N. J. Porter, D. Robaa, D. W. Christianson, C. Romier, W. Sippl, M. Jung, F. Bracher, J. Med. Chem. 2019, 62, 1138-1166;
X. Chen, X. Chen, R. R. Steimbach, T. Wu, H. Li, W. Dan, P. Shi, C. Cao, D. Li, A. K. Miller, Z. Qiu, J. Gao, Y. Zhu, Eur. J. Med. Chem. 2020, 187, 111950.
S. Bhatia, V. Krieger, M. Groll, J. D. Osko, N. Ressing, H. Ahlert, A. Borkhardt, T. Kurz, D. W. Christianson, J. Hauer, F. K. Hansen, J. Med. Chem. 2018, 61, 10299-10309;
N. J. Porter, J. D. Osko, D. Diedrich, T. Kurz, J. M. Hooker, F. K. Hansen, D. W. Christianson, J. Med. Chem. 2018, 61, 8054-8060;
J. D. Osko, D. W. Christianson, Biochemistry 2019, 58, 4912-4924;
M. Morgen, R. R. Steimbach, M. Geraldy, L. Hellweg, P. Sehr, J. Ridinger, O. Witt, I. Oehme, C. J. Herbst-Gervasoni, J. D. Osko, N. J. Porter, D. W. Christianson, N. Gunkel, A. K. Miller, ChemMedChem 2020, 15, 1163-1174.
A. A. Tabackman, R. Frankson, E. S. Marsan, K. Perry, K. E. Cole, J. Struct. Biol. 2016, 195, 373-378.
K. Krennhrubec, B. L. Marshall, M. Hedglin, E. Verdin, S. M. Ulrich, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2007, 17, 2874-2878.
M. Marek, T. B. Shaik, T. Heimburg, A. Chakrabarti, J. Lancelot, E. Ramos-Morales, C. Da Veiga, D. Kalinin, J. Melesina, D. Robaa, K. Schmidtkunz, T. Suzuki, R. Holl, E. Ennifar, R. J. Pierce, M. Jung, W. Sippl, C. Romier, J. Med. Chem. 2018, 61, 10000-10016.
S. Balasubramanian, J. Ramos, W. Luo, M. Sirisawad, E. Verner, J. J. Buggy, Leukemia 2008, 22, 1026-1034.
W. Tang, T. Luo, E. F. Greenberg, J. E. Bradner, S. L. Schreiber, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2011, 21, 2601-2605.
T. Suzuki, Y. Ota, M. Ri, M. Bando, A. Gotoh, Y. Itoh, H. Tsumoto, P. R. Tatum, T. Mizukami, H. Nakagawa, S. Iida, R. Ueda, K. Shirahige, N. Miyata, J. Med. Chem. 2012, 55, 9562-9575.
T. Suzuki, N. Muto, M. Bando, Y. Itoh, A. Masaki, M. Ri, Y. Ota, H. Nakagawa, S. Iida, K. Shirahige, N. Miyata, ChemMedChem 2014, 9, 657-664.
D. E. Olson, F. F. Wagner, T. Kaya, J. P. Gale, N. Aidoud, E. L. Davoine, F. Lazzaro, M. Weiwer, Y. L. Zhang, E. B. Holson, J. Med. Chem. 2013, 56, 4816-4820.
D. A. Rodrigues, G. A. Ferreira-Silva, A. C. Ferreira, R. A. Fernandes, J. K. Kwee, C. M. Sant′Anna, M. Ionta, C. A. Fraga, J. Med. Chem. 2016, 59, 655-670.
C. Blackburn, C. Barrett, J. Chin, K. Garcia, K. Gigstad, A. Gould, J. Gutierrez, S. Harrison, K. Hoar, C. Lynch, R. S. Rowland, C. Tsu, J. Ringeling, H. Xu, J. Med. Chem. 2013, 56, 7201-7211.
G. Tang, J. C. Wong, W. Zhang, Z. Wang, N. Zhang, Z. Peng, Z. Zhang, Y. Rong, S. Li, M. Zhang, L. Yu, T. Feng, X. Zhang, X. Wu, J. Z. Wu, L. Chen, J. Med. Chem. 2014, 57, 8026-8034.
S. Kannan, J. Melesina, A. T. Hauser, A. Chakrabarti, T. Heimburg, K. Schmidtkunz, A. Walter, M. Marek, R. J. Pierce, C. Romier, M. Jung, W. Sippl, J. Chem. Inf. Model. 2014, 54, 3005-3019;
K. Stenzel, A. Chakrabarti, J. Melesina, F. K. Hansen, J. Lancelot, S. Herkenhohner, B. Lungerich, M. Marek, C. Romier, R. J. Pierce, W. Sippl, M. Jung, T. Kurz, Arch Pharm (Weinheim) 2017, 350;
T. Heimburg, F. R. Kolbinger, P. Zeyen, E. Ghazy, D. Herp, K. Schmidtkunz, J. Melesina, T. B. Shaik, F. Erdmann, M. Schmidt, C. Romier, D. Robaa, O. Witt, I. Oehme, M. Jung, W. Sippl, J. Med. Chem. 2017, 60, 10188-10204.
W. J. Huang, Y. C. Wang, S. W. Chao, C. Y. Yang, L. C. Chen, M. H. Lin, W. C. Hou, M. Y. Chen, T. L. Lee, P. Yang, C. I. Chang, ChemMedChem 2012, 7, 1815-1824.
PDB ID: 6ODA, 6ODB, 6ODC. X. Zheng, C. Conti, J. Caravella, M.-M. Zablocki, K. Bair, N. Barczak, B. Han, D. Lancia Jr. C. Liu, M. Martin, P. Y. Ng, A. Rudnitskaya, J. J. Thomason, R. Garcia-Dancey, C. Hardy, J. Lahdenranta, C. Leng, Li, P. E. Pardo, A. Saldahna, T. Tan, A. V. Toms, L. Yao, C. Zhang, 2020.
M. V. Kozlov, K. A. Konduktorov, A. Z. Malikova, K. A. Kamarova, A. S. Shcherbakova, P. N. Solyev, S. N. Kochetkov, Eur. J. Med. Chem. 2019, 183, 111723.
T. Y. Taha, S. M. Aboukhatwa, R. C. Knopp, N. Ikegaki, H. Abdelkarim, J. Neerasa, Y. Lu, R. Neelarapu, T. W. Hanigan, G. R. J. Thatcher, P. A. Petukhov, ACS Med. Chem. Lett. 2017, 8, 824-829.
P. M. Lombardi, H. D. Angell, D. A. Whittington, E. F. Flynn, K. R. Rajashankar, D. W. Christianson, Biochemistry 2011, 50, 1808-1817.
P. Tessier, D. V. Smil, A. Wahhab, S. Leit, J. Rahil, Z. Li, R. Deziel, J. M. Besterman, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2009, 19, 5684-5688.
C. A. Luckhurst, O. Aziz, V. Beaumont, R. W. Burli, P. Breccia, M. C. Maillard, A. F. Haughan, M. Lamers, P. Leonard, K. L. Matthews, G. Raphy, A. J. Stott, I. Munoz-Sanjuan, B. Thomas, M. Wall, G. Wishart, D. Yates, C. Dominguez, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2019, 29, 83-88.
C. A. Luckhurst, P. Breccia, A. J. Stott, O. Aziz, H. L. Birch, R. W. Burli, S. J. Hughes, R. E. Jarvis, M. Lamers, P. M. Leonard, K. L. Matthews, G. McAllister, S. Pollack, E. Saville-Stones, G. Wishart, D. Yates, C. Dominguez, ACS Med. Chem. Lett. 2016, 7, 34-39.